Med. Weter. 2013, 69 (12) 712
Artykuł przeglądowy Review
Ciało tłuszczowe (corpus adiposum) jest niezwykle istotnym elementem ciała owadów. Rola tej tkanki nie ogranicza się do przechowywania zasobów energe-tycznych w postaci tłuszczu, protein i glikogenu. Jest także organem, w którym zachodzi wiele procesów metabolicznych (37). Niekiedy jego funkcje porównuje się z wątrobą i tkanką tłuszczową kręgowców.
Ciało tłuszczowe (CT) ma barwę białą, żółtą, względ- nie zielonkawą. W zależności od usytuowania i struk-tury może, jako część trzewiowa (wisceralna), otaczać narządy wewnętrzne, głównie przewód pokarmowy i gruczoły rozrodcze, oraz (lub) tworzyć warstwę ścienną, luźno przylegającą do powłok ciała. Część wisceralna występuje w postaci pasm lub grudek zawieszonych w jamie ciała, może wypełniać wolne przestrzenie głowy i tułowia oraz niemal całkowicie przestrzeń hemocelu w odwłoku (11, 48, 49, 59). Część ścienna ma budowę płatów lub pasm różnego kształtu, o grubości od jednej do kilku komórek i zlokalizowana jest głównie w odwłoku. Luźne ułożenie komórek CT ułatwia kontakt z hemolimfą i wymianę metabolitów, tworząc funkcjonalny, unikalny dla owadów układ (34). Wielkość, rozmieszczenie i budowa CT są cechami gatunkowymi (8).
Komórki CT powstają podczas embriogenezy. W tym okresie następuje zwiększenie ich liczby i zróżnicowa-nie. W fazie larwalnej następuje jedynie wzrost obję-tości komórek (11). U owadów hemimetabolicznych przejście ze stadium larwalnego do imago nie wiąże się z przemianami CT, jednakże kwestia pochodzenia komórek CT imago owadów holometabolicznych jest
otwarta. Według części autorów, CT owadów dorosłych powstaje dzięki reorganizacji tkanek larwalnych (11, 16). Według innych doniesień, może również powsta-wać po całkowitej lizie na skutek różnicowania się komórek macierzystych poczwarki (63).
Szczególnie dużo CT posiadają larwy owadów holo-metabolicznych, zwłaszcza w okresie poprzedzającym początek przeobrażenia. W czerwiu pszczoły miodnej jego masa stanowi wtedy 65% masy ciała (55). Biały kolor larw to efekt prześwitywania tkanki tłuszczowej przez kutikulę.
Imago pszczoły ma zdecydowanie mniej CT (2,23%), które ogranicza się prawie wyłącznie do warstwy ścien-nej. Stan CT dorosłej pszczoły zmienia się w trakcie cyklu życiowego i pełnionej funkcji. Pszczoły letnie mają je słabiej rozwinięte niż pszczoły zimowe (35). Robotnice karmiące mają dwukrotnie więcej tłuszczu niż zbieraczki, a poziom tłuszczu związany jest z peł-nioną funkcją, a nie z wiekiem (58). Podobne wyniki osiągnięto analizując CT w cyklu życiowym mrówek (61).
Analiza cytologiczna ciała tłuszczowego Ciało tłuszczowe jest strukturą heterogeniczną. Jego zróżnicowanie komórkowe zależy nie tylko od lokalizacji i funkcji, jakie poszczególne komórki mogą spełniać, ale również może zmieniać się wraz z rozwo-jem osobniczym owadów (16, 29, 33, 40). U mrówki faraona Monomorium pharaonis (L.) opisano co naj-mniej 11 różnych typów komórek CT, zlokalizowanych w określonych miejscach w głowie, tułowiu i odwłoku,
Morfologia i funkcje ciała tłuszczowego owadów
z uwzględnieniem pszczoły miodnej Apis mellifera L.
JACEK CHOBOTOW, ANETA STRACHECKA*
Zakład Zoologii, Wydział Biologii i Biotechnologii,
Uniwersytet Marii Curie-Skłodowskiej w Lublinie, ul. Akademicka 19, 20-033 Lublin *Katedra Biologicznych Podstaw Produkcji Zwierzęcej, Wydział Biologii i Hodowli Zwierząt,
Uniwersytet Przyrodniczy w Lublinie, ul. Akademicka 13, 20-950 Lublin
Chobotow J., Strachecka A.
Morphology and function of insect fat bodies taking into account Apis mellifera L. honey bees Summary
Insect fat body is a specific tissue, the role of which is not limited to the storage of energy resources in the form of fat and glycogen. It is also a site in the body where numerous metabolic processes occur. Moreover, it plays a role in detoxification, as well as being a precursor of the synthesis of egg yolk. The fat body is also responsible for magnetoreception and the immune response. It is a heterogeneous structure and exhibits regional differences that can be distinguished morphologically. Its functions can vary at different stages of the insect life.
Med. Weter. 2013, 69 (12) 713 o odmiennej ultrastrukturze, histochemii i
immunore-aktywności np. dla witelogeniny (3).
Dwie podstawowe grupy komórek budujących CT to trofocyty oraz enocyty. Trofocyty, najliczniejsze, to w większości duże, okrągłe lub wielokątne, jądrzaste komórki. Mają pochodzenie mezodermalne (11, 24, 38, 53). Swoje maksymalne rozmiary osiągają w ostatnich stadiach larwalnych, stając się wtedy największymi komórkami ciała owada (44). Magazynowany w trofo-cytach tłuszcz zlokalizowany jest w postaci drobnych kropli lub obszernych wakuoli zajmujących większą część cytoplazmy. Mikroskopia elektronowa uwidacz-nia w cytoplazmie także drobne ziarnistości glikogenu i granulki białka (34, 51, 65). Cechami charakterystycz-nymi trofocytów są: rozbudowana siateczka śródplaz- matyczna i aparaty Golgiego, obfitość peroksysomów i lizosomów (4, 8, 13, 38). Wygląd i stan trofocytów odzwierciedla przemiany CT, zmieniającego się w za-leżności od fazy cyklu życiowego owadów (2, 46). Trofocyty larw bezpośrednio po linieniu są generalnie mniejsze, z mniejszą ilością cytoplazmy i mniejszą ilością ziarnistości. Ich wielkość wzrasta w miarę wzrostu larwy (11). U owadów społecznych w związku ze zróżnicowanymi funkcjami w obrębie kast także funkcje trofocytów mogą być odmienne. W kastach rozrodczych obserwuje się np. większą wakuolizację trofocytów w porównaniu z robotnicami oraz bardziej nieregularne jądra, sugerujące zwiększoną syntezę białek (48-50). Generalnie trofocyty samców wyka-zują mniejsze zróżnicowanie (38). Trofocyty niekiedy mylnie nazywa się adipocytami, nazwa ta jest jednak niewłaściwa dla komórek, których funkcje są znacznie szersze niż proste deponowanie metabolitów (46).
Wskutek specjalizacji niektóre trofocyty ulegają mo-dyfikacji. Urocyty, w przeciwieństwie do trofocytów, przechowują kryształy kwasu moczowego (11, 34). Według Cruz-Landim i Mello (15), są na ogół większe od trofocytów. Mają zredukowaną siateczkę plazma-tyczną szorstką, nieliczne mitochondria i obszerne wakuole (16, 34, 38, 57). U pszczoły widoczne jest centralnie położone jądro z dużą ilością chromatyny. Licznie występują u poczwarek i młodych imagines, do czasu, kiedy metabolity mogą zostać wydalone przez cewki Malpighiego (54). Według niektórych autorów, przechowywany kwas moczowy może być uruchamia-ny przy pojawiającym się deficycie związków azoto-wych (12). Nie stwierdzono podziałów komórkoazoto-wych urocytów.
Mycetocyty to komórki zawierające mikroorganiz- my, w większości prokariotyczne, żyjące w trwałej symbiozie z owadami (11, 16). W obrazie mikrosko-powym mają niekiedy zredukowaną cytoplazmę przy typowych dla trofocytów ziarnistościach tłuszczu i glikogenu. Mycetocyty występują u organizmów odżywiających się pokarmem niezbilansowanym, ubogim. Stwierdzono je u przedstawicieli kilku rzędów owadów. Symbionty syntetyzują niektóre składniki odżywcze (m.in. witaminy grupy B, aminokwasy).
Liczba mikroorganizmów w mycetocytach jest kon-trolowana. U karaczana Periplaneta americana obec-ne symbionty Blattabacterium cuenoti pozostawały w pełnej aktywności pomimo głodzenia owada aż do śmierci (47).
Pszczoły były jednymi z pierwszych owadów, u któ-rych w CT znaleziono drobiny tlenków żelaza (25, 36). Podobne komórki stwierdzono u trzmieli i os (32, 36, 62). U robotnic pszczoły trofocyty z granulkami związków żelaza 0,5 µm średnicy zlokalizowane są na sternitach odwłokowych. Prawdopodobnie komórki te funkcjonują jako magnetoreceptory. Związki żelaza odkryto w wielu innych organizmach, jednakże mają one pozakomórkowe rozmieszczenie.
Chromatocyty są stosunkowo rzadką modyfikacją trofocytów. Posiadają barwniki. Mają płaskie komórki z centralnie ułożonym jądrem. Zlokalizowane są w naj-cieńszych 1-komórkowych warstwach CT. Podobnie jak trofocyty gromadzą tłuszcze, które zużywane są w procesie metamorfozy. Komórki te są obecne u nie-których wodnych larw muchówek (m.in. meszkowa-tych) posiadających przejrzystą kutikulę (11).
Enocyty to koliste lub owalne komórki związane z warstwą epidermalną kutikuli lub (oraz) z CT, głów-nie ściennym. Jako jedyne komórki CT mają pochodze-nie ektodermalne (16). Komórki te łatwo odróżnić od otaczających je trofocytów. Mają zwykle bursztynowe zabarwienie, mogą jednak wybarwiać się na kolor brązowy, żółty, zielony lub czerwony, bywają również bezbarwne (53). U pszczoły mają kolor żółto-brązowy, pogłębiający się wraz z wiekiem. Enocyty posiadają centralne jądro, kilka mitochondriów, rozległe obszary gładkie retikulum endoplazmatycznego, liczne wakuole z lipidami oraz ziarnistości magazynowanych białek i glikogen (15, 20). Rozmieszczone są w całym orga-nizmie lub skupione w małych grupach, szczególnie w okolicach przetchlinek (48-50).
Enocyty pszczoły miodnej są zróżnicowane. U mło-dych matek małe enocyty zlokalizowane są w małych grupach w ściennym CT odwłoka, podczas gdy większe enocyty pojawiają się jako pojedyncze komórki roz-proszone w wisceralnej części CT. U starszych matek występują niezróżnicowane enocyty w części brzusznej odwłoka (30). U robotnic liczba enocytów różni się w zależności od wieku i lokalizacji. Niewielkie grupy enocytów obecne są w CT głowy, w pobliżu żuwaczek oraz rozproszone komórki w pobliżu gruczołów wos- kowych. Młodsze robotnice posiadają mniej enocytów niż starsze. W części głowowej enocytów jest znacznie mniej niż w części odwłokowej, lecz są większe (52). Enocyty kast rozrodczych mają więcej ziarnistości w cytoplazmie i większą wakuolizację.
W CT stwierdzono ponadto komórki zawierające he-moglobinę. Opisano je u larw gzów (Diptera) i grzbie-topławków (Hemiptera). Komórki mają, odpowiednio, do 400 µm i 20-40 µm średnicy; ściśle współpracując z systemem tchawkowym zabezpieczają owady przed deficytem tlenowym (11).
Med. Weter. 2013, 69 (12) 714
Funkcje i niektóre aspekty funkcjonowania ciała tłuszczowego
Intensywne badania budowy i funkcji CT wciąż dostarczają nowych informacji poszerzających wie-dzę o jego roli w funkcjonowaniu owadów. Struktura ta odgrywa rolę w magazynowaniu i metabolizmie wysokoenergetycznych cząsteczek, detoksykacji, jest prekursorem syntezy żółtka jaj, odpowiada za magnetorecepcję i odpowiedź immunologiczną (6, 9, 10, 19, 21). CT również aktywnie uczestniczy w ho-meostazie owadów poprzez regulowanie stężenia substancji w hemolimfie (29). Uważa się również, że jest dobrym modelem dla lepszego zrozumienia mecha-nizmów starzenia się komórek (31). Rozmieszczenie ciała tłuszczowego w ciele owadów wiąże się również z jego funkcją mechaniczną. Jego komórki splecione systemem tchawek stanowią elastyczną, sprężystą masę podtrzymującą narządy wewnętrzne i nadającą turgor słabiej schitynizowanym larwom.
Stwierdzono pewne różnice w funkcjach dwóch rodzajów CT. U niektórych gatunków muchówek (Diptera) trofocyty tkanki tłuszczowej ściennej są głównie związane z syntezą i magazynowaniem lipi-dów, podczas gdy w komórkach części wisceralnej są związane z przechowywaniem białek (16).
Podstawową funkcją CT jest magazynowanie re-zerw tłuszczowych, białkowych i węglowodanowych. Komórki ciała tłuszczowego absorbują z hemolimfy metabolity i je przechowują. Prowadzą również syn-tezę wewnątrzkomórkową, której produkty mogą być oddawane do hemolimfy. W ten sposób CT staje się głównym organem metabolizmu pośredniego owada (26, 38, 56, 65) Funkcja magazynowania rezerw jest szczególnie ważna dla owadów holometabolicznych. CT larwy musi zapewnić odpowiedni poziom zasobów potrzebnych do przejścia metamorfozy oraz zabezpie-czyć jej rezerwy dla imago potrzebne do reprodukcji. Skrajnym tego przykładem są owady, które w stadium imago nie pobierają pokarmu.
Przykładem wzmożonego zapotrzebowania na ener-gię jest lot owada, podczas którego jego przemiana materii wzrasta 50-100-krotnie. Potrzebne zasoby energetyczne są na bieżąco uzupełniane przez CT (5). Stwierdzono spadek zawartości lipidów w CT podczas przedłużającego się lotu (11). Lipidy gromadzone są głównie w postaci trójglicerydów, które mogą stano-wić do 70% suchej masy tkanki. Dwuglicerydy nie są przechowywane, lecz krążą w hemolimfie (34). Lipidy mają wysoką kaloryczność i stanowią użyteczne źródło wody metabolicznej. Dla owadów diapauzujących sta-nowią najważniejsze źródło energii (52). Stwierdzono, że wysoka zawartość tłuszczu w ciele owada zwiększa jego wytrzymałość na niskie temperatury.
Węglowodany gromadzone są w postaci glikogenu i polimerów glukozy, głównie trahelozy, najważniej-szego cukru hemolimfy owadów. Glikogen w CT może stanowić 10-25% suchej masy ciała (34). Gillot (24) podaje, że zwartość glikogenu w ciele czerwiu
pszczoły może wynosić ok. 33% suchej masy. Zasoby glikogenu w tkankach dorosłych owadów są podatne na sezonowe i fizjologiczne zmiany warunków życia (34). W trakcie metamorfozy jego zasoby są niemal całkowicie wykorzystywane.
CT owadów syntetyzuje szeroki zakres białek zapa-sowych (29). Część została zidentyfikowana bioche-micznie. Niektóre z nich są specyficzne dla określonych gatunków (27, 28, 57). Zwykle stężenie białek utrzy-muje się na wysokim poziomie w ostatnim stadium larwalnym i ustępuje w czasie metamorfozy, dostar-czając w ten sposób protein do budowy imago (3). CT jest także miejscem syntezy białek odpornościowych. Poznano budowę części z nich i rolę w odporności naturalnej i nabytej (23).
Ważnym białkiem produkowanym przez trofocyty jest witelogenina, białko żółtkowe, które ponadto wspo-maga prawidłowe funkcjonowanie układu odpornoś- ciowego oraz posiada właściwości antyoksydacyjne. U pszczół białko to stymuluje aktywność w zakresie różnego rodzaju zachowań społecznych. U większoś- ci owadów witelogenina produkowana jest jedynie przez płodne samice, u których białko to poprzez hemolimfę trafia do rozwijających się oocytów (29). Natomiast u pszczół i kilku gatunków mrówek białko to jest syntetyzowane również przez trutnie i robotnice (59). Najwięcej witelogeniny produkuje CT robotnic karmiących czerw, jednak nawet wtedy jest to jedynie 1/20 witelogeniny matki pszczelej (18). Wg Fluri i wsp. (22), produkcja witelogeniny robotnic wzrasta jesienią i maleje w okresie zimowym. Obecnie trwają bada-nia nad wyjaśnieniem wpływu witelogeniny na stres oksydacyjny, wspomaganie układu odpornościowego i przedłużanie życia u pszczół z wysokimi mianami hormonu juwenilnego (1, 45). Trofocyty produkują także lipoforynę – białko transportujące lipidy, fe-romony i hormon juwenilny (60). Warto zaznaczyć, że Nosema apis hamuje rozwój ciała tłuszczowego robotnic pszczoły – głównego miejsca syntezy białek odpornościowych owada (23).
Funkcje enocytów mają związek z ich ektodermal-nym pochodzeniem. Komórki te produkują lipidy i lipoproteiny, które są odkładane do epikutikuli (17), uczestniczą w produkcji węglowodorów znajdujących się na zewnętrznej powierzchni naskórka owadów (41) i prekursorów woskowych (39). Uczestniczą także w syntezie kilku feromonów płciowych (7, 64). Wykazano udział enocytów w homeostazie (np. detok-sykacji ksenobiotyków) (42, 43).
Piśmiennictwo
1. Amdam G. V., Omholt S. W.: The regulatory anatomy of honeybee life- spam. J. theor. Biol. 2002, 216, 209-228.
2. Anand A. N., Lorenz M. W.: Age-dependent changes of fat body stores and the regulation of fat body lipid synthesis and mobilisation by adipokinetic hormone in the last larval instar of the cricket, Gryllus bimaculatus. J. Insect Physiol. 2008, 54, 1404-1412.
3. Ancsin J. B., Waytt G. R.: Purification andcharacterization of two storage proteins from Locustra migratoria showing distinct developmental and hormonal regulation. Insect Biochem. Molec. Biol. 1996, 26, 501-510.
Med. Weter. 2013, 69 (12) 715 4. Babthan N. M. G., Gilbert L. I.: Studies on the cytophysiology of the fat
body of American silk-moth. Zeitschr. für Zellforsch. und Mikr. Anat. 1972, 124, 433-444.
5. Beenakkers A. M. T., Vanderhorst D. J., Vanmarrewijk W. J. A.: Insect flight metabolism. Insect Biochem. 1984, 14, 243-260.
6. Bian G., Shin S. W., Cheon H. M., Kokoza V., Raikhel A. S.: Transgenic alteration of Toll immune pathway in the female mosquito Aedes aegypti. Proc. Natl. Acad. Sci. 2005, 102, 13568-13573.
7. Billeter J. C., Atallah J., Krupp J. J., Millar J. G., Levine J. D.: Specialized cells tag sexual and species identity in Drosophila melanogaster. Nature 2009, 461, 987-992.
8. Caethano F. H., Camargo-Mathias M. I., Tomotabe M. E. M.: Ultra- -estrutura do corpo gorduroso visceral de formigas Neoponera vilosa (Hymenoptera, Ponerinae). Pontes citoplasmáticas, [w:] Cololóquido da Sociedade Brasileira de microscopia Eletrônica.14. Caxambú. Anais eletrônico 1993, s. 253-254.
9. Cardoso A. F., Cres R. L., Moura A. S., de Almeida F., Bijovsky A. T.: Culex quinquefasciatus vitellogenesis: morphological and biochemical aspects. Mem. Inst. Oswaldo Cruz. 2010, 105, 254-262.
10. Casteels P., Ampe C., Jacobs F., Tempst P.: Functional and chemical characte-rization of hymenoptaecin, and antibacterial peptide that is infection inducible in the honey bee (Apis mellifera). J. Biol. Chem. 1993, 268, 7044-7054. 11. Chapman R. F.: The insects: structure and function. Cambridge University Press,
Cambridge 1998.
12. Cochran D. G.: Nitrogenous excretion, [w:] Kerkut G. A., Gilbert L. I. (eds). Comprehensive Insect Physiology Biochemistry and Pharmacology. Pergamon Press, Oxford 1985, 467-506.
13. Cruz-Landim C.: O corpo gorduroso da larva de Melipona quadrifasciata anthi-dioides LEP. (Apidae, Meliponinae). Naturalia 1983, 8, 7-23.
14. Cruz-Landim C.: Oenocytes of honey bee workers, structural modifications during their adult life. Rev. Biol. 1985, 78, 107-122.
15. Cruz-Landim C., Mello R. A.: Desenvolvimento e envelhecimento de larvas e adultos de Scaptotrigona postica Latraille (Hymenoptera: Apidae): aspectos histológicos e histoquímicos. São Paulo. ACIESP n.31, 1981.
16. Dean R. L., Locke M., Collins J. V.: Structure of fat body, [w:] Kerbut G. A., Gilbert L. I. (eds): Comprehensive insect physiology, biochemistry and phar-macology. Oxford, Pergamon Press. 1985, 3, 155-210.
17. Diehl P. A.: Synthesis and release of hydrocarbons by the oenocytes of the desert locust Schistocerca gregaria. J. Insect Physiol. 1975, 21, 1237-1246. 18. Engels W., Kaatz H., Zillikens A., Simões Z. L. P., Trube A., Braun R., Dittrich F.:
Honey bee reproduction: vitellogenin and caste-specific regulation of fertility, [w:] Hashi M., Yamashita O. (eds): Advances in Invertebrate Reproduction 5. Elsevier Science Publishers B. V. Amsterdam 1990, 495-452.
19. Evans J. D., Lopez D. I.: Bacteria probiotics induce an immune response in the honey bee (Hymenoptera: Apidae). J. Econom. Entomol. 2004, 97, 752-756. 20. Evans J. J. T.: Development and ultrastructure of the fat body cells and oenocytes
of the Queensland fruit fly Dacus tryoni (Frogg), Z. Zellforsch. Mikrosk. Anat. 1967, 81, 49-61.
21. Feitosa F. M., Calvo E., Merino E. F., Durham A. M., James A. A., De Bianchi A. G., Marinotti O., Capurro M. L.: A transcriptome analysis of the Aedes aegypti vitellogenic fat body. J. Insect. Sci. 2006, 6, 1-26.
22. Fluri, P., Lˇscher M., Wille H., Gerig L.: Changes in weight of the pharyngeal gland and haemolymph titres of juvenile hormone and vitellogenin in worker honeybees. J. Insect Physiol. 1982, 28, 61-68.
23. Fries I.: Contribution to the study of Nosema disease (Nosema apis Z.) in honey bee (Apis mellifera L.) colonies. Swedish Univ. Agricult. Sci. Report 1988, 166. 24. Gillott C.: Entomology. Plenum Press, New York 1995.
25. Gould J. L., Kirschvink J. L., Deffeyes K. S.: Bees have magnetic remanence. Science 1978, 201, 1026-1028.
26. Gutierrez E., Wiggins D., Fielding B., Gould A. P.: Specialized hepatocyte-like cells regulate Drosophila lipid metabolism. Nature 2007, 445, 275-280. 27. Haunerland N. H., Bowers W. S.: A larval specific lipoprotein: purification and
characterization of a blue chromoprotein from Heliothis zea. Biochem. Biophys. Res. Commun. 1986, 134, 580-586.
28. Haunerland N. H., Bowers W. S.: Arylphorin from thecorn earworm, Heliothis zea. Insect Biochemistry 1986, 617-625.
29. Haunerland N. H., Shirk P. D.: Regional and functional differentiation in the insect fat body. Annu. Rev. Entomol. 1995, 40, 121-145.
30. Hepburn H. R., Bernard R. T. F., Davidson B. C., Muller W. J., Lloyd P., Kurstjens S. P.: Synthesis and secretion of beeswax in honeybees. Apidologie 1991, 22, 21-36.
31. Hsieh Y. S., Hsu C. Y.: Honeybee trophocytes and fat cells as target cells for cellular senescence studies. Exp. Gerontol. 2011, 46, 233-240.
32. Hsu C. Y.: The processes of iron deposition in the common hornet (Vespa affınis). Biology of the Cell 96. 2004, 529-537.
33. Jensen P. V., Børgesen L. W.: Regional and functional differentiation in the fat body of pharaoh’s ant queens, Monomorium pharaonis (L.). Arthropod Struct. Dev. 2000, 29, 171-184.
34. Keeley L. L.: Biochemistry and physiology of the insect fat body, [w:] Kerkut G. A., Gilbert L. I. (ed.): Comprehensive Insect Physiology, Biochemistry and Pharmacology. Vol. 3. New York, Pergamon. 1985, 211-248.
35. Keller I., Fluri P., Imdorf A.: Pollen nutrition and colony development in honey bees: part I. Bee World 2005, 86, 3-10.
36. Kuterbach D., Walcott B., Reeder R., Frankel R.: Iron-containing cells in the honey bee (Apis mellifera). Science 1982, 218, 695-697.
37. Law J. H., Wells M. A.: Insects as biochemical models. J. Biol. Chem. 1989, 264, 16335-16338.
38. Locke M.: The structure and development of the vacuolar system in the fat body of insects, [w:] King R. C., Akai H. (eds): Insect Ultrastr. New York, Plenum Press. 1984, 151-197.
39. Locke M.: The ultrastructure of the oenocytes in the molt/intermolt cycle of an insect. Tissue Cell 1969, 1, 103-154.
40. Locke M., Dermid H., Brac T., Burr G., Atkinson G. B.: Developmental changes in the synthesis of haemolymph polypeptides and their sequestration by prepupal fat body in Calpodes ethlius Stoll, Lepidoptera, Hesperiidae. Insect Biochemistry 1982, 12, 431-440.
41. Lockey K. H.: Lipids of the insect cuticle: origin, composition and function. Comp. Biochem. Physiol. 1988, 89B, 595-645.
42. Lycett G. J., McLaughlin L. A., Ranson H., Hemingway J., Kafatos F. C., Loukeris T. G.: Anopheles gambiae P450 reductase is highly expressed in oenocytes and in vivo knockdown increases permethrin susceptibility. Insect Mol. Biol. 2006, 15, 321-327.
43. Martins G. F., Ramalho-Ortigão J. M., Lobo N. F., Severson D. W., Mc-Dowell M. A., Pimenta P. F. P.: Insights into the transcriptome of oenocytes from Aedes aegypti pupae. Mem. Inst. Oswaldo Cruz. 2011, 106, 308-315.
44. Marx R.: Changes in the fat body ultrastructure during the fifth larval instar in workers, queen and drones of the honey bee, Apis mellifera L., [w:] Eder J., Rembold N.: Chemistry and biology of social insects. Berlin. Peperny Verlag München 1987, 86-87.
45. Nakamura A., Yasuda K., Adachi H., Sakurai Y.: Vitellogenin-6 is a major carbo-nylated protein in aged nematode, Caenorhabditis elegans. Biochem. Biophys. Res. Commun. 1999, 264, 580-583.
46. Oliveira V. T. P., Cruz-Landim C.: Morphology and function of fat body cells: a review. Biociências, Porto Alegre 2003, 11, 195-205.
47. Park M. S., Park P., Takeda M.: Roles of fat body trophocytes, mycetocytes and urocytes in the American cockroach, Periplaneta americana under starvation conditions: Arthropod Struct. Dev. 2013, Apr 6.
48. Roma G. C., Bueno O. C., Camargo-Mathias M. I.: Comparative study of the fat body in some genera of the Attini tribe (Hymenoptera: Formicidae). Sociobiology 2005, 45, 449-462.
49. Roma G. C., Roma M. I. Camargo-Mathias, Bueno O. C.: Fat body cells of gynes and queens of four species of fungus growing ants (Hymenoptera: Formicidae: Attini). Relationship with the vitellogenesis. Am. J. Agric. Biol. Sci. 2006, 1, 48-57.
50. Roma G. C., Roma M. I. Camargo-Mathias, Bueno O. C.: Fat body in some genera of leaf-cutting ants (Hymenoptera: Formicidae). Proteins, lipids and polysaccharides detection. Micron 2006, 37, 234-242.
51. Rossel R. C., Wheeler D. E.: Storage function and ultrastructure of the adult fat body in workers of the ant Camponotus festinatus (Bukley) (Hymenoptera: Formicidae). Intern J. of Insect Morph. and Embr. 1995, 24, 413-426. 52. Ruvolo M. C. C., Cruz-Landim C.: Morphologic and morphometric aspects of
oenocytes of Apis mellifera queens and workers in different phases of life. Mem. Inst. Oswaldo Cruz. 1993, 88, 387-395.
53. Snodgrass R. E.: Anatomy of the honey bee. Comstock. New York 1956. 54. Snodgrass R. E.: Principles of insect morphology. McGraw-Hill Book Co. Inc.
New York and London 1935.
55. Szwanwicz B.: Entomologia ogólna. PWRiL, Warszawa 1956.
56. Thomsen E., Thomsen M.: Production of specific protein secretion granules by fat body cells of the blowfly Calliphora erythrocephala. Cell Tissue Res. 1978, 193, 25-33.
57. Tojo T. Betchaku, Ziccardi V. J., Wyatt G. R.: Fat body protein granules and storage proteins in the silkmoth, Hyalophora cecropia. J. Cell Biol. 1978, 823- -838.
58. Toth A. L., Robinson G. E.: Worker nutrition and division of labour in honeybees. Animal Behaviour. 2005, 69, 427-435.
59. Trenczek T., Zillikens A., Engels W.: Developmental patterns of vitellogenin hae- molymph titre and rate of synthesis in adult drone honey bees (Apis mellifera). J. Insect Physiol. 1989, 35, 475-481.
60. Trowell S. C.: High affinity juvenile hormone carrier proteins in the haemolymph of insects. Comp. Biochem. Physiol. 1992, 103B, 795-807.
61. Tschinkel W. R.: Seasonal life history and nest architecture of a winter-active ant, Prenolepis imparis. Insectes Sociaux. 1987, 34, 143-164.
62. Walcott B.: The cellular localization of particulate iron, [w:] Kirschvink J. L., Jones D. S., Mac Fadden B. J. (eds): Magnetite biomineralization and magne-toreception in organisms: A new biomagnetism. Plenum Press, NewYork 1985, 417-438.
63. Whitten J. M.: Whitten Breakdown and formation of connective tissue in the pupal stage of an insect. Q. J. Microsc. Sci. 1962, 103, 359-367.
64. Wicker-Thomas C., Guenachi I., Keita Y. F.: Contribution of oenocytes and pheromones to courtship behaviour in Drosophila. BMC Biochemistry 2009, 10, 21.
65. Wyatt G. R.: The fat body as a protein factory, [w:] Locke M., Smith D. S.: Insect biology in the future. Academic Press, New York 1980, 201-225.
Adres autora: dr Jacek Chobotow, Zakład Zoologii, Instytut Biologii i Biochemii, Wydział Biologii i Biotechnologii UMCS, ul. Akademicka 19, 20-033 Lublin; e-mail: jacek.chobotow@umcs.lublin.pl
