Artyku³ przegl¹dowy Review
W jamie czaszki po obu jej stronach, poza blaszk¹ opony twardej w siode³ku tureckim koci klinowej, tu¿ poni¿ej przysadki le¿¹ parzyste ¿ylne zatoki jamiste (sinus cavernosus) (2, 7, 8, 22). U niektórych gatun-ków obie zatoki po³¹czone s¹ zatok¹ miêdzyjamist¹, u innych tylko anastomozami ¿ylnymi (ryc. 1). Lewa i prawa zatoka jamista po³¹czone s¹ te¿ naczyniami ¿ylnymi z innymi ¿ylnymi zatokami oponowymi, od-prowadzaj¹cymi krew z mózgu. U wini i innych pa-rzystokopytnych w zatoce jamistej nie ma charaktery-stycznych dla zatok oponowych mózgu ³¹cznotkanko-wych struktur, tworz¹cych tam zatokowate koryto krwi ¿ylnej. Zatoka jamista wype³niona jest sieci¹ naczyñ ¿ylno-¿ylnych, które przeplataj¹ siê z têtniczo-têtni-cz¹ sieci¹ dziwn¹ têtnicy szyjnej (rete mirabile caroti-cum). Le¿¹ce wewn¹trz zatok jamistych têtnicze sieci dziwne s¹ szczególnie rozbudowane u gatunków z rzê-du parzystokopytnych i opisane zosta³y przez ana-tomów u wiñ, byd³a, owiec, kóz i kilku gatunków jeleniowatych (2, 7, 8, 22). Znacz¹cy wk³ad w te
ba-dania wniós³ polski anatom prof. S. Godynicki i jego zespó³ z Akademii Rolniczej w Poznaniu (8). U miê-so¿ernych, koni i gryzoni oraz naczelnych, w tym u cz³owieka (20), nierozga³êziona têtnica szyjna we-wnêtrzna (a. carotis communis interna) przechodzi przez ca³¹ zatokê jamist¹. Powszechnie jednak wy-stêpuj¹ w tym obszarze znacz¹ce przystosowania mor-fologiczne naczyñ krwiononych, polegaj¹ce na wy-ranej redukcji gruboci warstwy rodkowej (miênio-wej) cian têtniczek, czêsto utworzonych tylko 3-5 warstw komórek miêniowych lub na po³¹czeniu war-stwy zewnêtrznej naczyñ têtniczych i ¿ylnych we wspóln¹ warstwê zewnêtrzn¹ têtniczo-¿yln¹ (14). Zmiany te powoduj¹ znaczne zbli¿enie krwi têtniczej i krwi ¿ylnej, p³yn¹cych w przeciwnych kierunkach, ale nigdy nie nastêpuje ich mieszanie. Têtnica szyjna wewnêtrzna i op³aszczaj¹ca j¹ ¿ylna zatoka jamista s¹ nazywane przez fizjologów oko³oprzysadkowym kom-pleksem naczyniowym (perihypophyseal vascular complex).
System zwrotnego transferu neurohormonów
i docelowego transferu feromonów do mózgu
i przysadki w oko³oprzysadkowym kompleksie
naczyniowym
TADEUSZ KRZYMOWSKI, STANIS£AWA STEFAÑCZYK-KRZYMOWSKA
Zak³ad Lokalnych Regulacji Fizjologicznych Instytutu Rozrodu Zwierz¹t i Badañ ¯ywnoci PAN, ul. Tuwima 10, 10-747 Olsztyn
Krzymowski T., Stefañczyk-Krzymowska S.
System of retrograde transfer of neurohormones and destination transfer of feromones in to the brain and hypophysis in the perihypophyseal vascular complex
Summary
The structure and function of the epidural cavernous sinus and carotid rete (epidural cavernous sinus-carotid rete), located in the sella turcica of the sphenoid bone, named by physiologists the perihypophyseal vascular complex was described. New new facts questioning the role of this vascular complex in the regulation of brain temperature was presented. However, its role in the recently discovered retrograde transfer of neurohormones (GnRH, oxytocin, â-endorphin, dopamine) from venous blood outflowing from the brain and hypophysis to the arterial blood supplying the brain and hypophysis as well as dependence of this transfer on the stage of reproductive processes in females was shown. Moreover, the participation of perihypophyseal vascular complex in the recently discovered destination transfer of male feromone from venous nasal blood to the arterial blood supplying the brain and hypophysis was presented. It was concluded that the perihypophyseal vascular complex plays a significant role in retrograde transfer of brain and hypophyseal neuropeptides and in the destination transfer of feromenes from the nasal cavity to the brain and hypophysis by humoral pathway. Both these processes participate in the regulation of reproduction in females.
uzyskanych ostatnio przy zastosowaniu nowych tech-nik (implantacja miniaturowych miertech-ników ciep³a i te-lemetryczny pomiar temperatury w warunkach swo-bodnego ruchu zwierzêcia) w badaniach na wolno ¿y-j¹cych antylopach (6, 12, 19) i zebrach (5), zosta³y one poddane ostrej krytyce. Fizjologiczne znaczenie pro-cesu ch³odzenia krwi têtniczej zaopatruj¹cej mózg w oko³oprzysadkowym kompleksie naczyniowym jest obecnie kwestionowane (7).
Rola oko³oprzysadkowego kompleksu naczyniowego w zwrotnym transferze neurohormonów Na zupe³nie inne funkcje oko³oprzysadkowego kompleksu naczyniowego wskaza³y badania Krzy-mowskiego i jego zespo³u prowadzone w latach 80.-90. (15-18, 23-29). Po raz pierwszy w 1990 r., na Kongresie Polskiego Towarzystwa Fizjologicznego w Krakowie, opubliko-wano komunikat i referat, w których autorzy przed-stawili wyniki badañ przeprowadzonych na królikach, bezporednio po ich skrwawieniu (15). Autologiczna krew by³a infundowana przez pó³ godziny do obu têtnic szyjnych wspólnych. Krew z g³owy odp³ywa³a ¿y³ami szyjnymi ze-wnêtrznymi. Do ¿ylnej zatoki jamistej (przez ¿y³ê k¹tow¹ oka) lub do oponowej ¿ylnej zatoki strza³kowej wprowadza-no radioaktywne GnRH lub progesteron. Kaniule wprowadzone do têtnic krêgowych pozwala³y uzyskaæ krew têtnicz¹ z obszaru mózgu. Wyka-zano po raz pierwszy, ¿e po wprowadzeniu radio-aktywnego GnRH lub progesteronu bezpored-nio do zatoki jamistej lub do ¿ylnej zatoki strza³ko-wej królika, czyli do ¿yl-nego odp³ywu z obszaru mózgu i przysadki, hor-mony te by³y obecne we krwi têtniczej mózgowia. W dowiadczeniu kon-trolnym wprowadzane do zatoki jamistej krwinki czerwone znakowane ra-dioaktywnym chromem nie pojawia³y siê we krwi
Ryc. 1. Schemat oko³oprzysadkowego kompleksu naczyniowego u wini (przekrój poprzeczny, po ods³oniêciu czêci zatoki jamistej i zatoki miêdzyjamistej). 1. lejek, a nad nim wynios³oæ przyrodkowa podwzgórza; 2. nerwowa czêæ przysadki; 3. gruczo³owa czêæ przysadki; 4. têtnica przysadkowa dolna; 5. têtnica przysadkowa rodkowa; 6. têtnica przysadkowa gór-na; 7. ¿y³y przysadkowe wrotne: d³ugie i krótkie; 8. ¿y³a przysadkowa (g³ówny odp³yw ¿ylny przysadki do ¿y³y szyjnej wewnêtrznej); 9. po³¹czenie ¿ylne z zatok¹ podstawn¹ (wed³ug 29, za zgod¹ Wydawnictwa UWM w Olsztynie)
Rola oko³oprzysadkowego kompleksu naczyniowego w ch³odzeniu krwi têtniczej zaopatruj¹cej mózg Jak podaj¹ Simoens i wsp. (22), ten dziwny w swo-im kszta³cie i usytuowaniu twór budzi³ zainteresowa-nie ju¿ od czasów staro¿ytnoci, ale jego fizjologicz-na rola i zfizjologicz-naczenie pozostawa³y niezrozumia³e. Do-piero w latach 70. minionego wieku po raz pierwszy w pionierskich pracach dowiadczalnych Baker i Hay-warda (1) oraz innych autorów, a w Polsce prof. M. Caputy z Uniwersytetu Toruñskiego i wsp. (3, 4) wykazano, ¿e uchodz¹ca do zatoki jamistej krew ¿yl-na z jamy nosowej, która ma obni¿on¹ temperaturê, ch³odzi krew têtnicz¹, przep³ywaj¹c¹ przez sieæ dziw-n¹ têtnicy szyjnej, zaopatruj¹c¹ mózg i przysadkê. Me-chanizm ten nazwano systemem ch³odzenia mózgu (brain cooling system). Przez ponad 20 lat wyniki te nie budzi³y w¹tpliwoci. Jednak w wietle wyników
têtniczej. W ten sposób udokumentowano mo¿liwoæ przenikania hormonów w oko³oprzysadkowym kom-pleksie naczyniowym, przez cianki naczyñ krwiono-nych, z krwi ¿ylnej do krwi têtniczej, zaopatruj¹cej mózg i przysadkê. Odkrycie to zosta³o wkrótce po-twierdzone przez tych samych i innych autorów w licz-nych eksperymentach przeprowadzolicz-nych z zastosowa-niem wielu hormonów i feromonu knura androsteno-lu, na winiach w pe³nym znieczuleniu (27) lub na modelu izolowanej g³owy wini lub owcy perfundo-wanej autologiczna krwi¹ (10, 11, 16, 23-26).
Zastosowany w tych badaniach unikalny model izo-lowanej g³owy, perfundowanej ogrzan¹ krwi¹ auto-logiczn¹, podawan¹ do têtnicy szyjnej pod kontrolo-wanym cinieniem, umo¿liwi³ przeledzenie losów znakowanych hormonów wprowadzanych do naczyñ ¿ylnych zatoki jamistej (przez ¿y³ê k¹tow¹ oka) i od-nalezienie ich we krwi têtniczej, po jej przep³ywie przez sieæ dziwn¹ têtnicy szyjnej. W badaniach prze-prowadzonych na tym modelu wykazano, ¿e po in-fuzji do ¿ylnej zatoki jamistej wini i owcy znakowa-nych neuropeptydów: GnRH (11, 17, 23), â-endorfi-ny (17, 25), oksytocyâ-endorfi-ny (10) oraz dopamiâ-endorfi-ny (26) i ste-roidów, w tym progesteronu (17, 24), radioaktywne hormony pojawia³y siê we krwi têtniczej dop³ywaj¹-cej do mózgowia i przysadki ju¿ po 3-5 minutach, a intensywnoæ ich przenikania by³a zale¿na od dnia cyklu rujowego u wini (11, 17) lub sezonu rozrod-czego u owcy (17, 25).
Mechanizm przenikania hormonów w oko³oprzysad-kowym kompleksie naczyniowym jest do dzi niejas-ny. U koni, gdzie ze wzglêdu na warunki anatomiczne uda³o siê wprowadziæ kaniule do naczyñ ¿ylnych od-chodz¹cych bezporednio z zatoki jamistej, wykaza-no, ¿e stê¿enie oksytocyny i wazopresyny we krwi ¿ylnej zatoki jamistej jest, odpowiednio, 8- i 500-krot-nie, a ACTH i LH, odpowiednio, 40- i 50-krotnie wy¿-sze ni¿ we krwi ¿y³y szyjnej zewnêtrznej (21, 30). Sugeruje to mo¿liwoæ przenikania hormonów z krwi ¿ylnej do têtniczej na zasadzie gradientu stê¿eñ. Wykazano te¿, ¿e blokada oubain¹ Na, K-zale¿nej ATP-azy redukuje przenikanie â-endorfiny u owiec (25), co wskazuje na przenikanie tego opioidu na za-sadzie aktywnego transportu. Badania przeprowadzo-ne na kastrowanych owcach wykaza³y, ¿e estrogeny i LH moduluj¹ lokalny transfer GnRH, prawdopodob-nie przez obecne w oko³oprzysadkowym kompleksie naczyniowym receptory LH/hCG (23). Dopamina prze-nika³a w oko³oprzysadkowym kompleksie naczynio-wym u owiec, a d³ugoæ dnia wietlnego wp³ywa³a na intensywnoæ jej transferu u owiec poddanych dzia³a-niu estrogenów (26).
Wyniki dotychczasowych badañ wskazuj¹, ¿e dziê-ki systemowi zwrotnego transferu neuralne czynnidziê-ki reguluj¹ce, w tym neurohormony, które znajd¹ siê we krwi ¿ylnej odp³ywaj¹cej z przysadki i mózgu mog¹ zwiêkszaæ swoje stê¿enie we krwi têtniczej zaopatru-j¹cej te narz¹dy i powracaæ do nich. Nie wiadomo
natomiast, czy zwrotny transfer powoduje jedynie od-zyskiwanie cennych czynników reguluj¹cych (neuro-transmiterów, neuropeptydów, aktywnych metabolitów, neurohormonów), które s¹ wychwytywane i zwrotnie przenoszone, a wiêc chronione przed degradacj¹ en-zymatyczn¹ np. w w¹trobie i innych tkankach zgod-nie z fizjologiczn¹ zasad¹ oszczêdnoci, czy te¿ sys-tem ten uczestniczy w redystrybucji neurosekretów wytwarzanych w mózgu i kieruje je z krwi¹ têtnicz¹ do tych obszarów mózgu, do których nie mog³yby one dotrzeæ przez p³yn mózgowo-rdzeniowy lub drog¹ neuraln¹. Jest te¿ bardzo prawdopodobne, ¿e zgodnie z zasadami regulacji fizjologicznych zwiêkszone stê-¿enie czynnika np. GnRH, oksytocyny, â-endorfiny czy dopaminy we krwi têtniczej dop³ywaj¹cej do mózgu i przysadki wp³ywa na regulacjê jego wytwarzania i uwalniania na zasadzie ujemnego b¹d dodatniego sprzê¿enia zwrotnego. Wszystkie te kwestie maj¹ du¿e znaczenie w rozumieniu regulacji czynnoci mózgu i przysadki oraz regulacji procesów rozrodczych i wy-magaj¹ dalszych pog³êbionych badañ.
Rola oko³oprzysadkowego kompleksu naczyniowego w docelowym transferze feromonów
Do 2000 r. fizjolodzy zgodnie uwa¿ali, ¿e feromo-ny samcze dzia³aj¹ na organizm samicy wy³¹cznie przez pobudzenie receptorów g³ównego i dodatkowe-go narz¹du wêchu i wzbudzenie tam impulsu nerwo-wego. W 1999 r., w badaniach na izolowanej g³owie zaopatrywanej autologiczn¹ krwi¹, Krzymowski i wsp. (16) wykazali po raz pierwszy, ¿e znakowany izoto-pem feromon knura 3H-androstenol (5á-androst-16-en--3-ol), infundowany do jamy nosowej loszki, by³ tam wch³aniany do krwi i przez ¿y³ê nosow¹, czo³ow¹ i k¹tow¹ oka, dociera³ z krwi¹ ¿yln¹ do ¿ylnej zatoki jamistej oko³oprzysadkowego kompleksu naczyniowe-go. Wykazano, te¿ ¿e cz¹steczki feromonu przenika³y z krwi zatoki jamistej do krwi têtnicy szyjnej wewnêtrz-nej, zaopatruj¹cej mózg i przysadkê (16). Rok póniej opublikowane zosta³y wyniki badañ przeprowadzo-nych na loszkach w pe³nym znieczuleniu (27). W tych badaniach radioaktywny androstenol rozpryskiwano w jamie nosowej loszek. Odp³yw ¿ylny z lewej i pra-wej ¿y³y szyjnej zewnêtrznej i wewnêtrznej zbierano do pojemnika, by krew ta nie trafia³a do ogólnego kr¹-¿enia. Ubytki krwi uzupe³niano transfuzj¹ krwi homo-logicznej. Radioaktywnoæ oznaczano w czasie eks-perymentu we krwi pobranej z sieci dziwnej têtnicy szyjnej wewnêtrznej i z aorty. W pe³ni potwierdzono wczeniejsze odkrycie o mo¿liwoci dotarcia feromo-nu drog¹ humoraln¹ do mózgowia. Wykazano ponad-to, ¿e androstenol docieraj¹cy z krwi¹ têtnicz¹ do uk³a-du limbicznego oraz do przysadki by³ w niektórych strukturach selektywnie gromadzony (16, 27). Aby ustaliæ, jak¹ rolê spe³nia feromon zatrzymany w j¹d-rach podwzgórza, wykonano badania in vitro, w któ-rych skrawki wybranych j¹der inkubowano z andro-stenolem. Androstenol zwiêksza³ uwalnianie GnRH
ze skrawków pobranych z obszaru przedwzrokowe-go, z j¹der nadwzrokowego i przykomorowego oraz z brzuszno-przyrodkowej czêci podwzgórza (B. W¹-sowska i wspó³pracownicy dane niepublikowane). Dalszym potwierdzeniem dzia³ania androstenolu dro-g¹ humoraln¹ by³y wyniki badañ przeprowadzonych na loszkach przed i w czasie uzyskiwania przez nie dojrza³oci p³ciowej. Podawanie loszkom androsteno-lu, w domiêniowych iniekcjach trzy razy w tygodniu od 160. do 220. dnia ich ¿ycia, powodowa³o przyspie-szenie dojrza³oci p³ciowej rednio o 18 dni (18). W innych badaniach androstenol podawano w domiê-niowych iniekcjach loszkom z dowiadczalnie uszko-dzonym nab³onkiem wêchowym (hypoosmia) i losz-kom z nieuszkodzonym wêchem w okresie osi¹gania dojrza³oci p³ciowej (w 194.-234. dniu ¿ycia). U obu grup zwierz¹t wykazano wzrost liczby prawid³owych pêcherzyków i cia³ek ¿ó³tych, zmniejszenie liczby pê-cherzyków atretycznych, wzrost ekspresji enzymów P450scc i P450arom w pêcherzykach jajnikowych oraz wzrost stê¿enia estradiolu i progesteronu w p³ynie pê-cherzykowym (28). W kolejnych badaniach na losz-kach z eksperymentaln¹ blokad¹ wêchu iniekcje an-drostenolu w 17.-18. dniu cyklu rujowego powodo-wa³y brak przedowulacyjnego wylewu LH oraz obni-¿enie stê¿enia hormonów steroidowych i oksytocyny we krwi obwodowej (29).
Przeprowadzono te¿ rozleg³e badania nad wp³ywem feromonów knura na aktywnoæ skurczow¹ grubo-ciennych ¿y³ powierzchownych nosa i twarzy u lo-szek. Wykazano, ¿e zró¿nicowana w cyklu reaktyw-noæ skurczowa tych ¿y³ na feromony mo¿e kierowaæ krew ¿yln¹ odp³ywaj¹c¹ z nosa do oko³oprzysadko-wej ¿ylnej zatoki jamistej albo do kr¹¿enia ogólnego (9). W ten sposób feromony mog¹ uczestniczyæ w re-gulacji ich docelowego transferu do mózgu i przy-sadki.
Powy¿sze wyniki badañ przeprowadzonych w Za-k³adzie Lokalnych Regulacji Fizjologicznych Instytu-tu Rozrodu Zwierz¹t i Badañ ¯ywnoci PAN w Olsz-tynie pozwoli³y na przedstawienie pogl¹du, ¿e w okre-sie d³ugotrwa³ego kontaktu b³ony luzowej nosa z fe-romonem, u wini g³ównie z androstenolem, jest on wch³aniany do krwi, przenika w oko³oprzysadkowym kompleksie naczyniowym z krwi ¿ylnej do krwi têtni-czej zaopatruj¹cej mózg oraz przysadkê i jako fero-mon inicjuj¹cy uruchamia regulacjê horfero-monaln¹. Me-chanizm ten ma szczególnie du¿e znaczenie w regula-cji dojrzewania p³ciowego i w hormonalnej regularegula-cji okresu oko³orujowego samicy.
Hipoteza D. A. Orena a docelowy transfer CO i NO w oko³oprzysadkowym kompleksie naczyniowym Dr Dan A. Oren, psychiatra z USA, zajmuj¹cy siê problemem wystêpuj¹cych sezonowo u ludzi stanów depresyjnych, przedstawi³ w 1996 r. interesuj¹c¹ hi-potezê o udziale wiat³a w wytwarzaniu neurogennych gazów CO i NO w siatkówce oka oraz ich przenikaniu
do mózgu z pominiêciem kr¹¿enia ogólnego (20). Hi-poteza ta zak³ada, ¿e w rozwoju filogenetycznym sta-le zmieniaj¹ce siê w rytmie dobowym i sezonowym natê¿enie wiat³a s³onecznego zosta³o w³¹czone do wielu mechanizmów regulacji fizjologicznych u ro-lin, zwierz¹t i cz³owieka. Zwi¹zkami reaguj¹cymi na energiê wietln¹ s¹ chlorofil i hem zwi¹zki o bardzo podobnej budowie. Oren przytacza informacjê, ¿e w obszarze naczyñ krwiononych siatkówki oka pod wp³ywem kwantów energii wietlnej jest uaktywnia-na oksygeuaktywnia-naza hemowa i syntaza tlenku azotu. W efek-cie powstaj¹ CO i NO, które jako sygna³y dnia doefek-cie- docie-raj¹ prawdopodobnie do oko³oprzysadkowego kom-pleksu naczyniowego, a stamt¹d do mózgu i przysad-ki. W mózgu spe³niaj¹ one istotn¹ rolê w regulacji czynnoci szyszynki i odpowiednich orodków nerwo-wych. Wykazana wczeniej mo¿liwoæ przenikania w tym kompleksie wielu neuropeptydów (11, 17, 23), oksytocyny (10), dopaminy (26) i steroidów (17, 24) pozwala za³o¿yæ, ¿e tym bardziej mog¹ tam przenikaæ ma³ocz¹steczkowe gazy neurogenne CO i NO.
Do niedawna znane by³o wy³¹cznie lokalne dzia³a-nie CO i NO w miejscu ich syntezy i uwalniania. Obec-nie wiadomo, ¿e tlenek azotu wi¹¿e siê z cz¹steczk¹ hemoglobiny, przez grupê tiolow¹, g³ównie cysteiny i przy udziale glutationu powstaje S-nitrosohemoglo-bina (13). Obecna w krwince czerwonej S-nitroso-hemoglobina jest transportowana z krwi¹ do doæ od-leg³ych narz¹dów i tam wywiera wp³yw na naczynia krwionone, g³ównie mikrokr¹¿enia. Tlenek wêgla obecny nawet w ma³ych stê¿eniach tworzy nietrwa³e po³¹czenia z hemoglobin¹, nie zmieniaj¹c wartocio-woci ¿elaza i nie zrywaj¹c wi¹zania ¿elaza z grup¹ imidazolow¹ jednej z reszt histydyny. Ma on 300-krot-nie wiêksze powinowactwo do hemoglobiny ni¿ tlen. W naczyniach mózgu NO i CO aktywuj¹ zale¿ne od wapnia kana³y potasowe w elementach kurczliwych naczyñ krwiononych, co powoduje ich hiperpolary-zacjê, a w efekcie relaksacjê naczyñ i zwiêkszony prze-p³yw krwi. Przypuszcza siê równie¿, ¿e CO i NO, jako humoralne noniki informacji o natê¿eniu wiat³a, wywieraj¹ wp³yw na sekrecje melatoniny, która akty-wuje geny rytmów dobowych per i cry w obszarze j¹dra nadskrzy¿owaniowego.
Pimiennictwo
1.Baker M. A., Hayward J. N.: The influence of the nasal mucosa and the carotid rete upon hypothalamic temperature in sheep J. Physiol. 1968, 198, 561-579.
2.Baldwin B. A., Bell F. R.: The anatomy of the cerebral circulation of sheep and ox. The dynamic distribution of the blood supplied by the carotid and vertebral arteries to cranial regions. J. Anat., Lond. 1963, 97, 203-215. 3.Caputa M., Demicka A., Dok³adny K., Kurowicka B.: Anatomical and
phy-siological evidence for efficacious selective brain cooling in rats. J. Thermal Biol. 1996, 21, 21-28.
4.Caputa M., Feiskorn G., Jessen C.: Effects of brain and trunk temperatures on exercise performance in goats. Pflugers Arch. 1986, 406, 184-189. 5.Fuller A., Maloney S. K., Kamerman P. R., Mitchell G., Mitchell D.:
Absen-ce of selective brain cooling in free-ranging zebras in their natural habitat. Exp. Physiol. 2000, 85, 209-217.
6.Fuller A., Moss D. G., Skinner J. D., Jessen P. T., Mitchell G., Mitchell D.: Brain, abdominal and arterial blood temperatures of free-ranging eland and their natural habitat. Pflugers Arch. 1999, 438, 671-680.
7.Ghoshal N. G., Khamas W. A.: Gross and histomorphological study on the rostral epidural rete mirabile of the pig. Indian J. Anim. Sci. 1985, 55, 304-310.
8.Godynicki S., Schwarz R., Radke B.: Mikromorphologische Untersuchungen am Rete mirabile epidurale rostrale und am Sinus cavernosus des Schafes (Ovis aries). Zbll. Vet. Med. Anat. Histol. Embriol. 1979, 10, 227-237. 9.Grzegorzewski W. J.: The influence of boar pheromones on the contractile
reactivity of the isolated superficial veins of the nose and face in ovariocto-mized prepubertal gilts and gilts during sexual maturation. Pol. J. Vet. Sci. 2006, 9, 127-133.
10.Grzegorzewski W., Skipor J., W¹sowska B., Krzymowski T.: Counter current transfer of oxytocin from the venous blood of the perihypophyseal cavernous sinus to the arterial blood of carotid rete supplying the hypophysisis and brain depends on the phase of the estrous cycle in pig. Biol. Reprod. 1995, 52, 139-144.
11.Grzegorzewski W., Skipor J., W¹sowska B., Krzymowski T.: Counter current transfer of 125I-LHRH in the perihypophyseal cavernous sinus-carotid rete
vascular complex, demonstrated on isolated pig heads perfused with auto-logous blood. Dom. Animal Endocrinol. 1997, 14, 149-160.
12.Jessen C., Laburn H. P., Knight M. H., Kuhnen G., Goelst K., Mitchel D.: Blood and brain temperature of free-ranging black wildebeest in their natural enviroment. Am. J. Physiol. 1994, 267, R1528-1536.
13.Jia L., Bonaventura C., Bonaventura J., Stamler J. S.: S-nitrosohemoglobin: a dynamic activity of blood involved in vascular control. Nature 1996, 380, 221-226.
14.Khamas W. A., Ghoshal N. G., Bal H. S.: Histomorphologic structure of the carotid rete-cavernous sinus complex and its functional importance in sheep (ovis aries) Am. J. Vet. Res. 1984, 45, 156-158.
15.Krzymowski T., Bartlewski P., Skipor J., Grzegorzewski W., Ziemiñska A.: Counter current transfer of hormones from venous into arterial blood in vessels at the base of brain in rabbit. Acta Physiol. Pol. 1990, Suppl. 34, 172-173.
16.Krzymowski T., Grzegorzewski W., Stefañczyk-Krzymowska S., Skipor J., W¹sowska B.: Humoral pathway for transfer of the boar pheromone, andro-stenol, from the nasal mucosa to the brain and hypophysis of gilts. Therio-genology 1999, 52, 1225-1240.
17.Krzymowski T., Skipor J., Grzegorzewski W.: Cavernous sinus and carotid rete of sheep and sows as a possible place for countercurrent exchange of some neuropeptides and steroid hormone. Anim. Reprod. Sci. 1992, 29, 225--240.
18.Krzymowski T., Stefañczyk-Krzymowska S,. Grzegorzewski W., Skipor J., W¹sowska B.: A possible humoral pathway for the priming action of the male pheromone androstenol on female pigs, [w:] Marchlewska-Koj i wsp.: Chemical Signals in Vertebrates. Kluwer Academic/Plenum Publishers, New York 2001, 117-123.
19.Mitchell D., Maloney S. K., Laburan H. P., Knight M. H., Kuhnen G., Jessen C.: Activity blood temperature and brain temperature of free-ranging springbok. J. Comp. Physiol. 1997, B167, 335-343.
20.Oren D. A.: Humoral phototransduction: blood is a messenger. Neuroscien-tist 1996, 2, 207-210.
21.Redekopp C., Irvine C. H., Donald R. A., Livesey J. H., Sadler W., Nicholls M. G., Alexander S. L., Evans M. J.: Spontaneous and stimulated adrenocorticotropin and vasopressin pulsatile secretion in the pituitary venous effluent of the horse. Endocrinology 1986, 118, 1410-1416. 22.Simoens P., Lauwers H., De Geest J. P., De Schaepriever L.: Functional
morphology of a cranial retia mirabilia in the domestic mammals. Schweiz. Arch. Tierheilk. 1987, 129, 295-307.
23.Skipor J., Bao S., Grzegorzewski W., W¹sowska B., Rao Ch. V.: The inhibi-tory effect of hCG on counter current transfer of GnRH and the presence of LH/hCG receptors in the perihypophyseal cavernous sinus-carotid rete vascular complex of ewes. Theriogenology 1999, 51, 899-910.
24.Skipor J., Grzegorzewski W., Einer-Jensen N., W¹sowska B.: Local vascular pathway for progesterone transfer to the brain after nasal administration in gilts. Reprod. Biol. 2003, 3, 143-157.
25.Skipor J., Grzegorzewski W., W¹sowska B., Krzymowski T.: Counter current transfer of â-endorphin in the perihypophyseal cavernous sinus-carotid rete vascular complex of sheep. Exp. Clin. Endocrinol. Diabetes 1997, 105, 308--313.
26.Skipor J., W¹sowska B., Grzegorzewski W., Zezula-Szpyra A., Stefañczyk--Krzymowska S., Thiery J.-C.: Transfer of dopamine by counter-current mechanism in ewe changes with endocrine stage. Biogenic Amines 2001, 16, 431-445.
27.Stefañczyk-Krzymowska S., Krzymowski T., Grzegorzewski W., W¹sowska B., Skipor J.: Humoral pathway for local transfer of the priming pheromone androstenol from the nasal cavity to the brain and hypophysis in anaesthe-tized gilts. Exp. Physiol. 2000, 85, 801-809.
28.Stefañczyk-Krzymowska S., W¹sowska B., Jana B.: Boar pheromone may affect the ovarian morphology in cycling gilts by humoral pathway. Folia Histochem. Cytobiol. 2002, 40, 57-58.
29.Stefañczyk-Krzymowska S., W¹sowska B., Skipor J.: The effect of intra-muscular injection of boar pheromone 5á-androstenol on the hormonal regulation of the estrous cycle in hypoosmatic gilts. Pol. J. Vet. Sci. 2005, 8, 85-91.
30.Vanderwall D. K., Silvia W. J., Fitzgerald B. P.: Concentrations of oxytocin in the intercavernous sinus of mares during luteolysis: temporal relationship with concentrations of 13,14,-dihydro-15-keto-prostaglandin F2á. J. Reprod.
Fertil. 1998, 112, 337-346.
Adres autora: prof. dr hab. Tadeusz Krzymowski, ul. T. M³ynka 1, 10-756 Olsztyn; e-mail: tadeusz.krzymowski@neostrada.pl
