Medycyna Wet. 2006, 62 (10) 1116
Artyku³ przegl¹dowy Review
W praktyce lekarsko-weterynaryjnej problemy roz-rodu psów odgrywaj¹ znacz¹c¹ rolê. Wród chorób tego gatunku zwierz¹t du¿e znaczenie maj¹ stany za-palne b³ony luzowej pochwy i macicy. Etiopatogene-za tych schorzeñ nie jest jeszcze w pe³ni wyjaniona. Przyjmuje siê, ¿e w powstawaniu stanów zapalnych uk³adu rozrodczego suk bior¹ udzia³ zarówno czynni-ki zakane, jak i hormonalne. Zale¿noci te nie zosta-³y dotychczas dok³adnie poznane.
Flora bakteryjna pochwy i macicy zdrowych suk W pochwie zdrowych suk znajduje siê fizjologicz-nie flora bakteryjna, sk³adaj¹ca siê z bakterii saprofi-tycznych i warunkowo chorobotwórczych. W jej sk³ad wchodz¹ g³ównie b-hemolizuj¹ce paciorkowce, Pas-teurella multocida, E. coli i Staphylococcus interme-dius, rzadziej stwierdzane s¹ Proteus sp., Pseudomo-nas sp., Haemophilus somnus i mykoplazmy (tab. 1) (4, 11, 28). W badaniach przeprowadzonych w Zespo-le Rozrodu Katedry Nauk Klinicznych w Olsztynie izolowano z wymazów pochwowych najczêciej Lac-tobacillus sp. (80% suk), a-hemolizuj¹ce paciorkow-ce (40% suk), E. coli (25% suk), Pasteurella multoci-da (20% suk) i Staphylococcus intermedius (17,5% suk). By³a to flora mieszana, z jednej próbki izolowa-ne przeciêtnie 2,4 szczepy bakteryjizolowa-ne (12).
Przez wiele lat przyjmowano, ¿e w macicy zdro-wych suk bakterie nie wystêpuj¹ (21). Baba i wsp. (4) badali bakteriologicznie wymazy pobrane z macic suk poddanych eutanazji i stwierdzili po raz pierwszy
obec-noæ bakterii w tym narz¹dzie u zwierz¹t nie wykazu-j¹cych objawów chorobowych. Przy¿yciowe badania bakteriologiczne macicy s¹ trudne, ze wzglêdu na spe-cyficzn¹ budowê pochwy i szyjki macicy suk. W poch-wie wystêpuje fa³d grzbietowy, tworz¹cy tzw. szyjkê rzekom¹, a czêæ pochwowa szyjki znajduje siê u góry pochwy, której wiat³o koñczy siê lepym za-chy³kiem. Wprowadzenie kateteru do szyjki macicy jest dlatego bardzo trudne. Pobieranie prób do badañ bakteriologicznych przez szyjkê macicy jest mo¿liwe przy zastosowaniu endoskopu (11, 28). Endoskopia pochwy umo¿liwia wprowadzenie kateteru do szyjki
Flora bakteryjna pochwy i macicy suk
w stanach fizjologicznych i zapalnych*
)
S£AWOMIR ZDUÑCZYK, TOMASZ JANOWSKI, IWONA BORKOWSKA
Zespó³ Rozrodu Zwierz¹t Katedry Nauk Klinicznych Wydzia³u Medycyny Weterynaryjnej UWM, ul. Oczapowskiego 14, 10-178 Olsztyn
*) Opracowanie wykonane w ramach grantu 3 P06K 01426 finansowanego
przez KBN.
Tab. 1. Szczepy bakterii izolowane z pochwy zdrowych suk e j o rt s u o n b o r D w ó r o t u a h c y n ¿ ó r g w ij c a l o zi % n o s l O ) 1 2 ( r e h t a M i iDaAgnlleanll(1) m ö rt s r u j B g r e b s r o F -e d n i L i ) 7 ( . p s s u c c o c o t p e rt S 28 63 56,0 p s s u c c o c o t p e rt S . b-hemolzi. 89,9 s u e r u a . h p a t S 16 19 s u i d e m r e t n i . h p a t S 33,9 il o c . E 19 47 84,7 . p s a ll e r u e t s a P 10 26 a d i c o tl u m a ll e r u e t s a P 98,3 . p s a m s a l p o c y M 59,3 . p s s u e t o r P 15 20 25,4 . p s s a n o m o d u e s P 10,2 u t s o r z w k a r B 37 14 0
Zduñczyk S., Janowski T., Borkowska I.
Vaginal and uterine bacterial flora in bitches with physiological and inflammatory conditions
Summary
Similar bacterial floras are present in the vagina and uterus of healthy bitches. The most common of these bacteria are b-hemolytic streptococci, Pasteurella multocida and E. coli and Staphylococcus intermedius. Bacterial flora varies during the estrous cycle with the highest bacterial count occurring during heat. E. coli was most frequently isolated from bitches with pyometra. No specific bacterial species are associated with vaginitis and infertility.
Medycyna Wet. 2006, 62 (10) 1117
macicy pod kontrol¹ wzroku i pobranie wyp³uczyn do badañ bakteriologicznych. Dziêki zastosowaniu tej techniki wykazano, ¿e w macicy zdrowych suk wystê-puj¹ podobne rodzaje bakterii, jak w pochwie (tab. 2) (11, 12, 28). Liczba i liczebnoæ izolatów z macicy s¹ jednak mniejsze ni¿ z pochwy. Günzel-Apel i wsp. (11) izolowali przeciêtnie 2,2 szczepy bakteryjne z próbki pobranej z pochwy i 1,1 z próbki pobranej z macicy. Liczba kolonii uzyskiwanych z próbek z macicy by³a z regu³y mniejsza ni¿ z wymazów z pochwy. Podobn¹ tendencjê stwierdzono równie¿ w badaniach w³asnych (12).
Niewiele opracowañ powiêcono wystêpowaniu bakterii w pochwie i macicy suk w przebiegu cyklu rujowego (11, 28). Badania te wykaza³y, ¿e sk³ad i li-czebnoæ flory bakteryjnej uk³adu rozrodczego suk ulega zmianom w zale¿noci od fazy cyklu rujowego. Opisano wzrost liczebnoci bakterii w pochwie suk w okresie cieczki (1), istotnie czêstsze izolowanie Pas-teurella multocida i b-hemolizuj¹cych paciorkowców z pochwy zdrowych suk w okresie przedrujowym (pro-estrus) ni¿ w pozosta³ych fazach cyklu p³ciowego (7). W badaniach w³asnych w okresie spokoju p³ciowego (anoestrus) z 40% próbek pobranych z macicy nie uzyskano wzrostu bakterii. Najwiêksze zasiedlenie macicy bakteriami stwierdzono w okresie przedrujo-wym, wykazuj¹c m.in. obecnoæ szczepów Pasteurel-la multocida i E. coli. Natomiast w okresie rui w³aci-wej (oestrus) te gatunki bakterii nie by³y ju¿ w macicy obecne (12).
Obserwowane zmiany w sk³adzie i liczebnoci flo-ry bakteflo-ryjnej uk³adu rozrodczego suk by³y zwi¹zane przypuszczalnie z ró¿nicami w koncentracji hormo-nów p³ciowych podczas cyklu rujowego. W okresie przedrujowym wzrasta poziom estrogenów, pod któ-rych wp³ywem nastêpuje rozwarcie szyjki macicy. Umo¿liwia to przechodzenie bakterii z pochwy do macicy. Hormony te powoduj¹ równie¿ wzrost zawar-toci glikogenu w komórkach nab³onka b³on
luzo-wych uk³adu rozrodczego. Stwarza to korzystne wa-runki do namna¿ania siê bakterii z rodzaju Lactoba-cillus. Eliminacja z macicy szczepów Pasteurella mul-tocida i E. coli w okresie rui w³aciwej by³a przypusz-czalnie zwi¹zana z antagonistycznym oddzia³ywaniem pa³eczek kwasu mlekowego. Produkuj¹ one kwas mle-kowy z glikogenu zawartego w komórkach nab³onko-wych, co powoduje obni¿enie pH. Jest to wa¿nym czynnikiem w mechanizmach obronnych narz¹du rod-nego, zapobiegaj¹cym nadmiernemu namno¿eniu siê bakterii (3). Pa³eczki z rodzaju Lactobacillus produ-kuj¹ tak¿e inne substancje antybakteryjne, jak kwas piroglutaminowy, diacetyl, bakteriocyny i nadtlenek wodoru. Podwy¿szony poziom estrogenów stymuluje równie¿ odpornoæ nieswoist¹ organizmu. Nomura i wsp. (19) wykazali, ¿e w okresie przedrujowym ma-cica suk jest ma³o wra¿liwa na zaka¿enie patogenny-mi szczepapatogenny-mi E. coli.
Osi¹gniêcie dojrza³oci p³ciowej wydaje siê równie¿ wywieraæ wp³yw na florê bakteryjn¹ pochwy. Olson i Mather (21) stwierdzili istotnie czêstsze wystêpowa-nie gronkowców koagulazododatnich w pochwie u niedojrza³ych p³ciowo suk ni¿ u zwierz¹t doros³ych.
Zapalenie pochwy u suk
Zapalenie pochwy wystêpuje u suk stosunkowo czêsto. Szczególnie predysponowane s¹ m³ode, nie-dojrza³e p³ciowo zwierzêta, u których ma miejsce po-nad 70% przypadków tego stanu chorobowego. Pro-ces zapalny pochwy mo¿e dotyczyæ nawet szczeni¹t. Zapalenie pochwy u starszych suk jest spotykane rza-dziej, wystêpuje z regu³y po kryciu, ciê¿kim porodzie lub wziernikowaniu. Mo¿e ono towarzyszyæ tak¿e sta-nom zapalnym macicy i nowotworom pochwy (20).
Objawami zapalenia pochwy s¹: ropny wyciek z pochwy, wi¹d (saneczkowanie, wylizywanie sromu), niekiedy czêste oddawanie moczu i zwiêkszone zain-teresowanie samców. Przy wziernikowaniu widoczna jest zaczerwieniona b³ona luzowa pochwy, pokryta wydzielin¹ luzowo-ropn¹, niekiedy wystêpuj¹ po-wiêkszone grudki ch³onne. W ciê¿szych przypadkach ciep³ota wewnêtrzna cia³a jest podwy¿szona (2, 13). Efekty terapii zapalenia pochwy u suk, która polega zazwyczaj na p³ukaniu pochwy rodkami odka¿aj¹cy-mi i lokalnym oraz w razie potrzeby ogólnym stoso-waniu antybiotyków, nie zawsze s¹ zadowalaj¹ce. U m³odych suk objawy zapalenia cofaj¹ siê z regu³y po wyst¹pieniu cieczki (2, 13, 20).
Z klinicznych przypadków zapaleñ pochwy u suk izolowane by³y zazwyczaj te same rodzaje bakterii, które wystêpuj¹ u zdrowych suk (tab. 3). Izolaty by³y jednak z regu³y liczniejsze, czêciej stwierdzano te¿ czyste kultury bakteryjne (1, 12, 21). Wskazuje to, ¿e do stanów zapalnych pochwy dochodzi przy zachwia-niu równowagi pomiêdzy flor¹ bakteryjn¹ a stanem odpornoci organizmu zwierzêcia. Spadek odporno-ci zwi¹zany z wiekiem, nieodpowiednim ¿ywieniem, z³ymi warunkami utrzymania, niedoborami witamino-Tab. 2. Szczepy bakterii izolowane z pochwy i macicy suk (11)
(%) e j o rt s u o n b o r D Pochwa Macica a d i c o tl u m a ll e r u e t s a P 15,5 17,2 s u i d e m r e t n i . h p a t S 10,9 10,4 s i n a c s u c c o c o t p e rt S 11,9 15,5 il o c . E niehemolzi. 13,6 15,5 il o c . E hemolzi. 13,6 13,8 p s s u c c o c o t p e rt S . a-hemolzi. 20,9 16,9 . p s s e c y m o n it c A 17,3 18,6 . p s s u ll i c a b o t c a L 13,5 e n m e j u o z a l u g a o k e c w o k n o r G 10,9 . zi l o m e h e i n . p s s u c c o c o t p e rt S 11,8 16,9 . p s s u c c o c o r e t n E 12,7 11,7 e n n I 10,9
Medycyna Wet. 2006, 62 (10) 1118
wymi czy przewlek³ymi chorobami sprzyja nadmier-nemu namna¿aniu siê bakterii i rozwojowi procesu zapalnego.
Stany zapalne macicy u suk
Stany zapalne macicy nale¿¹ do najczêstszych scho-rzeñ ginekologicznych u suk (30). U tego gatunku zwierz¹t wyró¿nia siê nastêpuj¹ce postacie stanów zapalnych macicy: zespó³ endometritis-pyometra, po-porodowe zapalenie macicy i podkliniczne zapalenie macicy (2, 17).
Zespó³ endometritis-pyometra. Tworz¹ go: ropo-macicze, przewlek³e zapalenie b³ony luzowej maci-cy i torbielowaty rozrost gruczo³ów endometrium. Schorzenia te s¹ obecnie traktowane jako ró¿ne formy kliniczne zespo³u endometritis-pyometra. Do po³owy lat osiemdziesi¹tych uwa¿ano je za oddzielne jednostki chorobowe. W latach piêædziesi¹tych stwierdzono ba-daniami histopatologicznymi, ¿e granice pomiêdzy tymi schorzeniami s¹ p³ynne i zawsze wystêpuje ró¿-nie nasilony torbielowaty rozrost gruczo³ów b³ony lu-zowej macicy oraz proces zapalny (22). Na podstawie tych badañ wprowadzono okrelenie zespó³ endome-tritis-pyometra tak¿e do praktyki klinicznej (5).
Przyjmuje siê, ¿e zespó³ endometritis-pyometra roz-wija siê w wyniku zaka¿enia macicy drog¹ wstêpuj¹-c¹ z pochwy pod koniec okresu rui w³aciwej (oestrus) lub na pocz¹tku okresu porujowego (metoestrus). Z usuniêtych operacyjnie macic suk z zespo³em endo-metritis-pyometra izolowano najczêciej pa³eczki okrê¿nicy (70-80% przypadków), rzadziej gronkow-ce, paciorkowce i pa³eczki ropy b³êkitnej. Znacznie czêciej ni¿ od zdrowych suk izolowano szczepy E. coli wykazuj¹ce hemolizê b porednie kryterium chorobotwórczoci (tab. 4) (14, 27). Wród szczepów E. coli izolowanych z przypadków ropomacicza wiêk-szoæ (87,5%) nale¿a³a do biotypów 9, 1, 13 i 15 (29). Zaka¿eniu macicy sprzyjaj¹ zmiany w jej b³onie lu-zowej, zwi¹zane z d³ugim oddzia³ywaniem
estroge-nów (przed³u¿ona cieczka, torbiele jajnikowe, aktyw-ne hormonalnie nowotwory jajnika) oraz stosowanie estrogenów w celu zapobiegania nidacji. Hormony te powoduj¹ nadmiern¹ proliferacjê endometrium i przed-³u¿enie okresu otwarcia szyjki macicy (17, 24). Roz-wój infekcji jest wspomagany przez dzia³anie proge-steronu na macicê, który powoduje sekrecjê gruczo-³ów endometrium, obni¿enie odpornoci lokalnej, zmniejszenie motoryki macicy i zamkniêcie szyjki macicy. Domaciczne wprowadzenie kultur E. coli u suk w fazie cia³ka ¿ó³tego prowadzi z regu³y do po-wstania ropomacicza. Podobne efekty daje zaka¿enie macicy w innych fazach cyklu rujowego i podwi¹za-nie szyjki macicy (18, 19). Wykazano, ¿e progesteron powoduje w b³onie luzowej rozwój receptorów, które umo¿liwiaj¹ adhezjê pa³eczek E. coli (23). Pro-gestageny, podane zbyt póno w okresie przedrujowym w celu przerwania cieczki, mog¹ równie¿ prowadziæ do rozwoju ropomacicza (na fazê proliferacji b³ony luzowej macicy nak³ada siê faza sekrecji). Przyjmuje siê, ¿e oko³o 20% przypadków zespo³u endometritis--pyometra jest wynikiem stosowania hormonów (30). Zdaniem niektórych autorów (5, 24), pierwotn¹ przy-czyn¹ zespo³u endometritis-pyometra s¹ zaburzenia hormonalne, powoduj¹ce torbielowaty rozrost gruczo-³ów b³ony luzowej macicy, natomiast infekcje bakte-ryjne odgrywaj¹ wtórn¹ rolê. W pimiennictwie nie ma zgodnoci odnonie do roli poszczególnych hor-monów p³ciowych w rozwoju hiperpalzji gruczo³ów endometrium. Schoon i wsp. (24) uwa¿aj¹, ¿e torbiele gruczo³owe b³ony luzowej macicy s¹ wynikiem od-dzia³ywania wy³¹cznie estrogenów, natomiast inni au-torzy (9, 25) przypisuj¹ wiêksz¹ rolê progesteronowi lub synergistycznemu oddzia³ywaniu estrogenów i pro-gesteronu. Noakes i wsp. (16) reprezentuj¹ pogl¹d, ¿e torbielowaty rozrost gruczo³ów endometrium jest wy-nikiem bezporedniego (toksyny) b¹d poredniego (mediatory procesu zapalnego) oddzia³ywania bakterii na b³onê luzow¹ znajduj¹c¹ siê pod wp³ywem proge-steronu. W tym ujêciu pierwotn¹ przyczyn¹ zespo³u endometritis-pyometra jest infekcja bakteryjna macicy.
Podkliniczne zapalenie macicy. U niektórych suk, zw³aszcza z wiêkszych hodowli, zapalenie macicy e j o rt s u o n b o r D %suk ) 1 ( ll a n g a D i n e ll A Janowskiiwsp.(12) . p s s u c c o c o t p e rt S 49 14,6 s i n a c s u c c o c o t p e rt S 18,1 s u e r u a . h p a t S 23 11,2 s i d i m r e d i p e . h p a t S 10 s u i d e m r e t n i . h p a t S 25,6 il o c . E 23 51,1 . p s s u e t o r P 18 10,4 . p s a ll e r u e t s a P 15 . p s m u ir e t c a b e n y r o C 15 . p s s u li h p o m e a H 13 . p s s a n o m o d u e s P 13 11,2
Tab. 3. Szczepy bakterii izolowane od suk z zapaleniem
pochwy Tab. 4. Szczepy bakterii izolowane z macicy suk z zespo³emendometritis-pyometra (%) e j o rt s u o n b o r D BrigeriS(t6a)roniewicz Krzy¿an(o1w4s)*kiiwsp. il o c . E 78 il o c . E niehemolzi. 46,9 il o c . E hemolzi. 25,0 . p s s u c c o c o t p e rt S 13,1 13 . p s s u c c o c o l y h p a t S 16 a s o n i g u r e a s a n o m o d u e s P 13 e n m e j u . d a B 21,9
Medycyna Wet. 2006, 62 (10) 1119
przebiega podklinicznie i przejawia siê nie zachodze-niem suk w ci¹¿ê, pomimo wielokrotnych kryæ. Na pocz¹tku okresu przedrujowego stwierdza siê w roz-mazie liczne bakterie, komórki nab³onka s¹ uszkodzo-ne i wystêpuj¹ komórki zapaluszkodzo-ne (limfocyty, monocy-ty) (30).
W pochwie niep³odnych suk stwierdzono mieszan¹ florê bakteryjn¹, podobn¹ jak u zdrowych zwierz¹t (8). mielewska-£o i wsp. (26) izolowali z wymazów pochwowych od suk z zaburzeniami rozrodu szczepy Proteus vulgaris, E. coli, Streptococcus zooepidermi-cus i Staphylococzooepidermi-cus intermedius. Drobnoustroje te wchodz¹ w sk³ad flory bakteryjnej pochwy tak¿e u zdrowych suk.
Poporodowe zapalenie macicy. Po porodzie szyj-ka macicy jest otwarta i bakterie, bytuj¹ce fizjologicz-nie w pochwie, wnikaj¹ do wiat³a macicy. W okresie poporodowym izolowano z macicy szczególnie a-he-molizuj¹ce szczepy paciorkowców, E. coli i Staphylo-coccus intermedius (7, 11).W trakcie prawid³owo prze-biegaj¹cej inwolucji macicy nastêpuje ich eliminacja. Zaburzenia w motoryce macicy powoduj¹ zaleganie lochii, nadmierne namno¿enie bakterii i rozwój pro-cesu zapalnego. Z przypadków poporodowego zapa-lenia macicy izolowane s¹ najczêciej E. coli i Pro-teus sp., ale tak¿e paciorkowce i gronkowce (2, 15). Szczepy bakterii wyizolowane z przypadków stanów zapalnych uk³adu rozrodczego suk cechuj¹ siê zró¿ni-cowan¹ wra¿liwoci¹ na antybiotyki (6, 12, 26).
Jak wynika z przedstawionych danych, w pochwie i macicy zdrowych suk wystêpuje flora bakteryjna sk³a-daj¹ca siê z bakterii saprofitycznych i warunkowo cho-robotwórczych. Sk³ad i liczebnoæ tej flory zmienia siê w zale¿noci od fazy cyklu rujowego. Najwiêksze zasiedlenie uk³adu rozrodczego suk bakteriami wystê-puje w okresie przedrujowym. Z przypadków stanów zapalnych pochwy i macicy suk z regu³y izolowane s¹ takie same rodzaje bakterii, jakie wystêpuj¹ u suk zdro-wych. Z tego wzglêdu niektórzy autorzy (7, 8, 13) s¹ zdania, ¿e badanie bakteriologiczne wymazów poch-wowych suk ma ograniczon¹ wartoæ diagnostyczn¹. Inni autorzy (2, 10, 26) uwa¿aj¹ badanie bakteriolo-giczne za wskazane w przypadkach stanów zapalnych narz¹du rozrodczego suk, zalecaj¹ jednak ostro¿n¹ interpretacjê wyników. Ich zdaniem antybiotyki powin-ny byæ stosowane dopiero przy izolacji czystych kul-tur bakteryjnych, po wykonaniu antybiogramu.
Pimiennictwo
1.Allen W., Dagnall G. J. R.: Some observations on the aerobic bacterial flora of the genital tract of the dog and bitch. J. Small. Anim. Pract. 1982, 23, 325--335.
2.Arnold S.: Narz¹d p³ciowy suki, [w:] Niemand G., Suter F. (red.): Praktyka kliniczna: psy. Pro-Trade s.r.o., Bratys³awa 2003, 903-956.
3.Askienazy-Elbhar M.: Vaginal flora and genital infections. Validity of 2 mar-kers: vaginal pH and flora score. Gynaecol. Obstet. Fert. 2000, 28, 502-508. 4.Baba E., Hata H., Fukata T., Arakawa A.: Vaginal and uterine microflora of
adult dogs. Am. J. Vet. Res. 1983, 44, 606-609.
5.Berchtold M.: Gynäkologie, [w:] Freudiger U., Grünbaum E. G., Schimke E. (red.): Klinik der Hundekrankheiten. T. II, Gustav Fischer Verlag, Jena 1986, 659-663.
6.Birger M., Staroniewicz Z.: Rola bakterii w zespole endometritis-pyometra u suk. Medycyna Wet. 1996, 52, 245-248.
7.Bjurström L., Linde-Forsberg C.: Long-term study of aerobic bacteria of the genital tract in breeding bitches. Am. J. Vet. Res. 1992, 53, 665-669. 8.Bjurström L.: Aerobic bacteria occurring in the vagina of bitches with
repro-ductive disorders. Acta Vet. Scand. 1993, 34, 29-34.
9.Chen Y. M., Wright P. J., Lee C. S.: A model for study of cystic endometrial hyperplasia in bitches. J. Reprod. Fert. 2001, Suppl. 57, 407-414. 10.Duijkeren van E.: Significance of the vaginal bacterial flora in the bitch:
a review. Vet. Rec. 1992, 131, 367-369.
11.Günzel-Apel A.-R., Lübke A., Rohde J.: Vergleichende Untersuchung der vaginalen und uterinen Zytologie und Keimflora im Sexualzyklus und Puer-perium von Beaglehündinnen. Tierärztl. Praxis 1999, 27(K), 112-119. 12.Janowski T., Zduñczyk S., Jurczak A.: Bacterial flora of the genital tract in
healthy bitches during the oestrous cycle and in bitches with vaginal dis-charge. Reprod. Dom. Anim. 2006, 41, suppl. 1, 17.
13.Johnson C. A.: Diagnosis and treatment of vaginitis in the bitch. Vet. Clin. North Am. Small Anim. Pract. 1991, 21, 523-531.
14.Krzy¿anowski J., Wawron W., Krakowski L., Kostro K., Wrona Z., Szczu-bia³ M., Piech T., Kusy R.: Badania nad stanem nieswoistych mechanizmów obronnych u suk z ropomaciczem. Medycyna Wet. 2000, 56, 382-385. 15.Ni¿añski W., Dejneka G. J.: Poporodowe zapalenie macicy u suk. Magazyn
Wet. 1994, 3, 18-21.
16.Noakes D. E., Dhaliwal G. K., England G. C.: Cystic endometrial hyper-plasia/pyometra in dogs: a review of the cause and pathogenesis. J. Reprod. Fert. 2001, Suppl. 57, 395-406.
17.Nolte I., Volpert A., Brunckhorst D.: Entstehung, Diagnose, Therapie und Komplikationen des Endometritis-Pyometra-Komplexes bei der Hündin. Kleintierpraxis 1990, 35, 589-602.
18.Nomura K., Masooka K., Shimada Y.: Experimental production of canine pyometra by inoculation with E. coli into the uterus with the cervix ligated. J. Jap. Vet. Med. Assoc. 1987, 40, 252-256.
19.Nomura K., Masooka K., Shimada Y.: Experimental production of canine pyometra by inoculation with E. coli into the uterus with the cervix not liga-ted. J. Jap. Vet. Med. Assoc. 1988, 41, 95-99.
20.Okkens A. C., Gunnik J. W., Vogel F., van der Weyden G. C.: Vaginitis in the bitch. Tijdschr. Diergeneesk. 1977, 102, 1034-1038.
21.Olson P. N., Mather E. C.: Canine vaginal and uterine bacterial flora. J. Am. Vet. Med. Assoc. 1978, 172, 708-711.
22.Rieck G. W.: Studien zur pathologischen Histologie, Pathogenese and Ätio-logie des Pyometra-Endometritis-Komplexes der Hündin. Zbl. Vet. Med. 1959, 6, 313-339.
23.Sandholm M., Vasenius H., Kivistö A.-K.: Pathogenesis of canine pyometra. J. Am. Vet. Med. Assoc. 1975, 167, 1006-1010.
24.Schoon H. A., Schoon D., Nolte J.: Untersuchungen zur Pathogenese des Endometritis-Pyometra-Komplexes der Hündin. J. Vet. Med. A 1992, 39, 43-56.
25.Sokolowski J. H., Zimbelman R. G.: Canine reproduction: effects of a single injection of medroxyprogesterone acetate on the reproductive organ of intact and ovariectomized bitches. Am. J. Vet. Res. 1974, 34, 1501-1503. 26.mielewska-£o E., Klimentowski S, Rypu³a K.: Udzia³ zaka¿eñ
herpeswiru-sowych, chlamydiowych i bakteryjnych w niep³odnoci u suk. ¯ycie Wet. 1997, 72, 17-19.
27.Vandeplassche M., Coryn M., de Schepper J.: Pyometra in the bitch: cytolo-gical, bacterial, histological and endocrinological characteristics. Vlaams Diergenesk. Tijdschr. 1991, 60, 207-211.
28.Watts J. R., Wright P. J., Whithear K. C.: Uterine, cervical and vaginal mi-croflora of the normal bitch throughout the reproductive cycle. J. Small Anim. Pract. 1996, 37, 54-60.
29.Wernicki A., Krzy¿anowski J., Puchalski A.: Charakterization of Escherichia coli strains associated with canine pyometra. Polish J. Vet. Sci. 2002, 5, 51-56. 30.Zduñczyk S., Janowski T.: Zaburzenia rozrodu psów i kotów. UWM Olsztyn,
2002.
Adres autora: prof. dr hab. S³awomir Zduñczyk, ul. Oczapowskiego 14, 10-718 Olsztyn; e-mail: zdun@uwm.edu.pl
