Med. Weter. 2012, 68 (10) 585
Artyku³ przegl¹dowy Review
Pojawienie siê zespo³u masowego giniêcia pszczó³ (CCD, Colony Collapse Disorder) (7, 18), okrelane-go te¿ jako syndrom gwa³townej likwidacji rodziny, zapaæ rodziny lub gwa³towne zniszczenie rodzi-ny od kilku lat powoduj¹cego masow¹ likwidacjê pasiek w wielu krajach, stanowi nie opanowane za-gro¿enie dla pszczo³y miodnej (Apis mellifera L.). Ten zespó³ opisano po raz pierwszy u pszczo³y miodnej w USA w 2006 r. W latach 1971-2006 w USA zaob-serwowano gwa³towne obni¿enie liczby dzikich rodzin pszczó³ oraz silny i postêpuj¹cy spadek liczby hodo-wanych rodzin. Sytuacja epidemiologiczna zmieni³a siê gwa³townie w 2006 r. i na pocz¹tku 2007 r., gdy likwidacja rodzin przybra³a skalê masow¹. Pszczela-rze w stanach: Floryda, Georgia, Pó³nocna Karolina i Pensylwania zg³aszali przypadki gwa³townego giniê-cia doros³ych pszczó³ z wyj¹tkiem pozostaj¹cej w ulu matki i niewielkiej liczby m³odych robotnic (5). Oka-za³o siê, ¿e masowe upadki pszczó³ wród identycz-nych objawów wystêpowa³y te¿ w pasiekach stacjo-narnych w innych stanach USA (19) i w Europie (29). Na Florydzie do lutego 2006 r. w pasiekach wyginê³o od 30% do 90% rodzin, a w regionie pó³nocno-wschod-niego wybrze¿a Pacyfiku ponad 50% rodzin zosta³o
zlikwidowanych przez CCD. Wed³ug raportu inspek-torów pszczelarskich, sporód badanych 384 pasiek w 51,9% pasiek zimuj¹cych wyst¹pi³ nienormalny nadmierny osyp, przy czym dotyczy³ on 55,4% ro-dzin, podczas gdy normalny osyp obejmowa³ 15,9% rodzin. Oprócz USA i Kanady CCD stwierdzono te¿ w: Wielkiej Brytanii, Szwajcarii, Hiszpanii, Niem-czech, Czechach, Szwecji, Grecji i Portugalii, Finlan-dii, W³oszech, Szwecji i w Polsce (14, 21).
Pszczo³y zapylaj¹ oko³o 50%, a na niektórych tere-nach 80% rolin owadopylnych, dlatego ich masowe giniêcie powoduje zaburzenie równowagi biologicz-nej i bioró¿norodnoci, a tym samym ogromne straty w produkcji rolin oleistych, owoców i warzyw. Wygi-niêcie pszczó³ zapylaj¹cych wiêkszoæ rolin upraw-nych mo¿e spowodowaæ katastrofalne skutki w pro-dukcji ¿ywnoci i przyczyniæ siê do g³odu. Straty te ros-n¹ z ka¿dym rokiem, poniewa¿ CCD rozszerza siê na nowe tereny, na których jest hodowana pszczo³a miod-na, a inne gatunki owadów nie mog¹ zast¹piæ pszczo-³y miodnej w zapylaniu wiêkszoci gatunków rolin owadopylnych hodowanych przez cz³owieka. Wymier-ne s¹ te¿ straty ekonomiczWymier-ne spowodowaWymier-ne spadkiem produkcji miodu, propolisu lub mleczka pszczelego.
Varroa destructor jako immunosupresor i wektor
zaka¿eñ w zespole masowego giniêcia pszczó³
ZDZIS£AW GLIÑSKI, MATEUSZ MARÆ, ARTUR CHE£MIÑSKI
Katedra Epizootiogii i Klinika Chorób Zakanych Wydzia³u Medycyny Weterynaryjnej UP, ul. Akademicka 12, 20-950 Lublin
Gliñski Z., Maræ M., Che³miñski A.
Role of Varroa destructor as immunosuppressor and vector of infections in colony collapse disorder (CCD)
Summary
Honey bees are very important insects for human food production. More than one-third of the food consumed by humans is pollinated by honey bees, including much of it fruits and vegetables. Numerous suspects have been identified in the hunt for a cause of CCD (Colony Collapse Disorder), from nutritional deficiencies, viral, Nosema ceranae and parasitic to exposure to genetically modified plants or pesticides (isonicotinoids). It has also been suggested that CCD may be due to a combination of many factors and that no single factor is the cause. CCD is a phenomenon in which worker bees from a colony abruptly disappear. A significant Varroa destructor mite infestation leads to suppression of humoral and cellular immune responses of the honeybee. Therefore, it may be a major contributing factor to CCD. Moreover, V. destructor, an external parasitic mite that attacks honey bees by sucking hemolymph, spreads Israeli acute bee paralysis virus (IABPV) to bees, as well as Kashmir bee virus (KBV) and deformed wing virus (DWV), entomopathogenic bacteria and parasites.
Med. Weter. 2012, 68 (10) 586
Objawy CCD
CCD z regu³y cechuje siê nastêpuj¹cymi objawami, niezale¿nie od terenów wystêpowania:
likwidacj¹ rodzin na danym terenie w ci¹gu kilku tygodni w zale¿noci od po³o¿enia geograficznego te-renów, na których s¹ usytuowane pasieki; obejmuje ona nawet 50-90% rodzin,
nagle pojawiaj¹cym siê masowym znikaniem pszczó³ lotnych z rodziny; pszczo³y robotnice, które wylecia³y na po¿ytki nie wracaj¹ do ula,
przy braku pszczó³ zbieraczek w ulu spotyka siê niewielk¹ liczbê pszczó³ martwych wewn¹trz ula lub w jego pobli¿u; czasami rodzina sk³ada siê z matki i towarzysz¹cych od kilku do kilkunastu pszczó³, rzad-ko matce towarzyszy wiêksza liczba pszczó³,
w ulu jest obecny czerw zasklepiony, zapasy mio-du i pierzgi, które pomimo os³abienia rodziny nie s¹ szybko rabowane przez pszczo³y; je¿eli wystêpuj¹ rabunki, to maj¹ one miejsce po kilku tygodniach po wyst¹pieniu CCD,
rodziny chore na CCD s¹ z regu³y wolne od paso-¿ytowania g¹sienic barciaka wiêkszego (galeria mel-lonella) i ma³ego chrz¹szcza ulowego (aethina tumi-da) na terenach objêtych inwazj¹ tego paso¿yta,
choroba wystêpuje g³ównie jesieni¹ i wiosn¹, czêsto w rodzinie bêd¹cej w trakcie likwidacji na skutek CCD syrop stosowany do podkarmienia lub suplementacja bia³kowa nie s¹ wykorzystywane przez pszczo³y.
Etiologia CCD
Etiologia CCD budzi wiele kontrowersji. Nagroma-dzone dane czêsto siê wykluczaj¹ lub nie znajduj¹ potwierdzenia w badaniach eksperymentalnych i ob-serwacjach prowadzonych w ró¿nych krajach i przez ró¿ne zespo³y badaczy. Wiêkszoæ badañ wskazuje na polietiologiczny charakter zespo³u CCD. Wród czyn-ników przyczynowych i czynczyn-ników ryzyka uwzglêd-nia siê czynniki biotyczne, ich zmiennoæ, która poz-wala na znajdowanie nowych gospodarzy i
urucha-mianie sprawniejszych mechanizmów rozwoju w za-ka¿onym organizmie oraz sposobów omijania i po-konywania uk³adów odpornociowych gospodarza, czynniki abiotyczne oraz wspó³dzia³anie ró¿nych czynników biotycznych i abiotycznymi (tab. 1). Obec-nie sporód czynników biotycznych coraz wiêksze znaczenie w etiologii CCD przypisuje siê inwazji Varroa destructor (14, 15), niekiedy g³ówn¹ rolê ma odgrywaæ izraelski wirus ostrego parali¿u pszczó³ (IAPV Israel acute paralysis virus) (24), infekcja wywo³ana przez Nosema ceranae (9, 17), a z czyn-ników abiotycznych zatrucie neonikotynoidami, zw³aszcza imidaklopridem (2, 25).
Varroa destructor supresorem odpornoci pszczo³y miodnej
Sporód wielu czynników biotycznych i abiotycz-nych braabiotycz-nych pod uwagê w etiologii ¿adnego z nich nie mo¿na uznaæ za jedyn¹ przyczynê syndromu CCD. Najprawdopodobniej tylko wspó³dzia³anie kilku tych czynników, których wzajemny negatywny wp³yw na pszczo³y ulega spotêgowaniu, powoduje wyst¹pienie CCD. Istniej¹ przy tym rozbie¿noci odnonie do fak-tu, które z nich maj¹ decyduj¹ce znaczenie w powsta-niu i rozwoju CCD.
W oparciu o dotychczasowe badania eksperymen-talne i w pasiekach pora¿onych syndromem CCD oraz dane epidemiologiczne dotycz¹ce wystêpowania i sze-rzenia siê choroby, wydaje siê uzasadniony pogl¹d, ¿e jedn¹ z najwa¿niejszych przyczyn usposabiaj¹cych jest obni¿enie odpornoci rodziny. Natomiast czynnikami wyzwalaj¹cymi mog¹ byæ: infekcja izraelskiego wiru-sa ostrego parali¿u pszczó³ (IABPV), wiruwiru-sa kaszmir-skiego (KBPV) i Nosema ceranae. Czynnikiem im-munosupresyjnym jest g³ównie inwazja V. destructor, w mniejszym zakresie Nosema apis, zatrucia rodka-mi ochrony rolin, nawet o charakterze subklinicznym (14). W organizmie pszczó³ w stanie immunosupresji ma miejsce indukcja latentnych zaka¿eñ wirusowych, wzrost wra¿liwoci pszczó³ na entomopatogenne wi-rusy, których wektorem jest V. destructor oraz N. apis. Inwazja V. destructor hamuje ekspresjê genów ko-duj¹cych bia³ka odpornociowe i enzymy zaanga¿o-wane w procesach odpornociowych, czego efektem jest zahamowanie odpowiedzi komórkowej i humo-ralnej (16, 31). W hemolimfie pszczó³ robotnic pora-¿onych przez paso¿yta obni¿a siê przejciowo aktyw-noæ aminotransferazy asparaginianowej i aminotrans-ferazy alaninowej. Zmiany te ustêpuj¹ z chwil¹ po-zbycia siê sta³ej obecnoci paso¿yta i przyst¹pienia do samodzielnego pobierania pokarmu przez pszczo³y. Spada te¿ aktywnoæ: oksydazy fenolowej, dehydro-genazy glukozy, oksydazy glukozy w hemolimfie pszczó³, enzymów zwi¹zanych z odpornoci¹ owadów. Spada poziom bia³ek hemolimfy (30), aktywnoæ bak-teriolityczna typu lizozymu a¿ do jej ca³kowitego za-niku (13), a tak¿e efektywnoæ fagocytozy (3, 10, 13). Te zmiany narastaj¹ kaskadowo wraz z postêpem in-wazji i usposabiaj¹ do rozwoju posocznic bakteryjnych, Tab. 1. Czynniki, które mog¹ uczestniczyæ w etiologii CCD
e n z c y t o i b i k i n n y z C r o t c u rt s e d a o rr a V ) V P B A I( ³ ó z c z s p u ¿i l a r a p o g e rt s o s u ri w i k s l e a r zI ) V P B K ( i k s ri m z s a k s u ri W e a n a r e c a m e s o N e n z c y t o i b a i k i n n y z C e i n e i w y ¯ a r u tl u k o n o M i m a d y c y t s e p a i c u rt a Z )t B ( e n a w o k if y d o m z e i n z c y t e n e g y n il o R e i n e l p e i c o e n l a b o l G e n z c y t e n g a m o rt k e l e e l a F
Med. Weter. 2012, 68 (10) 587
zaka¿eñ wirusowych i grzybic, co w efekcie prowadzi do masowego padania pszczó³ w rodzinach chorych na warrozê. O silnym dzia³aniu stresogennym V. de-structor na czerw i pszczo³y wiadczy wzrost aktyw-noci transferazy s-glutationu (GST) w hemolimfie czerwia i pszczó³ pora¿onych przez tego paso¿yta (4). Przy niewielkim nasileniu inwazji obni¿a siê poziom peptydów odpornociowych, g³ównie w wyniku bez-poredniego dzia³ania paso¿yta. Natomiast w silnej inwazji supresyjny mechanizm blokuj¹cy kodowanie peptydów odpornociowych ulega odblokowaniu. Prawdopodobnie wtórne zaka¿enia bakteryjne s¹ in-duktorem syntezy tych bia³ek odpornociowych (16). Nastêpstwem os³abienia humoralnych i komórkowych odczynów obronnych pszczo³y przez ¿eruj¹ce rozto-cze V. destructor jest indukcja latentnych zaka¿eñ wirusowych, rozwój posocznic bakteryjnych i grzybic (1, 8, 20, 22) oraz zwiêkszenie podatnoci pszczó³ na nowe zaka¿enia wirusowe i bakteryjne, a tak¿e roz-wój zaka¿eñ wywo³anych przez drobnoustroje, których wektorem jest paso¿ytuj¹ce roztocze (11).
Pogl¹d na istotne znaczenie immunosupresji wywo-³anej paso¿ytowaniem V. destructor w etiologii CCD podwa¿aj¹ w pewnym stopniu obserwacje o zachoro-waniu na CCD rodzin wolnych od tego paso¿yta np. w Australii lub rodzin, w których nasilenie inwazji paso¿yta by³o bardzo ma³e. W tych przypadkach nie mo¿na wykluczyæ dzia³ania innych czynników immu-nosupresyjnych, wród nich: pestycydów, antybioty-ków, toksyn pochodzenia rolinnego, nieprawid³owych sk³adników pokarmu, wêdrówki pasiek. Te czynniki usposabiaj¹ do wyst¹pienia CCD w pasiekach wolnych od V. destructor, a tak¿e pog³êbiaj¹ stan immuno-supresji bêd¹cej efektem paso¿ytowania w rodzinie V. destructor.
Varroa destructor wektorem zaka¿eñ
Roztocze V. destructor, oprócz powodowania bez-poredniego uszkodzenia pow³ok cia³a czerwia i ima-go oraz silneima-go os³abienia mechanizmów odpornoci naturalnej i nabytej, jest czêsto przenosicielem wiru-sów, bakterii i grzybów patogennych dla pszczo³y miodnej (11, 23). Udokumentowano rolê V. destruc-tor w przenoszeniu w ulu oraz pomiêdzy ulami za po-rednictwem pszczó³ pora¿onych tym paso¿ytem en-dospor Paenobacillus larvae, Paenibacillus alvei, strzêpek i zarodników Hafnia alvei, Aspergillus sp., Trichoderma sp. (12, 27). V. destructor jest te¿ wa¿-nym wektorem wirusów patogennych dla pszczó³, w tym izraelskiego wirusa ostrego parali¿u pszczó³ (IABPV) (6), wirusa kaszmirskiego (KBPV) (26, 28) oraz Nosema ceranae (29), którym przypisuje siê udzia³ w etiologii CCD. Izraelski wirus ostrego para-li¿u pszczó³ i Nosema ceranae s¹ czêsto uwa¿ane za wa¿n¹ przyczynê CCD.
Oprócz czynników biotycznych niekiedy decyduj¹-ce znaczenie w etiologii CCD przypisuje siê: brakom sk³adników od¿ywczych w pokarmie pszczó³, zmia-nom klimatycznym, dzia³aniu fal radiowych,
wêdrów-kom pasiek na odleg³e po¿ytki, nadmiernemu zagêsz-czeniu rodzin na danym terenie, zanieczyszzagêsz-czeniu wosku i zapasów po¿ywienia rodkami chemicznymi w tym warroacydami, intoksykacjom pszczó³ rodka-mi ochrony rolin, zw³aszcza insektycydarodka-mi z klasy neonikotynoidów, nektarem i py³kiem rolin truj¹cych, oblatywaniu przez pszczo³y monokultur, dzia³aniu rolin zmodyfikowanych genetycznie, ró¿norodnym toksynom o dzia³aniu immunsopresyjnym na rodzinê przez co zwiêksza jej podatnoæ na CCD (14).
Straty zwi¹zane z CCD mo¿na zmniejszyæ. Ze wzglêdu na niewyjanion¹ etiologiê CCD, zw³aszcza na mo¿liwoæ udzia³u czynników zakanych, jest prze-ciwwskazane ³¹czenie rodzin chorych ze zdrowymi oraz wykorzystywanie bez odka¿ania uli i sprzêtów pasiecznych, w których przebywa³y chore rodziny. Po-niewa¿ Nosema ceranae mo¿e byæ jednym z czynni-ków zaanga¿owanych w etiologiê CCD, trzeba roz-wa¿yæ mo¿liwoæ ograniczenia lub likwidacji Nose-ma. W zwalczaniu warrozy nale¿y stosowaæ zintegro-wane metody postêpowania, jednak najwa¿niejszym zaleceniem wydaje siê dba³oæ o dobr¹ kondycjê ro-dzin, zabezpieczenie odpowiedniej bazy po¿ytkowej, ochrona przed wszelkiego rodzaju stresem, zatrucia-mi rodkazatrucia-mi ochrony rolin i chorobazatrucia-mi.
Pimiennictwo
1.Ball B. V., Todd J., Reed A. V.: The impact of Varroa destructor on virus prevalence. Proc. 1st Eur. Conf. Apidologie, Udine 19-23.09.2004, s. 97.
2.Bortolotti L., Montanari R., Marcelino J., Modrzycki P., Maini S., Porrini C.: Effects of sub-lethal imidacloprid doses on the doming rate and foraging activity of honey bees. Bull. Insectology 2003, 56, 63-67.
3.Bowen-Walker P. L., Gunn A.: The effect of the ectoparasitic mite, Varroa destructor on adult worker honeybee (Apis mellifera) emergence, weights, water, protein, carbohydrate, and lipid levels. Entomol. Exper. Applic. 2001, 101, 207-211.
4.Brodsgaard C. J., Nielsen A. A., Hansen H.: Detoxifying enzymes activities in different instars of honey bees (Apis mellifera ligustica) infested by Varroa mites (Varroa destructor) or affected by the brood disease caused by Paenibacillus larvae larvae. Final Programme and Book of Abstracts XXXVIIIth Apimondia Int. Apicult. Congr. Ljubljana, August 24-29, 2003,
3, 128.
5.Bromenshenk J.: Updated CCD. Survey information (Letter to editor). Amer. Bee J. 2007, 147, 369.
6.Chen Y., Evans J. D.: Historical presence of Israeli Acute Paralysis Virus in the United States. Amer. Bee J. 2007, 147, 1027-1028.
7.Cummins J.: Requiem for the honeybee. Sci. Society 2007, 34, 37-38. 8.Dandieu J. P., Lux M., Colin M. E., Rabllon J., David B.: Étude
immuno-chemique de lhemolymph dabeille ouvrière adulte (Apis mellifera L.) saine ou infestée par Varroa jacobsoni Oud. Apidologie 1991, 22, 37-42. 9.Fries I., Martin R., Meana A., Garcia-Palencia P., Higes M.: Natural
infec-tions of Nosema ceranae in European honey bees. J. Apicult. Res. 2006, 45, 230-233.
10.Gliñski Z., Jarosz J.: Deleterious effects of Varroa jacobsoni on the honey bee. Apiacta 1988, 23, 42-52.
11.Gliñski Z., Jarosz J.: Microorganisms associated fortuitously with Varroa jacobsoni mite. Microbios 1990, 62, 59-68.
12.Gliñski Z., Jarosz J.: Varroa jacobsoni as a carrier of bacterial infections to a recipient bee host. Apidologie 1991, 23, 25.
13.Gliñski Z., Jarosz J.: Varroa jacobsoni invasion and the level of cell-free immunity in upright larvae of the worker honey bee, Apis mellifera. Folia Vet. (Koice) 1988, 32, 39-43.
14.Gliñski Z., Kostro K.: Zespó³ masowego giniêcia pszczó³. Magazyn Wet. 2009, 18, 260-262.
15.Gliñski Z., Kostro K.: Zespó³ masowego giniêcia pszczó³ now¹ gron¹ cho-rob¹ pszczo³y miodnej. ¯ycie Wet. 2007, 82, 651-653.
16.Gregory P. G., Evans J. D., Rinderer T., Guzman L.: Conditional immune-gene suppression of honeybees parasitized by Varroa mites. J. Insect Sci. 2005, 18, 5-7.
Med. Weter. 2012, 68 (10) 588
17.Higes M., Martín R., Meana A.: Nosema ceranae, a new microsporidian pa-rasite in honey bees in Europe. J. Invert. Path. 2006, 92, 93-95.
18.Ho M. W., Cummins J.: Mystery of disappearing honeybees. Sci. Society 2007, 34, 35-36.
19.Johnson R.: Recent honey bee colony declines. Report for US Congress Senate Committee on Agricult. Forestry. March 31, 2007, 1-9.
20.Kauko L., Gliñski Z.: Enterococcus faecalis-bakteeri mehilais-koulleisuun-den aiheuttajana. Mehailainen 1996, 13, 212-213.
21.Kevan P. G., Guzman E., Skinder A., van Englesdorp D.: Colony collapse disorder (CCD) in Canada: Do we have a problem? Amer. Bee J. 2005, 145, 507-509.
22.Martin S. J.: The role of Varroa and viral pathogens in the collapse of honey bee colonies: a model in approach. J. Appl. Biol. 2001, 38, 1082-1093. 23.Miranda J., Cameron C., Camazine S.: Bees, Varroa and viruses. Final
Programme and Book of Abstracts XXXVIIIth Apimondia Int. Apicult. Congr. Ljubljana, August 24-29, 2003, s. 520.
24.Palacios G., Hu J., Quan P. L., Kalkstein A., Honkavuor K. S., Bussetti A. V., Conlan S., Evans J., Chen Y. P., Vanengelsdorp D., Efrat H., Pettis J., Cox--Foster D., Holmes E. C., Briese T., Lipkin W. I.: Genetic analysis of Israel Acute Paralysis Virus distinct clusters are circulating in the United States. J. Virology 2008, 82, 6209-6217.
25.Ramirez-Romero R., Chaufaux J., Pham-Delègue M.: Effects of Cry1Ab protoxin, deltamethrin and imidacloprid on the foraging activity and the learning performances of the honeybee Apis mellifera, a comparative appro-ach. Apidologie 2005, 36, 601-611.
26.Shen M., Yang X., Cox-Foster D., Cui L.: The role of Varroa mites in infec-tions of Kashmir bee virus (KBV) and deformed wing virus (DWV) in honey bees. Virology 2005, 342, 141-149.
27.Strick H., Madel G.: Varroatose und bakterielle Sekundarseuchen. Allg. Dtsch. Imkerztg. 1986, 20, 321-332.
28.Stumper D. J. T., Martin S. J.: The dynamics of virus epidemics in Varroa infested honey bee colonies. J. Animal Ecol. 2004, 73, 51-63.
29.Underwood R. M., von Engelsdorp D.: Colony collapse disorder: have we seen this before? Amer. Bee J. 2007, 45, 230-233.
30.Weinberg K. P., Madel G.: The influence of the mite Varroa jacobsoni Oud. on the protein concentration and the haemolymph volume of the blood of worker bees and drones of the honey bee Apis mellifera L. Apidologie 1985, 16, 421-425.
31.Yang X., Cox-Foster D. L.: Impact of an ectoparasite on the immunity and pathology of an invertebrate: Evidence for host immunosuppression and viral infection. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2005, 102, 7470-7475.
Adres autora: prof. zw. dr hab. mgr Zdzis³aw Gliñski, ul. Akademicka 12, 20-033 Lublin; e-mail: zglinski@o2.pl
