NA
UK
A
KR
Ó
TK
O
SZK
OŁA
Wprowadzenie
Ewolucja jest procesem ciągłych przemian genetycz-nych. Efekt działania tego procesu jest obserwowalny w powstałych m.in. ścisłych interakcjach między or-ganizmami, które tworzyły się przez miliony lat. Inter-akcje: roślina-zwierzę; roślina-roślina czy też zwierzę--zwierzę, najczęściej mają charakter mutualistyczny lub antagonistyczny. Wobec tego wiele gatunków na drodze ewolucji wypracowało specyficzne cechy (fizyczne i che-miczne), mające na celu zwiększenie ich dostosowania. Prawdopodobieństwo przeżycia i osiągnięcia sukcesu reprodukcyjnego mają osobniki najlepiej dostosowane, których cechy są przekazywane z pokolenia na pokole-nie. Naturalna selekcja jest nieodzownym czynnikiem wpływającym na ekologię i ewolucję ekosystemów oraz tworzących się w niej interakcji międzygatunkowych (Brockhurst i wsp., 2014).
Koewolucja – ewolucja związków
międzygatunkowych
Relacje pomiędzy dwoma gatunkami i ich wspólna ewolucja nosi nazwę koewolucji. Koewolucja to dostoso-wanie się jednego gatunku, które pociąga za sobą zmia-nę drugiego gatunku. Wyróżnić można trzy podstawo-we typy koewolucji (Futuyma, 2008):
• k. gatunkowa – dwa gatunki ewoluują w wyniku wzajemnych oddziaływań (np. relacja drapieżnik--ofiara);
• k. gildii – występuje między kilkoma gatunkami, które powiązane są ze sobą ekologicznie;
• k. typu ucieczka i radiacja – gatunek poddawany presji konkurencji wytwarza odpowiednie cechy obronne przeciwko naturalnemu wrogowi, prowa-dząc do szybkiej radiacji.
otrzymano: 8.09.2016; przyjęto: 22.12.2016; opublikowano: 31.12.2016
Koewolucja zachodzi zazwyczaj w dwóch typach in-terakcji międzygatunkowej, mianowicie mutualistycz-nej lub antagonistyczmutualistycz-nej. Relacja mutualistyczna opie-ra się na czerpaniu obopólnych korzyści. Przykładem takiego systemu jest relacja zapylacz-rośliny kwiatowe, w której występuje ścisła zależność pomiędzy rośliną kwiatową a owadem zapylającym (np. gatunki trzmieli Bombus spp.) zapylające rośliny z rodzaju kokorycz (Co-rydalis sp.). W przypadku zapylaczy ich korzyścią jest pozyskanie bogatego w składniki odżywcze nektaru oraz pyłku. Roślina otrzymuje za to możliwość przeka-zania pyłku na innego osobnika swojego gatunku. Ko-lejnym przykładem są zwierzęta, które oferują „usługi czyszczenia” z pasożytów zewnętrznych osadzonych na innych zwierzętach (Soares i wsp., 2008). Zjawisko to obserwowane jest u gatunków ryb z rodziny bab-kowatych (Elacatinus sp.) żywiących się pasożytami zewnętrznymi występującymi u innych ryb (White-man i wsp., 2003) Przykładem może być też bąkojad czerwonodzioby żywiący się kleszczami z powierzchni zwierząt. Związki mutualistyczne występują m.in. po-między storczykami i grzybami, termitami i żyjącymi w ich jelitach wiciowcami, a także roślinami bobowaty-mi (Fabaceae) i bakteriabobowaty-mi wiążącybobowaty-mi azot.
Koewolucja przebiega także w relacjach antagoni-stycznych, w tzw. „wyścigu zbrojeń”, którą tłumaczy hipoteza czerwonej królowej. Presja jednego gatunku drapieżnika wpływa na ewolucję gatunku ofiary i od-wrotnie. Występująca tu selekcja faworyzuje osobniki, które potrafią zdobyć pokarm (drapieżniki) oraz osob-niki, które potrafią się skutecznie bronić przed dra-pieżnikiem (ofiary). Skuteczna obrona ofiar prowadzi do wyewoluowania nowych cech w populacji drapież-ników, np. szybkość, zdolność kamuflażu, silniejszych szczęk, a także innych. Ciekawym przykładem są formy morfologiczne muszli wstężyka gajowego (Cepaea ne-moralis), pospolitego gatunku ślimaka występującego
Ekologia i ewolucja interakcji
pomiędzy konsumentami
nasion i drzewami iglastymi
Łukasz DylewskiStreszczenie:
Specjalizacja gatunków żerujących na nasionach za-mkniętych w szyszkach jest szczególnym przykładem koewolucji, która może zachodzić w relacjach antago-nistycznych, jak i mutualistycznych. Liczba wyspecjali-zowanych gatunków żerujących na nasionach w czasie, kiedy są one chronione przez szyszkę, jest niewielka. Do niej należą następujące taksony: krzyżodzioby (Loxia sp.), wiewiórki (Sciurus vulgaris L. i Tamiasciurus sp.), orze-chówka (Nucifraga caryocatactes L.), dzięcioły (Picidae) oraz owady. W wyniku presji selekcyjnej wywieranej przez wyżej wymienione zwierzęta, drzewa iglaste wy-tworzyły formę obrony w postaci grubszych tarczek, czy też kolczastych wyrostków. Konsumenci nasion dokonują selekcji wobec pewnych cech morfologicznych szyszek fa-woryzujc określone cechy fenotypowe.
Słowa kluczowe: koewolucja, konsumenci nasion, selekcja,
drzewa iglaste
zgodność z PP – zob. s. 8
mgr Łukasz Dylewski:
NA
UK
A
KR
Ó
TK
O
SZK
OŁA
na terenie naszego kraju. U tego gatunku obserwuje się osobniki posiadające muszle żółte, różowe i brązowe; z różną liczbą pasów na muszli bądź z ich brakiem (od 1 do 5). Osobniki posiadające różowe muszle z czarnymi pasami charakteryzują się odporniejszą na zgniatanie skorupą, co może zniechęcać drapieżników przed ich zjadaniem (Rosin i wsp., 2013). Jednak wszystkie formy barwne wciąż utrzymują się w populacji. Polimorfizm u tego gatunku jest prawdopodobnie wynikiem presji drapieżników (ptaków i gryzoni) (Rosin i wsp., 2011). Kolejnym przykładem koewolucyjnego wyścigu zbrojeń jest relacja roślinożerców i ich roślin żywicielskich, tzw. koewolucja molekularna (Ehrlich i Raven, 1964). W celu zmniejszenia żerowania, rośliny syntetyzują toksyczne związki tj. wtórne metabolity, negatywnie oddziałują-ce na owady. Jednakże owady potrafią adaptować się do produkowanej toksyny wykształcając mechanizmy obronne i detoksykacyjne, co z biegiem czasu prowadzi do syntezy nowego związku chemicznego przez roślinę. Roślina może produkować różne typy substancji che-micznych o odmiennym działaniu, np. typowo toksycz-ne, powodujące zaburzenia równowagi hormonalnej u owadów oraz takie, które mogą zmniejszać smakowi-tość zjadanych tkanek roślinnych (Mithofer i Boland, 2012).
Koewolucja pomiędzy konsumentami nasion
a roślinami
Na ciągłość trwania danej populacji roślin wpływa wiele czynników środowiskowych, biotycznych i abio-tycznych. Produkcja nasion i możliwość ich rozpro-szenia, stanowi ważny element cyklu życiowego roślin. Ważną funkcję w rozprzestrzenianiu nasion pełnią różne grupy zwierząt, które mogą przenosić nasiona na drodze egzozoochorii (przenoszeniu nasion na okrywie ciała zwierząt), endozoochorii (przenoszeniu po
wyda-laniu nasion wraz z kałem) lub synzoochorii (groma-dzeniu nasion w skrytkach). Przykładem synzoochorii jest związek sójki (Garrulus glandarius L.) i owoców dębów (żołędzi). Dzięki przenoszeniu żołędzi od drze-wa macierzystego i deponodrze-waniu ich w skrytkach, sójka przyczynia się do regeneracji dębów, zarówno gatun-ków rodzimych (Quercus petraea i Q. robur), jak i ob-cego dębu czerwonego (Q. rubra) (Myczko i wsp., 2014). U niektórych gatunków drzew nagozalążkowych mo-żemy obserwować zmianę sposobu rozprzestrzeniania nasion z drogi powietrznej na zwierzęcą. Nasiona tych-że gatunków są cięższe w przeciwieństwie do gatunków wiatrosiewnych, dodatkowo posiadają mniejsze skrzy-dełko (Benkman, 1995; Siepielski i Benkman, 2007). Przykładem takiego gatunku występującego w Polsce jest sosna limba (Pinus cembra L.), której nasiona są przystosowane do rozprzestrzeniania przez orzechówkę (Nucifraga caryocatactes L.).
Wiele gatunków zwierząt poprzez zjadanie nasion może zaburzać naturalnie przebiegającą regenerację ro-ślin. Zjadanie nasion (ang. seed predation) jest rodzajem interakcji zwierzę-roślina, w której wyspecjalizowane gatunki zwierząt żerują na nasionach przez większość miesięcy w sezonie (Janzen, 1971). Zwierzęta te mogą posiadać różne adaptacje morfologiczne ułatwiające im wydobywanie nasion (np. kształt i budowa dzioba u krzyżodziobów i dzięcioła dużego) (Benkman, 1997; 1999). Żerowanie na nasionach drzew może odbywać się przed ich rozsianiem (ang. predispersal seed preda-tion) lub po ich uwolnieniu z owocu (ang. postdispersal seed predation) (Janzen, 1971). Intensywność zjadania nasion przez zwierzęta może wpływać na strukturę populacji i częstość występowania gatunków roślin w danym ekosystemie (Klinken i White, 2014; Yu i wsp., 2014). Wiele badań zarówno eksperymentalnych jak i obserwacyjnych przeprowadzonych w tym kierunku wskazuje na negatywny wpływ zwierząt odżywiających
się nasionami na populacje roślin zielnych jak i drzew (Louda i wsp., 1990; Castro i wsp., 1999). Gatunki zwie-rząt żerujące na nasionach po ich uwolnieniu z owoców mogą wpływać zarówno na liczbę nasion gatunków rodzimych, jak i na introdukowanych zawartych w gle-bie i tym samym wpływać na skład gatunkowy danego ekosystemu (Nystrand i Granstrom, 2000; Nunez i wsp., 2007).
Ewolucyjny wyścig zbrojeń wykształcił u roślin róż-norodne mechanizmy obronne mające na celu ochraniać nasiona przez ich konsumpcją. Najpowszechniejszym sposobem ochrony występującym u gatunków długo-wiecznych jest synchronizacja obradzania nasion w cy-klach wieloletnich, czyli tzw. lata nasienne (ang. mast years). Lata nasienne występują m.in. u sosny zwyczaj-nej (Pinus sylvestris), świerka pospolitego (Picea abies), buka zwyczajnego (Fagus sylvatica), dębu szypułkowego (Quercus robur) i bezszypułkowego (Quercus petraea). Proces ten powoduje zmniejszeniem liczby konsumen-tów nasion w latach o niskiej produkcji nasion lub braku produkcji nasion, co ma swoje późniejsze konsekwencje w latach o wysokiej ich produkcji, gdyż mniejsza liczba konsumentów nasion nie zdoła zjeść większości wypro-dukowanych nasion (Janzen, 1971). Innym sposobem na ochronę nasion jest produkcja nasion pustych, któ-ra skutkuje ogólnym zmniejszeniem żerowania na na-sionach po ich uwolnieniu (Perea i wsp., 2013; Myczko i wsp., 2016). U drzew iglastych zaobserwować może-my różnorodne formoże-my szyszek (od niewielkich szyszek gatunków z rodziny cyprysowatych (Cupressaceae), po duże i kolczaste szyszki gatunków sosen), których za-daniem jest ochrona nasion przed czynnikami abio-tycznymi (np. temperatura, wilgotność) oraz zwierzę-tami żerującymi na nich. Duża ilość tkanki drzewnej, kolczaste wyrostki występujące na łuskach nasiennych oraz produkcja żywicy mają za zadanie powstrzymać zwierzęta przed żerowaniem (Leslie, 2011).
NA
UK
A
KR
Ó
TK
O
SZK
OŁA
Interakcje drzew iglastych i nasionożerców
Selekcja może doprowadzić do wytworzenia się nowych adaptacji, powstałych m.in. poprzez interak-cje międzygatunkowe. Takim przykładem są inter-akcje konsumentów nasion i drzew iglastych. Liczba gatunków zwierząt przystosowanych do żerowania na nasionach z zamkniętych szyszek drzew iglastych jest niewielka. Do tych gatunków wliczają się krzyżodzio-by (Loxia spp.), wiewiórki (Sciurus vulgaris L. i Tamia-sciurus sp.), orzechówka (Nucifraga caryocatactes L.), dzięcioł duży (Dendrocopos major L.) oraz owady.
Presja selekcyjna wywierana przez konkretnego konsumenta nasion (np. krzyżodzioba lub dzięcio-ła) na populacje danego gatunku drzewa iglastego powoduje zwiększenie inwestowania energii w ochronę rozwijających się nasion (Benkman i wsp., 2012; Siepielski i Benkman, 2004; 2005; 2008; Myczko i Benkman, 2011; Mezquida i Benkman, 2005; Molinari i wsp., 2006; Parachman i wsp., 2007). Jest to najczęściej osiągane poprzez produkcję większych i grubszych szy-szek mające dodatkowo kolczaste wyrostki. Pojawienie się pierwszych ptaków i nadrzewnych ssaków w późnej jurze i późniejsza radiacja tych grup taksonomicznych we wczesnym kenozoiku prawdopodobnie spowodo-wała wzrost presji na nasiona drzew iglastych (Leslie, 2011). Dowody kopalne wskazują, że szyszki z okresu, w którym nastąpiła radiacja organizmów żywiących się nasionami (owadów, ptaków i ssaków) posiadały więcej tkanki drzewnej.
W odpowiedzi na różnorodne mechanizmy ochronne, zwierzęta przystosowały się do żerowania na określonych typach szyszek poprzez wytworzenie odpowiednich adaptacji (np. ewolucja dziobów u krzy-żodziobów (Loxia sp.). Ewolucja dzioba u krzyżodzio-bów jest odpowiedzią, zarówno na rozmiar, jak i gru-bość szyszki (Benkman i Parchman, 2009; Benkman
i wsp., 2001; Siepielski i Benkman, 2003; 2004; Mezqui-da i Benkman, 2005; Benkman i wsp., 2003; Parchman i wsp., 2007). Krzyżodzioby charakteryzują się specy-ficzną budową dzioba w którym dolna i górna jego część (szczęk) krzyżuje się na końcu. Dzięki temu przystoso-waniu krzyżodzioby są w stanie oddzielić łuski szyszek i dostać się do nasion, na których żerują. W Ameryce Północnej występuje dziewięć wariantów morfologicz-nych krzyżodzioba świerkowego różniących się woka-lizacją oraz morfologią dzioba. Każdy wariant mor-fologiczny ewoluował w celu przystosowania się do żerowania na konkretnym gatunku drzewa iglastego (Benkman, 2007).
Dzięcioł duży jest kolejnym gatunkiem wyspecjali-zowanym w żerowaniu na nasionach drzew iglastych. Gatunek ten charakteryzuje się specyficznymi tech-nikami zdobywania pokarmu w okresie jesienno – zi-mowym. Odżywiające się w tym czasie dzięcioły duże posiadają specjalne miejsce do pozyskiwania nasion z zamkniętych szyszek nazywane kuźnią (Ryc. 1). Kuź-nia jest miejscem, w którym dzięcioł wykuwa nasiona z szyszki. Stanowi ona naturalne pęknięcie w pniu lub gałęzi zmodyfikowane przez dzięcioła, w taki sposób, by zamocowana w szczelinie szyszka odpowiednio się trzymała. Dzięcioły duże żerujące na szyszkach sosny zwyczajnej dokonują selekcji w stosunku do rozmiaru szyszek, a także do ich form morfologicznych. Dojrza-łe szyszki sosny zwyczajnej charakteryzują się grubymi i mocno zdrewniałymi tarczkami (Staszkiewicz, 1993) (Ryc. 2). Górna powierzchnia tarczek może mieć wy-rostki. Ze względu na kształt i długość tych wyrostków tzw. apofiz, szyszki sosny podlegają podziałowi na czte-ry formy: 1) forma plana, – u której tarczki są płaskie lub delikatnie wypukłe, 2) forma gibba – górna część tarczki przyjmuje piramidalny kształt, 3) forma reflexa – tarczki posiadają wyciągnięty wyrostek haczykowato skierowany ku wierzchołkowi, 4) forma hamata –
po-Ryc. 1. Szyszki świerka pospolitego rozkute przez dzięcioła dużego w obrębie kuźni
Fot.: autor.
Ryc. 2. Szyszki sosny zwyczajnej z różnymi formami apofiz.
A – forma plana, B – forma gibba, C – forma reflexa, D – forma hamata.
Fot.: autor.
Ryc. 3. Szyszki sosny zwyczajnej
Szyszka nienaruszona (z le-wej), szyszka rozkuta przez dzięcioła dużego (z prawej). Fot.: autor.
NA
UK
A
KR
Ó
TK
O
SZK
OŁA
dobnie jak u reflexa tylko wyrostek skierowany jest ku nasadzie szyszki. Dzięcioł duży unika dużych szyszek sosny zwyczajnej, które posiadają długie wyrostki na tarczkach (forma hamata i reflexa), a żeruje na małych oraz średnich szyszkach z niewielkimi wyrostkami (forma plana i gibba) (Ryc. 3).
Kolejnym dobrze znanym gatunkiem żywiącym się nasionami jest szeroko rozpowszechniona w naszym kraju wiewiórka pospolita. Gatunek ten preferuje długie szyszki zawierające więcej nasion (Summers i Proctor, 1999; Molinari wsp., 2006). Przypuszczalnie ocena ja-kości szyszki przez wiewiórkę odbywa się przy wyborze
jej długości (Molinari i wsp., 2006). Wybiórczość, czyli selekcja określonych cech fenotypowych dokonywana przez konsumentów nasion, faworyzuje osobniki pro-dukujące szyszki o cechach które nie są preferowane. Wybiórczość określonych cech morfologicznych szy-szek różnych gatunków drzew iglastych zestawiono w tabeli (Tab. 1). Preferencja konsumentów szyszek o określonych cechach faworyzuje osobniki drzew igla-stych, których szyszki posiadają cechy zniechęcające do żerowania na nich.
Interakcje między konsumentami nasion i drzewa-mi iglastyi drzewa-mi mogą przebiegać także w relacji
mutua-listycznej. Niektóre gatunki drzew iglastych korzystają z usług zwierząt w celu rozsiewania wyprodukowanych nasion. Wiewiórka pospolita oraz orzechówka są klu-czowymi gatunkami rozprzestrzeniającymi nasiona drzew iglastych (Benkman i wsp., 1984; Zong i wsp., 2010). Wiewiórka pospolita (Sciurus vulgaris) w ubo-gich latach nasiennych sosny limby gromadzi więcej na-sion w pojedynczych skrytkach, niż w bogatych latach (Zang i wsp., 2010). Duża liczba skrytek zwiększa praw-dopodobieństwo wykiełkowania ukrytych nasion przed ich ponownym wykryciem. Związek mutualistyczny obserwuje się także w przypadku orzechówki oraz
sos-Konsument nasion Występowanie Gatunek Preferowane cechy szyszek Cechy faworyzowane przez dobór Literatura Dzięcioł duży
(Dendrocopos major) Polska, Nizina Wielkopolska
Sosna zwyczajna Pinus sylvestris
Małe i średniej długości o niewielkich wyrostkach na tarczkach
Szyszki duże o długich
wyrost-kach na tarczwyrost-kach Myczko i Benkman, 2011 Wiewiórka pospolita
(Sciurus vulgaris) Alpy Włoskie
Świerk pospolity Picea abies
Długie, zawierające więcej nasion
Szyszki małe i średnie
o niewiel-kiej proporcji nasion Molinari i wsp., 2006 Wiewiórka pospolita
(Sciurus vulgaris) Półwysep Iberyjski
Sosna alpejska Pinus halapensis
Małe szyszki o cienkich tarczkach
Szyszki długie powyżej 70mm
o grubszych tarczkach Mezquida i Benkman, 2004 Krzyżodziób
(Loxia megaplaga) Haiti Pinus occidentalis
Małe o cieńszych tarczkach bez wyrostków
Szyszki duże o grubych tarcz-kach posiadające kolczaste wyrostki
Parchman i wsp., 2007 Krzyżodziób
(Loxia curvirostra) Cypr
Sosna czarna Pinus nigra
Małe o krótkich i cienkich tarczkach
Szyszki duże o większych
i grub-szych tarczkach Benkman i Parchman, 2009
Krzyżodziób (Loxia curvirostra) Izolowane obszary Gór Skalistych Sosna wydmowa Pinus contorta
Duże szyszki o grubych tarczkach
Szyszki o najgrubszych
tarcz-kach Benkman i wsp., 2001
Krzyżodziób (Loxia curvirostra) Obszary Gór Skalistych z obecnością wiewiórki Sosna wydmowa Pinus contorta
Szyszki długie o mniejszych tarczkach
Wiewiórka jako główny konsu-ment nasion faworyzuje szyszki małe o małych tarczkach
Benkman i wsp., 2003 Motyl
(Eucosoma recissoriana) Góry Skaliste
Sosna wydmowa Pinus contorta ssp. latifolia
Długie o grubszych
wyrost-kach Małe o cienkich wyrostkach Siepielski i Benkman, 2004
Wiewiórka
(Tamiasciu-rus hudsonicus) Góry Skaliste
Sosna wydmowa Pinus contorta ssp. latifolia
Długie o grubszych
wyrost-kach Małe o cienkich wyrostkach Siepielski i Benkman, 2004
Krzyżodziób
(Loxia curvirostra) Góry Skaliste
Sosna wydmowa Pinus contorta ssp. latifolia
Małe o cienkich tarczkach Duże o grubszych tarczkach Siepielski i Benkman, 2004
Tabela 1. Wykaz głównych gatunków żerujących na nasionach z zamkniętych szyszek
Źródło: oprac. własne na podstawie dostępnej literatury.
NA
UK
A
KR
Ó
TK
O
SZK
OŁA
ny limby (Pinus cembra). Sosna limba produkuje duże nasiona o małym skrzydełku. Nasiona tego gatunku są chętnie zjadane, a tym samym rozsiewane przez orzechówkę. Orzechówka potrafi gromadzić w swoim wolu do 40 nasion sosny limby, które następnie są zako-pywane partiami w ziemi po 10 sztuk, jako pokarm na zimę (Myczkowski, 1971). Dystans z jakim przenoszone są nasiona sosny limby przez orzechówkę wynosić może nawet 15 kilometrów (Ronald i wsp., 1998). Część takich skrytek zostaje zapomnianych przez ptaka, co prowadzi do wzrostu siewek wiosną.
Koewolucja dwóch taksonów i powstałych ścisłych interakcji między nimi prowadzi do powstania spe-cyficznych cech u obu gatunków mających znaczenie w przetrwaniu. Przetrwać mogą tylko takie osobniki, które najlepiej adaptują się w środowisku. Drzewa igla-ste osiągnęły to poprzez zwiększenie inwestycji ener-gii w obronę fizyczną przeciwko wyspecjalizowanym grupom konsumentów nasion. Jednakże u niektórych gatunków drzew iglastych obserwujemy ścisły związek mutualistyczny i zmiany sposobu rozprzestrzeniania się nasion z drogi powietrznej na zwierzęcą (przykład sosny limby i orzechówki).
Literatura
Benkman CW (1995). Wind dispersal capacity of pine seeds, with comments on the evolution of different seed dispersal modes in pines. Oikos. 73: 221-224.
Benkman CW (1997). Feeding behavior, flock-size dynamics, and variation in sexual selection in crossbill. Auk 114: 163-178. Benkman CW (1999). The selection mosaic and diversifying
coevolu-tion between crossbills and lodgepole pine. Am. Na. 154:S75-S91. Benkman CW (2007). Red crossbill types in Colorado: their ecology,
evolution and distribution. Colorado Birds 41:153-163.
Benkman CW, Balda RP, Smith CC (1984). Adaptations for seed dis-persal and the compromises due to seed predation in limber pine.
Ecology. 65:632-642.
Benkman CW, Fetz T, Talluto MV (2012) Variable resource avail-ability when resource replenishment is constant: the coupling of
predators and prey. Auk 129:115-123.
Benkman CW, Holimon WC, Smith JW (2001). The influence of a competitor on the geographic mosaic of coevolution between crossbills and lodgepole pine. Evolution 55:282-294.
Benkman CW, Parchman TL (2009). Coevolution between crossbills and black pine: the importance of competitors, forest area, and resource stability. J. Evolution Biol. 22:942-953.
Benkman CW, Parchman TL, Favis A, Siepielski AM (2003). Recip-rocal selection causes a coevolutionary arms race between cross-bills and lodgepole pine. Am. Na.162:182-194.
Brockhurst MA, Chapman T, King KC, Mank JE, Paterson S, Hurst GD (2014). Running with the Red Queen: the role of biotic con-flicts in evolution. Proc. R. Soc. Lond. 281:20141382.
Castro J, Gomez JM, Garcia D, Zamora R, Hodar JA (1999). Seed pre-dation and dispersal in relict Scots pine forests in southern Spain.
Plant Sci. 145:115-123.
Ehlich PR, Raven PH (1964). Butterflies and plants: a study in co-evolution, Evolution 18:586-608.
Futuyma, DJ, Edwards SV, True JR (2008). Ewolucja. Wydawnictwa Uniwersytetu Warszawskiego.
Janzen DH (1971). Seed predation by animals. Annu. Rev. Ecol. Syst. 2:465-492.
Klinken RD, White AJ (2014). The role of pre- and post-dispersal seed predation in determining total seed loss. Basic Appl. Ecol. 15:581-589.
Lanner RM (1998) Seed dispersal in pines. In: Richardson DM, ed.
Ecology and Biogeography of Pinus. Cambridge University Press;
290-291.
Leslie AB (2011). Predation and protection in the macroevolutionary history of conifer cones. Proc. R. Soc. Lond. 278:3009-3008. Louda SM, Potvin AP, Collinge SK (1990). Predispersal Seed
Preda-tion, Postdispersal Seed Predation and Competition in the Re-cruitment of Seedling of a Native Thistle in Sandhills Prairie. Am.
Midl. Nat. 124:105-113.
Mezquida ET, Benkman CW (2005). The geographic selection mo-saic for squirrels, crossbills and Aleppo pine. J. Evolution Biol. 18:348-357.
Mithöfer A, Boland W (2012). Plant defense against herbivores: chemical aspects. Annu. Rev. Plant Biol. 63:431-450.
Molinari A, Wauters LA, Airoldi G, Cerinotti F, Martinoli A, Tosi G (2006). Cone selection by Eurasian red squirrels in mixed conifer forests in the Italian Alps. Acta Oecol. 30:1-10.
Myczko Ł, Benkman CW (2011). Great Spotted Woodpeckers Den-drocopos major exert multiple forms of phenotypic selection on Scots pine Pinus sylvestris. J. Avian Biol. 42:429-433.
Myczko Ł, Dylewski Ł, Zduniak P, Sparks TH, Tryjanowski P (2014). Predation and dispersal of acorns by European Jay (Garrulus glandarius) differs between a native (Pedunculate Oak Quercus
robur) and an introduced oak species (Northern Red Oak Quer-cus rubra) in Europe. Forest Ecol. Manag. 331:35-39.
Myczko Ł, Skorka P, Dylewski Ł, Sparks TH, Tryjanowski P (2016). Colour mimicry of empty seeds influences the probability of pre-dation by birds. Ecosphere. 6:177.
Myczkowski S, Bednarz Z, Lesiński J (1971). Zarys ekologii. In Bi-ałobok S, ed. Limba Pinus cembra L. Państwowe Wydawnictwo Naukowe; 77-98
Nunez MA, Simerloff D, Relva MA (2007). Seed predation as a bar-rier to alien conifer invasions. Biol. Invasions. 10:1389-1398. Nystrand O, Granström A (2000). Predation on Pinus sylvestris
seeds and juvenile seedlings in Swedish boreal forest in relation to stand disturbance by logging. J. Appl. Ecol. 37:449-463.
Parchman TL, Benkman CW, Mezquida ET (2007). Coevolution between Hispaniolan crossbills and pine: Does more time allow for greater phenotypic escalation at lower latitude? Evolution. 61:2142-2153.
Perea R, Venturas M, Gil L (2013). Empty seeds are not always bad: Simultaneous effect of seed emptiness and masting on ani-mal seed predation. PLoS ONE. 8, e65573 doi:10.1371/journal. pone.0065573.
Rosin ZM, Kobak J, Lesicki A, Tryjanowski P (2013). Differential shell strength of Cepaea nemoralis colour morphs – implications for their anti-predator defence. Naturwissenschaften. 100:843-851.
Rosin ZM, Olborska P, Surmacki A, Tryjanowski P (2011) Differenc-es in predatory prDifferenc-essure on terrDifferenc-estrial snails by birds and mam-mals. Journal of Bioscience. 36:691-699.
Siepielski AM, Benkman CW (2004). Interactions among moths, crossbills, squirrels and lodgepole pine in a geographic selection mosaic. Evolution. 58:95-101.
Siepielski AM, Benkman CW (2005). A role for habitat area in the geographic mosaic of coevolution between red crossbills and lodgepole pine. Journal of Evolutionary Biology 18:1042-1049. Siepielski AM, Benkman CW (2007). Selection by a pre-dispersal
seed predator constrains the evolution of avian seed dispersal in pines. Funct. Ecol. 21:611-618.
Siepielski AM, Benkman CW (2008). Seed predation and selection exerted by a seed predator influence subalpine tree densities.
Eco-logy. 89:2960-2966.
Soares MC, Côté IM. Cardoso SC, Bshary R (2008). The cleaning goby mutualism: a system without punishment, partner switch-ing or tactile stimulation. J. Zool. 276: 306–312.
Staszkiewicz J (1993). Zmienność szyszek. In: Bialobok S, Boratynski A, i Bugala W, eds. Biologia sosny zwyczajnej. SORUS, Poznań-Kórnik; 36-38.
Summers RW, Proctor R (1999). Tree and cone selection by crossbills
NA
UK
A
KR
Ó
TK
O
SZK
OŁA
Strathespy. Forest Ecol. Manag. 118:173-182.
Whiteman E, Côté A, Isabelle M (2003). Social monogamy in the cleaning goby Elacatinus evelynae: ecological constraints or net benefit? Anim. Behav. 66:281–291.
Yu F, Shi X, Wang D, Wang T, Yi X, Lou Y (2014). Seed predation patterns favor the regeneration of dominant species in forest gaps compared with the understory in an oak-pine mixed forest. Acta
Theriol. 59:495–502.
Zong C, Wauters LA, Dongen Van S, Mari V, Romeo C, Martinoli A, Preatoni D, Tosi G (2010). Annual variation in predation and dispersal of Arolla pine (Pinus cembra L.) seeds by Eurasian red squirrels and other seed-eaters. Forest Ecol. Manag. 260:587-594.
Ecology and evolution of interaction between seed predators and conifers
Łukasz Dylewski
The specialization of predispersal seed predators feeding on closed cones is a particular example of co-evolution, which can occur in antagonistic relations and mutual-ist. The number of species that specialize in pre-dispersal seed predation is relatively small. Examples of specialized pre-dispersal seed predators adapted to feeding on closed cones include vertebrate species like crossbills (Loxia sp.), squirrels (Sciurus vulgaris L. and Tamiasciurus sp.), nutcrackers (Nucifraga caryocatactes L.), woodpeckers (Picidae family) and some insects. As the results of selec-tive pressure by the pre-dispersal seed predators species, coniferous create some features against them, e.g.. spiny apophyses. Seed predators as a result of selection against certain morphological features of cones favour particular phenotypic features.
Key words: co-evolution, seed predation, phenotypic selection,
coniferous species
Artykuł pomocny przy realizacji wymagań podstawy programowej
Biologia – IV etap edukacyjny, zakres rozszerzony: Cele:
I. Poznanie świata organizmów na różnych poziomach organizacji życia. Uczeń przedstawia i wyjaśnia procesy i zjawiska biologiczne. IV. Poszukiwanie, wykorzystanie i tworzenie informacji. Uczeń odczy-tuje, selekcjonuje, porównuje i przetwarza informacje pozyskane z różnorodnych źródeł, w tym za pomocą technologii informacyj-no-komunikacyjnych.
Treści:
– Ekologia. Zależności międzygatunkowe. Uczeń przedstawia źródło konkurencji międzygatunkowej, jakim jest korzystanie przez różne organizmy z tych samych zasobów środowiska. Uczeń wykazuje rolę zależności mutualistycznych (fakultatywnych i obligatoryj-nych jedno- lub obustronnie) w przyrodzie.
– Ewolucja. Dobór naturalny. Uczeń przedstawia adaptacje wybra-nych gatunków do życia w określowybra-nych warunkach środowiska.
