Artykuł przeglądowy Review
Badania ostatniej dekady wykazały, że pszczoły miodne A. mellifera jako organizmy modelowe mogą posłużyć badaniom gerontologicznym. W odróżnieniu od ssaków różne postacie polimorficzne o takich sa-mych genomach, zwane kastami, przejawiają znaczną plastyczność fenotypową. Kasty płciowe: matki, ro-botnice i trutnie pełnią odmienne funkcje i różnią się: zachowaniem, fizjologią, morfologią, długością życia, percepcją zmysłów oraz metabolizmem (48).
Plastyczność fenotypowa związana z płcią i wiekiem
Matka pszczela może przeżyć powyżej 5-7 lat. W tym czasie kontroluje prace i zachowanie robot-nic w ulu za pośredrobot-nictwem feromonów. Posiada rozwinięte jajniki oraz składa w ciągu swojego życia diploidalne, zapłodnione jaja, z których rozwijają się albo matki, albo robotnice oraz haploidalne, nieza-płodnione jaja, z których rozwijają się trutnie (56). O tym, czy z diploidalnego jaja wygryzie się matka, czy robotnica decyduje dieta larwy, a przez to mecha-nizmy epigenetyczne, takie jak: metylacja DNA czy remodelowanie chromatyny (21, 23). Tak duży wpływ diety na ostateczny fenotyp organizmu i podobieństwo mechanizmów epigenetycznych pszczoły miodnej do tych występujących u ludzi sprawiło, że została ona uznana za dobre zwierzę modelowe w badaniach
epi-genetycznych (27), a także tych związanych z teoriami starzenia (13).
Robotnice mają natomiast uwstecznione narządy rozrodcze, przez co są niereprodukcyjnymi samicami. Ponadto występują wśród nich tzw. kasty wiekowe. Oznacza to, że latem, w kolejnych okresach życia, ro-botnice przechodzą poszczególne stadia specjalizacji, co określamy mianem polietyzmu wiekowego (9, 56). Sukcesywnie rozwijając i uwsteczniając odpowiednie gruczoły, wykonują różne prace na rzecz rodziny pszczelej. Prace te z punktu widzenia chronologii życia można podzielić na te wykonywane w ulu w pierw-szych trzech tygodniach i poza nim w następnych trzech. Towarzyszy temu przejście pszczół ulowych (gniazdowych) w pszczoły lotne, zwane też zbieracz-kami (37, 40). Swoją rolę pszczoła ulowa rozpoczyna od opieki nad larwami, które karmi, ogrzewa i dba o czystość komórek (36). Następnie rozwija gruczoły woskowe i zostaje „budowniczką” plastrów. W trzecim tygodniu życia pełni wiele innych funkcji w gnieździe. W drugim i ostatnim etapie swojego życia robotnica staje się zbieraczką pyłku, nektaru, wody i propolisu. Czynności te zajmują jej kilka godzin w ciągu dnia. W tym okresie wykonuje loty na dalekie dystanse (powyżej 8 km), przez co narażona jest na presję środowiskową i niebezpieczeństwa otoczenia (55, 56). Przejście z pszczoły ulowej w lotną związane
Rewersja procesu starzenia u pszczół miodnych
(Apis mellifera)?
MILENA BAJDA, ANETA STRACHECKA, JERZY PALEOLOG
Katedra Biologicznych Podstaw Produkcji Zwierzęcej, Wydział Biologii i Hodowli Zwierząt, Uniwersytet Przyrodniczy w Lublinie, ul. Akademicka 13, 20-950 Lublin
Bajda M., Strachecka A., Paleolog J.
Reversion of senescence in honey bees (Apis mellifera)? Summary
Honey bee workers perform a variety of functions in the colony at different ages. We call this age polyethism. Young workers, staying in the hive, and older ones, acting as foragers, are two important periods in the life of bee workers. A very interesting aspect of this age-related phenotypic plasticity has been recently discovered. It is behavioural reversion – the transition from the forager bee back to the nurse bee and the resumption of normal functions typical of this stage of development. It has been proved that the reversion is associated with higher levels of metabolic activity, development of ovaries, better-developed ovarioles, restoration of the function of the hypopharyngeal gland, which retrogrades with aging, an increase in haemolymph vitellogenin, and a decrease in the level of the juvenile hormone, which rises with age. The reversion is a very interesting phenomenon, as it consists in delaying or even reversing the physiological process of aging. This is confirmed by the fact that reversant bees live several times longer. Thus, the honey bee becomes a valuable animal model in gerontological research.
jest z przeorganizowaniem mózgu, zmianą fizjologii, percepcji zmysłów i zanikiem pracy wielu gruczołów wydzielniczych oraz ze znacznym przyspieszeniem procesów starzenia. Jak już wspomniano, życie pszczo-ły w lecie, które składa się z dwu kolejnych, trzytygo-dniowych okresów, a co za tym idzie – cały proces jej starzenia, trwa maksymalnie około 6 tygodni. Jak więc się to dzieje, że pszczoły w zimie żyją 5-8 razy dużej? To tak, jakby ludzie w jednych warunkach żyli średnio 70, a w innych od 350 do 490 lat. Właśnie to zjawisko zainteresowało przedstawicieli nauk biomedycznych zajmujących się gerontologią.
Długowieczne robotnice zimowe
Robotnice wchodzące w okres zimowania zawie-szają wszelkie prace, nie karmią larw, których w tym okresie nie ma, skupiając się na wytwarzaniu ciepła. Ich metabolizm zostaje spowolniony, a biologiczne procesy starzenia wstrzymane. Z punktu widzenia po-lietyzmu wiekowego robotnica zatrzymuje się w roz-woju na funkcji karmicielki i trwa tak aż do wiosny, kiedy zacznie karmić larwy i dalej się starzeć. Znaczne przedłużenie życia pszczół można uzyskać także latem „zabierając” im pracę i ograniczając dietę. Zjawiska te są przedmiotem zainteresowania gerontologów, ale nie są czymś niespotykanym. U myszy zmiany w tem-pie metabolizmu wpływały na długość życia (50). Podobnie jest u muszki owocowej (22). Restrykcje w diecie, jak i wiele suplementów żywieniowych zmieniały ekspresję genów długowieczności i powo-dowały wydłużenie życia u nicieni, ssaków i owadów, nie pomijając pszczół (11, 13, 22, 26, 33, 61), jednak tylko u pszczół w odpowiedzi na bodźce żywieniowe, środowiskowe czy socjalne długość życia może zmie-niać się ośmio-, a nawet dziesięciokrotnie (7, 33). Dla badań gerontologicznych nie ta osobliwość biologii pszczół okazała się najbardziej interesująca.
Rewersja robotnic jako unikalny przykład plastyczności fenotypowej
Wyobraźmy sobie, że zatkamy wylot ula, powraca-jące zbieraczki skierujemy do osobnego pojemnika, a następnie umieścimy je w ulu zawierającym plastry, w tym plastry z młodymi larwami oraz ich własną matkę. Kto podejmie się wychowu czerwiu w rodzi-nie rodzi-nie mającej w swym składzie młodych pszczół ulowych tylko same zbieraczki? I tak dochodzimy do unikalnego aspektu plastyczności fenotypowej pszczół. Jest nią zdolność przejścia pszczoły lotnej z powrotem w pszczołę ulową, czyli proces odwrotny do zwią-zanego ze starzeniem się i polietyzmem wiekowym. Nazwano go rewersją behawioralną, która polega na porzuceniu przez część robotnic czynności typo-wych dla zbieraczek i wykonywanie prac typotypo-wych dla pszczół ulowych. Taka sytuacja występuje także naturalnie, gdy zabraknie robotnic opiekujących się larwami, co może mieć miejsce przy podziale rodziny, zwiększeniu liczby jaj składanych przez matkę,
dzia-łalności drapieżników lub występowaniu pasożytów. Z punktu widzenia nauk biomedycznych rewersja behawioralna stanowi bardzo interesujące zjawisko, ze względu na konieczność wznowienia funkcji gruczo-łów, które zostały unieczynnione w procesach starze-nia. Pszczoła miodna staje się przedmiotem szczegól-nego zainteresowania gerontologów, gdyż rewersujące robotnice, które w pewnym sensie fizjologicznie się odmłodziły, mogą posłużyć również do badań nad próbami spowolnienia/odwrócenia procesów starzenia. Jak już wykazano, pszczoły zimowe mogą opóźnić swe starzenie biologiczne (potrafiąc je zatrzymać w stadium karmicielki), a robotnice rewersujące mogą nawet je cofnąć (rewersja behawioralna). Co więcej, rewersji towarzyszy nie tylko fizjologiczne odmłodze-nie odmłodze-niektórych tkanek, ale także znaczne wydłużeodmłodze-nie okresu życia (od 75 do 135 dni) (6), czego nie spotkano dotychczas u innych zwierząt. Interesujące jest to, że temu procesowi robotnice podlegają tylko wtedy, gdy zaistnieje nagła, zagrażająca bytowi rodziny potrzeba, a nie „od tak” w celu wydłużenia sobie życia.
Fizjologiczne odmłodzenie u pszczół rewersujących
Pomimo wielu cech fizjologicznych charaktery- stycznych tylko dla pszczół ulowych, pszczoły rewer-sujące różnią się od nich pod wieloma względami. Zauważono, że rewersji towarzyszy gwałtowny wzrost poziomu aktywności metabolicznej (19, 28, 39, 41). Co więcej, wpływa ona na rozwój jajników i powiększenie się komórek jajowych w porównaniu z pszczołami lotnymi (w określonych warunkach robotnice pro-dukują komórki jajowe, z których powstają trutnie). Nie wykazano natomiast różnic w liczbie komórek jajowych pomiędzy rewersantkami a zbieraczkami (4, 24). U pszczół miodnych liczba komórek jajowych jest determinowana podczas rozwoju larwalnego (16) i zależy od ilości oraz jakości pożywienia (56). Badania Kuszewskiej i Woyciechowskiego (24) potwierdziły doniesienia Miojevica (30), Huanga i Robinsona (19) oraz Amdama i wsp. (3, 4), że u pszczół rewersujących gruczoł gardzielowy zwiększa się i ulega przeobraże-niu w porównaprzeobraże-niu do pszczół lotnych, u których jest w znacznym stopniu uwsteczniony. Gruczoł gardzie-lowy jest odpowiedzialny za wydzielanie mleczka pszczelego u pszczół ulowych, które karmią larwy robotnic przez pierwsze trzy dni ich rozwoju oraz ma znaczący wpływ na rozwój matki pszczelej, która karmiona jest mleczkiem przez całe życie (62). Wiek pszczoły i uwarunkowania genetyczne wpływają na zmiany enzymów wchodzących w skład wydzieliny gruczołów gardzielowych (18, 52). Pszczoły karmi-cielki (ok. 5.-15. dnia życia) mają aktywne gruczoły gardzielowe wydzielające mleczko pszczele. Po speł-nieniu tej funkcji następuje zatrzymanie wydzielania tej substancji, jednak u 70% zbieraczek, które wsku-tek rewersji ponownie stają się pszczołami ulowymi, następuje uaktywnienie gruczołu gardzielowego, ale
tylko u 13% z nich gruczoł żuwaczkowy wypełniony jest mleczną substancją.
Powrócenie od zbieraczki do funkcji pszczoły ulo-wej wpływa na zmianę wskaźników fizjologicznych. U pszczół rewersantek, które ponownie opiekują się czerwiem, wzrasta poziom prekursorowego białka – witelogeniny w hemolimfie, a co więcej – spada poziom hormonu juwenilnego. Hormon juwenilny jest kluczową substancją u pszczół. Jego poziom wzrasta systematycznie wraz z wiekiem i jest on zaangażowany w regulację funkcji pełnionych w ramach polietyzmu wiekowego robotnic (3-5, 19, 39, 41, 42). Czynniki skracające życie, takie jak: stres środowiskowy związany z opuszczeniem ula, zmęczenie fizyczne, zranienia, patogeny również zwiększają stężenie tego hormonu (24, 47, 54, 59), zatem obniżenie jego poziomu w wyniku rewersji można traktować jako fizjologiczne odmłodnienie. To tak, jakby u starze-jących się mężczyzn gonady wznowiły intensywną produkcje testosteronu. Obniżenie stężenia hormonu juwenilnego i wzrost witelogeniny podczas rewersji przywraca także funkcjonalność hemocytów w hemo-limfie, zwiększa odporność, a tym samym niweluje skutki procesu starzenia w porównaniu do pszczół lotnych (3, 7). W ostatniej części życia zmniejsza się odporność organizmu, czyli dochodzi do stopniowej immunosupresji. Okazało się, że pszczoły rewersantki charakteryzuje odwrócenie immunosupresji (3), czyli częściowe odnowienie potencjału immunologicznego zmniejszonego w wyniku starzenia.
System antyoksydacyjny u robotnic
Degeneracyjne procesy starzenia związane są m.in. z gromadzeniem się reaktywnych form tlenu (ROS), co obserwujemy także u pszczół (2, 33, 49). Podczas tlenowego oddychania komórkowego nieuchronnie wytwarzane są u nich ROS, które niszczą białka, DNA i lipidy, co prowadzi do śmierci komórki. W rezultacie przyczynia się to do przedwczesnego starzenia i śmier-ci organizmu, chyba że zostałby pobudzony system obronny organizmu, jednakże antyoksydacyjny system osobnika nie jest na tyle sprawny, by przeciwdziałać działaniu ROS (31), ponieważ zdolność organizmu do łagodzenia skutków spowodowanych przez ich dzia-łanie zależy również od warunków środowiska i diety (14, 15, 20, 29, 38). U starszych, odbywających loty zbieraczek tempo przemian tlenowych szacuje się na 100-120 mL O2 g–1 h–1 i jest ono 10-100 razy wyższe niż u młodszych pszczół ulowych (51). U zbieraczek wykazano ponadto spadek zdolności lotu wraz z wie-kiem (53). Skutki stresu oksydacyjnego są podstawą do wolnorodnikowej teorii starzenia się, która badana dość szeroko, nadal wzbudza wiele kontrowersji (25, 45, 46). Interesujące, czy u pszczół rewersantek obniży się tempo przemian tlenowych i zwiększy się potencjał antyoksydacyjny (FRAP). Prac na ten temat autorzy nie znaleźli. Naszym zdaniem, istnieje pilna potrzeba
porównania FRAP (ogólny potencjał antyoksydacyjny) u pszczół ulowych, zbieraczek i rewersantek.
Niektóre pszczoły lotne nie są w stanie zrewersować i starzeją się (57), kontynuując funkcję zbieraczek niezależnie od sytuacji panującej w rodzinie pszczelej. Od czego więc zależy, że jedne robotnice są w stanie zmienić zachowanie i metabolizm, w konsekwencji odmładzając się, a inne nie?
Rewersja zależy od oczekiwanej długości życia robotnic
Kuszewska i Woyciechowski (24) potwierdzili hi-potezę, że u pszczół to nie wiek, ale ich oczekiwana długość życia wpływa na to, czy pszczoła zbieraczka wróci do swoich wcześniej wykonywanych czynności w ulu, czy też nie. Trzy grupy młodych zbieraczek w tym samym wieku rozdzielono do trzech klatek. Pierwszą grupę stanowiły pszczoły kontrolne, drugą pszczoły potraktowane dwutlenkiem węgla, a trzecią pszczoły zranione. CO2 przyspiesza wydzielanie hor-monu juwenilnego (10) i skraca długość życia wielu gatunków owadów, w tym A. mellifera (1, 8, 44, 58). Wiąże się to ze wzrostem kwasowości hemolimfy, przez co niszczone są kanały w błonach komórek ner-wowych (17). Zranienie również wpływa na skrócenie długości życia pszczół, głównie z powodu zwiększenia ryzyka infekcji, a duża aktywność systemu immuno-logicznego jest dla organizmu „kosztowna”. Podobne skutki zranień obserwowano u mrówek (32).
Pszczoły w grupie kontrolnej miały zatem najdłuż-szą oczekiwaną długość życia i właśnie one częściej ulegały rewersji niż pszczoły z dwóch pozostałych grup. Koresponduje to z spostrzeżeniem, że u młod-szych zbieraczek, które krótko przebywały na zewnątrz ula, istniało większe prawdopodobieństwo powrotu (rewersji) do prac typowo ulowych niż u starszych pszczół lotnych (24, 41). Intensywnie latające zbie-raczki, na które duży wpływ mają promieniowanie słoneczne i temperatura (60), mają bowiem zmie-nioną ekspresję genów w poszczególnych tkankach w porównaniu z pszczołami ulowymi, co wpływa na skracanie ich życia (34), dlatego pszczoła dłużej peł-niąca funkcje zbieraczki ma krótszy oczekiwany czas życia. Konsekwentnie, Rueppell i wsp. (43) zauważyli, że gdy pszczoła była zmuszona dłużej pozostawać w ulu i jej przejście z pszczoły ulowej w zbieraczkę było opóźnione, wydłużała czas swojego życia w po-równaniu z pszczołami, które przeszły w kolejny etap życia w sposób naturalny.
Jak wykazano, u owadów społecznych podział prac, a przede wszystkim związana z nim rewersja, jest konsekwencją różnic w ich oczekiwanej długości życia oraz zagrożeń, jakie wiążą się z pracami ulowymi i poza nim. Przejściu z bezpiecznej pracy ulowej do wiążącej się z ryzykiem pracy u zbieraczki towarzyszy przyspie-szone starzenie się (3, 34, 35). Oczekiwana długość życia robotnic ma także znaczący wpływ na decyzję
przejścia (rewersji) z ryzykownej funkcji zbieraczki do pełnienia bezpiecznej funkcji pszczoły ulowej.
U zwierząt i ludzi następuje stopniowe wyciszanie genów podczas starzenia (11, 13). U pszczół również występuje ten proces, ale, jak się okazało, może on zostać zatrzymany na jakiś czas (pszczoły zimowe) lub nawet cofnięty (rewersantki). Skoro pszczoły miodne A. mellifera są uznane za organizmy mode-lowe, to nasuwa się pytanie: czy istnieje naturalna możliwość przywrócenia optymalnej ekspresji wyci-szonych genów, aby uzyskać efekt przeciw starzeniu się u zwierząt i ludzi. Warto byłoby dowiedzieć się o możliwości zaktywowania ich w procesie starzenia (np.: antyonkogeny, geny odpowiedzialne za obronę immunologiczną, odnowę tkanek, pamięć, detoksyka-cję czy metabolizm cholesterolu) i wyciszania genów uaktywnianych podczas tego procesu (np. onkogeny, geny odpowiedzialne za przewlekłe zapalenia) (12).
Konieczne są dalsze badania naukowe mechani-zmów odpowiedzialnych za zapobieganie starzeniu w życiu dorosłym oraz zrozumienie zmian związanych z tym procesem także na modelu u pszczół rewersu-jących. W tych procesach mózg odgrywa niebaga-telną, dotąd słabo poznaną rolę, a w mózgu pszczół rewersujących zaobserwowano zmiany na poziomie epigenetycznym, jak też w procesach energetycznych. Badania prowadzone także na pszczołach pozwolą na głębsze poznanie procesu starzenia, w tym przypadku nie tylko u pszczół miodnych, ale również u innych zwierząt i ludzi.
Piśmiennictwo
1. Agnello A. M., Spangler S. M., Minson E. S., Harris T., Kain D. P.: Effect of high-carbon dioxide atmospheres on infestations of apple maggot (Diptera: Tephritidae) in apples. J. Econ. Entomol. 2002, 95, 520-526.
2. Amdam G. V.: Social context, stress, and plasticity of ageing. Aging Cell 2011, 10, 18-27.
3. Amdam G. V., Aase A. L., Seehuus S. C., Kim Fondrk M., Norberg K.,
Hartfelder K.: Social reversal of immunosenescence in honey bee workers.
Exp. Gerontol. 2005, 40, 939-947.
4. Amdam G. V., Norberg K., Hagen A., Omholt S. W.: Social exploitation of vitellogenin. Proc. Natl. Acad. Sci. 2003, 100, 1799-1802.
5. Amdam G. V., Omholt S. W.: The hive bee to forager transition in honeybee colonies: the double repressor hypothesis. J. Theor. Biol. 2003, 223, 451-464. 6. Amdam G. V., Page Jr. J. R.: Intergenerational transfers may have decoupled
physiological and chronological age in a eusocial insect. Ageing Res. Rev. 2005, 4, 398-408.
7. Amdam G. V., Simoes Z. L. P., Hagen A., Norberg K., Schroder K.,
Mikkelsen O., Kirkwood T. B. L., Omholt S. W.: Hormonal control of the yolk
precursor vitellogenin regulates immune function and longevity in honeybees. Exp. Gerontol. 2004, 39, 767-773.
8. Annis P. C., Morton R.: The acute mortality effects of carbon dioxide on various life stages of Sitophilus oryzae. J. Stor. Prod. Res. 1997, 33, 115-124. 9. Borsuk G.: Przegląd wybranych zagadnień z badań etologicznych w pszcze-
larstwie. Prob. Nauk Biol. – Kosmos 2011, 60, 401-413.
10. Bühler A., Lanzrein B., Wille H.: Influence of temperature and carbon dioxide concentration on juvenile hormone titre and dependent parameters of adult worker honey bees (Apis mellifera L.). J. Insect Physiol. 1983, 29, 885-893. 11. Burzyński S. R.: Age management treatments which target silenced genes.
Redberry GW, ed, Gene Silencing: New Research Nova Science Publishers 2006, Inc.
12. Burzyński S. R.: Geny życia. Wyd. Farmapress, Warszawa 2008.
13. Burzyński S. R.: Practical application of gene silencing theory of aging: life extension in animal testing and human clinical trails. Anti. Ageing Medical Therap. 2009, 11, 1-8.
14. Chen J. H., Hales C. N., Ozanne S. E.: DNA damage, cellular senescence and organismal ageing: Causal or correlative? Nucl. Acids Res. 2007, 35, 7417- -7428.
15. Constantini D.: Oxidative stress in ecology and evolution: Lessons from avian studies. Ecol. Lett. 2008, 11, 1238-1251.
16. Da Cruz-Landim C., Patricio K., Antonialli W. F. Jr.: Cell death and ovarian development in highly eusocial bees (Hymenoptera, Apidae): caste differen-tiation and worker egg laying. Braz. J. Morphol. Sci. 2006, 23, 27-42. 17. Gannon B., Le Patourel G., Young R.: Effect of carbon dioxide on the oriental
cockroach Blatta orientalis. Med. Vet. Entomol. 2001, 15, 68-72.
18. Halberstadt K.: Zum pH-Optimum der Saccharase und Maltaseaktivitat des Pharynxdrusensekrets der Bienenarbeiterin. Apidologie 1972, 3, 247-261. 19. Huang Z. Y., Robinson G. E.: Regulation of honey bee division of labor by
colony age demography. Behav. Ecol. Sociobiol. 1996, 39, 147-158. 20. Hulbert A. J., Pamplona R., Buffenstein R., Buttemer W. A.: Life and death:
Metabolic rate, membrane composition, and life span of animals. Physiol. Rev. 2007, 87, 1175-1213.
21. Kamakura M.: Royalactin induces queen differentiation in honeybees. Nature 2011, 473, 478-483.
22. Kang H. L., Benzer S., Min K. T.: Life extension in Drosophila by feeding a drug. PNAS 2002, 99, 838-843.
23. Kucharski R., Maleszka J., Foret S., Maleszka R.: Nutritional control of reproductive status in honeybees via DNA methylation. Science 2008, 319, 1827-1830.
24. Kuszewska K., Woyciechowski M.: Reversion in honeybee, Apis mellifera, workers with different life expectancies. Anim. Behav. 2012, 85, 247-253. 25. Lapointe J., Hekimi S.: When a theory of aging ages badly. Cell. Mol. Life
Sci. 2010, 67, 1-8.
26. Lin S. J., Kaeberlein M., Andalis A. A., Sturtz L. A., Defossez P. A., Culotta
V. C., Fink G. R., Guarente L.: Calorie restriction extends Saccharomyces
cerevisiae lifespan by increasing respiration. Nature 2002, 418, 344-348. 27. Lyko F., Maleszka R.: Insects as innovative models for functional studies of
DNA methylation. Trends Genet. 2011, 27, 127-164.
28. Margotta J. W., Mancinelli G. E., Benito A. A., Ammons A., Roberts S. P.,
Elekonich M. M.: Effects of Flight on Gene Expression and Aging in the
Honey Bee Brain and Flight Muscle. Insects 2013, 4, 9-30.
29. Metcalfe N., Alonso-Alvarez C.: Oxidative stress as a life-history constraint: The role of reactive oxygen species (ROS) in shaping phenotypes from con-ception to death. Funct. Ecol. 2010, 24, 984-996.
30. Miojevic B. D.: A new interpretation of the social life of the honeybee. Bee World 1940, 21, 39-41.
31. Monaghan P., Charmantier A., Nussey D. H., Ricklefs R. E.: The evolutionary ecology of senescence. Funct. Ecol. 2008, 22, 371-378.
32. Moroń D., Witek M., Woyciechowski M.: Division of labour among workers with different life expectancy in the ant Myrmica scabrinodis. Anim. Behav. 2008, 75, 345-350.
33. Munch D., Amdam G. V., Wolshin F.: Ageing in a eusocial insect: molecular and physiological characteristics of lifespan plasticity in honey bee. Funct. Ecol. 2008, 22, 407-421.
34. Neukirch A.: Dependence of the life span of the honeybee (Apis mellifica) upon flight performance and energy consumption. J. Comp. Physiol. 1982, 146, 35-40.
35. Page R. E. Jr., Peng C. Y. S.: Aging and development in social insects with emphasis on the honeybee, Apis mellifera L. Exp. Gerontol. 2001, 36, 695-711. 36. Panasiuk B., Skowronek W., Bieńkowska M., Gerula D., Węgrzynowicz P.:
Age of worker bees performing hygienic behaviour in a honeybee colony. J. Apic. Sci. 2010, 54, 109-115.
37. Pankiw T., Huang Z. Y., Winston M. L., Robinson G. E.: Queen mandibular gland pheromone infuences worker honey bee (Apis mellifera L.) foraging ontogeny and juvenile hormone titers. J. Insect Physiol. 1998, 44, 685-692. 38. Parker J. D.: What are social insects telling us about aging? Myrmecol. News
2010, 13, 103-110.
39. Robinson G. E.: Regulation of division of labor in insect societies. Ann. Rev. Entomol. 1992, 37, 637-665.
40. Robinson G. E.: Regulation of honey bee age polyethism by juvenile hormone. Behav. Ecol. Sociobiol. 1987, 20, 329-338.
41. Robinson G. E., Page R. E. Jr., Strambi C., Strambi A.: Colony integration in honey bees: Mechanisms of behavioral reversion. Ethology 1992, 90, 336-348. 42. Robinson G. E., Page R. E. Jr., Strambi C., Strambi A.: Hormonal and genetic
control of behavioural integration in honey bee colonies. Science 1989, 246, 109-112.
43. Rueppell O., Christine S., Mulcrone C., Groves L.: Aging without functional senescence in honey bee workers. Curr. Biol. 2007, 17, R274-R275. 44. Rueppell O., Hayworth M. K., Ross N. P.: Altruistic self-removal of
health-com-promised honey bee workers from their hive. J. Evol. Biol. 2010, 23, 1538- -1546.
45. Salmon A. B., Richardson A., Perez V. L.: Update on the oxidative stress theory of aging: Does oxidative stress play a role in aging or healthy aging? Free Radic. Biol. Med. 2010, 48, 642-655.
46. Sanz A., Stefanatos R. K. A.: The mitochondrial free radical theory of aging: A critical view. Curr. Aging Sci. 2008, 1, 10-21.
47. Schmid-Hempel P., Schmid-Hempel R.: Life duration and turn over of foragers in the ant Cataglyphis bicolor (Hymenoptera, Formicidae). Insect. Soc. 1984, 31, 345-360.
48. Seehuus S. C., Norberg K., Gimsa U., Krekling T., Amdam G. V.: Reproductive protein protects functionally sterile honey bee workers from oxidative stress. Proc. Natl. Acad. Sci. 2006, 103, 962-967.
49. Slemmer J., Shacka J. J., Sweeney M. I., Weber J. T.: Antioxidants and free radical scavengers for the treatment of stroke, traumatic brain injury and aging. Ciur. Med. Chem. 2008, 15, 404-414.
50. Speakman J., Talbot D. A., Selman C., Snart S., McLaren J. S., Redman P.,
Kroi E., Jackson D. M., Johnson M. S., Brand M. D.: Uncoupled and surviving:
individual mice with high metabolism have greater mitochondrial uncoupling and live longer. Aging Cell 2004, 3, 87-95.
51. Suarez R. K., Lighton J. R. B., Joos B., Roberts S. P., Harrison J. F.: Energy metabolism, enzymatic flux capacities and metabolic flux rates in flying honeybees. Proc. Natl. Acad. Sci. 1996, 93, 12616-12620.
52. Suwannapong G., Chaiwongwattanakul S., Benbow M. E.: Histochemical Comparison of the Hypopharyngeal Gland in Apis cerana Fabricius, 1793 Workers and Apis mellifera Linnaeus, 1758 Workers. Psyche: J. Entomol. 2010, 2010, 1-7.
53. Vance J. T., Williams J. B., Elekonich M. M., Roberts S. P.: The effects of age and behavioral development on honey bee (Apis mellifera) flight performance. J. Exp. Biol. 2009, 212, 2604-2611.
54. Visscher P. K., Dukas R.: Survivorship of foraging honey bees. Insect. Soc. 1997, 44, 1-5.
55. Wilde J., Prabucki J.: Hodowla pszczół. PWRiL, Poznań 2008.
56. Winston M. L.: The Biology of the Honey Bee. Harvard Univ. Press, Cambridge, MA, USA 1987.
57. Wolschin F., Amdam G. V.: Comparative proteomics reveal characteristics of life-history transitions in a social insect. Proteome Sci. 2007, 5, 10. 58. Woyciechowski M., Moroń D.: Life expectancy and oneset of foraging in the
honeybee (Apis mellifera). Insect. Soc. 2009, 56, 193-201.
59. Woyciechowski M.: Risk of water collecting in honeybee (Apis mellifera) workers (Hymenoptera, Apidae). Sociobiology 2007, 50, 1059-1068. 60. Woyke J., Gąbka J.: Effect of volcanic ash cloud over Poland on flight activity
of honey bees. J. Apic. Sci. 2011, 55, 15-26.
61. Ye M. H., Zhang K., Wu Y. W., Ding J. T.: Screening of differentially expressed genes induced by water-soluble extracts from pollen during honeybee caste determination. J. Animal Feed Sci. 2010, 19, 292-306.
62. Zahra A., Talal M.: Impact of pollen supplements and vitamins on the deve-lopment of hypopharyngeal glands and on brood area in honey bees. J. Apic. Sci. 2008, 52, 5-12.
Adres autora: mgr inż. Milena Bajda, ul. Akademicka 13, 20-950 Lublin; e-mail: milena.bajda@wp.pl
