NA
UK
A
KR
Ó
TK
O
SZK
OŁA
Agnieszka Osówniak: Uniwersytet Warszawski, Kolegium Międzywydziałowych Indywidualnych Studiów Matema-tyczno-Przyrodniczych
Siarka i jej związki
jako źródła pierwiastka
budulcowego dla bakterii
Agnieszka OsówniakStreszczenie:
Siarka jest jednym z pierwiastków niezbędnych do funk-cjonowania wszystkich organizmów. W pracy opisano właściwości fizyczne i chemiczne tego pierwiastka, a tak-że związki pochodzenia biogennego, w skład których on wchodzi. Następnie scharakteryzowano związki nieorga-niczne (siarczki, siarczany, tiosiarczany) i organieorga-niczne (cy-steina, metionina), które mogą być źródłem siarki do ce-lów budulcowych i sposób ich asymilacji przez bakterie. Przedstawiono też biosyntezę L-metioniny i L-cysteiny, enzymów zawierających centra żelazo-siarkowe, biotyny, tiaminy, kwasu liponowego, koenzymu A, molibdoptery-ny i S-adenozylometionimolibdoptery-ny. Na koniec omówiono pokrót-ce udział bakterii w obiegu siarki.
Słowa kluczowe: asymilacja, bakteria, biosynteza, cysteina,
enzym, operon, siarczan, siarka, tiosiarczan
otrzymano: 22.04.2013; przyjęto: 18.06.2013; opublikowano: 28.06.2013
Wstęp
Siarka (ryc. 1) jest pierwiastkiem grupy 6. układu okresowego o typowych właściwościach niemetalicz-nych, zajmującym 16. miejsce wśród pierwiastków najbardziej rozpowszechnionych na Ziemi. Występuje w skorupie ziemskiej w ilości 0,035%, zarówno w for-mach nierozpuszczalnych – jako blenda cynkowa (ZnS), piryt (FeS2) czy galena ołowiana (PbS), jak i w formach rozpuszczalnych – Na2SO4, MgSO4. W przyrodzie siar-kę możemy spotkać w formie jednego z czterech stabil-nych izotopów: 32S, 33S, 34S i 36S (Canfield, 2001). Przed omówieniem właściwości chemicznych i fizycznych tego pierwiastka należy zwrócić uwagę na jego alotropię – czyli zdolność do występowania w różnych formach molekularnych o tym samym stanie skupienia. Alotro-pię wykazuje niewiele pierwiastków, np. fosfor, selen, tellur czy węgiel, a także, jak już wspomniano, siarka. Cechą wspólną tych pierwiastków, pozwalającą na po-wstawanie ich odmian alotropowych, jest zdolność do katenacji, czyli tworzenia łańcuchów lub pierścieni zbu-dowanych z bezpośrednio połączonych atomów.
Najtrwalszą i najbardziej znaną odmianą alotropo-wą siarki jest cyklo-oktasiarka (S8), występująca ma-kroskopowo jako kryształ molekularny, mima-kroskopowo zaś w postaci ośmiu atomów związanych w pierścień. W obrębie utworzonej cząsteczki występują wiązania kowalencyjne, natomiast kryształ utrzymywany jest dzięki słabszym wiązaniom van der Waalsa pomiędzy cząsteczkami S8. W zależności od sposobu upakowania tych cząsteczek w krysztale, wyróżniamy siarkę rombo-wą (inaczej siarkę α) i jednoskośną (siarkę β). W tem-peraturze pokojowej trwała jest siarka α, występująca w postaci jasnożółtych kryształów, która po podgrzaniu do 368,8 K ulega przemianie w siarkę β – występującą w formie żółtych igieł. Warto zauważyć, że te odmia-ny przybierają nie tylko inną postać krystaliczną, lecz
także różnią się właściwościami fizycznymi. Obie for-my stanu stałego po podgrzaniu zamieniają się w siarkę ciekłą, bardzo ruchliwą, jasnożółtą ciecz, składającą się z cząsteczek S8, natomiast w zależności od wyjściowej odmiany alotropowej, topnienie przebiega w innej tem-peraturze. Siarka rombowa topi się już w temperaturze 380 K, podczas gdy temperatura topnienia siarki jed-noskośnej jest aż o 12 K wyższa. Różnicę w tych właś-ciwościach tłumaczy się m.in. powstającą równowagą chemiczną pomiędzy liczbami cząsteczek cyklo-ok-tasiarki, a katena-okcyklo-ok-tasiarki, czyli siarki łańcuchowej. W warunkach równowagi przyjmuje się, że około 4% cyklo-oktasiarki jest rozrywane z wytworzeniem dłu-gich łańcuchów siarkowych, co stabilizuje jednocześnie jej temperaturę krzepnięcia na poziomie 386 K, a stan ten jest nazywany naturalnym punktem krzepnięcia siarki (Bielański, 2010a).
Przy dalszym ogrzewaniu dochodzi do coraz częst-szego rozrywania pierścieni siarkowych i przeważa forma łańcuchowa cząsteczek S8. Jednak, jak już wspo-mniano wcześniej, siarka ma zdolność do katenacji, co Ryc. 1. Kryształy siarki (zdjęcie: Mills, 2007)
NA
UK
A
KR
Ó
TK
O
SZK
OŁA
prowadzi do nadmiernego łączenia się nowopowstałych ośmioatomowych łańcuchów siarkowych ze sobą z wy-tworzeniem długich łańcuchów polimerycznych, zawie-rających aż do 105 atomów siarki (Bielański, 2010a). Siar-kowa ciecz stopniowo w trakcie tego procesu zmienia barwę z jasnożółtej aż do brunatno-czerwonej, zwięk-sza się także około 2000-krotnie jej lepkość, osiągając wartość maksymalną w temperaturze 460,15 K (Bereda, 2011). Tę odmianę siarki nazywamy siarką μ. W proce-sie dalszego ogrzewania, po przekroczeniu temperatury 470 K, poliłańcuchy siarki zaczynają się rozpadać, a jej lepkość maleje.
W stanie gazowym siarka występuje w trzech trwa-łych odmianach alotropowych. Pierwszą z nich, po-wstającą w czasie zmiany stanu skupienia, są żółte pary siarki gazowej złożonej z łańcuchowych cząsteczek S8. Druga powstaje dopiero w temperaturze 1200 K i za-wiera paramagnetyczne cząsteczki siarki dwuatomo-wej. Warto zauważyć, jak bardzo stabilne są połączenia poszczególnych atomów – do rozerwania ośmioelemen-towych łańcuchów potrzebna jest temperatura rzędu 1200 K, a nie jest to rozerwanie całkowite, raczej frag-mentacja. Dopiero w temperaturze 2500 K cząsteczki S2 ulegają rozpadowi na atomy (Bielański, 2010a).
Szereg kolejnych, nietrwałych odmian alotropo-wych siarki tworzonych jest podczas oziębiania jej roztworów. Są to np. pierścienie i łańcuchy sześcio-, siedmio-, dziesięcio-, dwunasto-, osiemnasto- czy dwu-dziestoczłonowe. Oprócz tego istnieje także wiele od-mian metastabilnych siarki.
Siarka jest pierwiastkiem mało reaktywnym w tem-peraturze pokojowej. Po podgrzaniu chętnie łączy się z tlenem tworząc ditlenek siarki SO2, a dalszej fazie utleniania także tritlenek siarki SO3, które w kontakcie z wodą tworzą kwasy tlenowe. Chętnie, a czasem wręcz gwałtownie, reaguje z metalami ziem alkalicznych, two-rzy także połączenia z metalami szlachetnymi – często
powstają nierozpuszczalne siarczki. Łatwo łączy się z fluorem w różnych stosunkach stechiometrycznych, m.in. 1:6 (SF6), a takie połączenie jest możliwe dzięki zaangażowaniu orbitali d i hybrydyzacji sp3d2 atomu siarki (Bielański, 2010b). Z wodorem siarka reaguje do-piero w podwyższonej temperaturze. Z azotem tworzy m.in. poliazyle – związki o stechiometrii (SN)x, gdzie xϵN, polimery o budowie łańcuchowej, składające się z dwóch atomów niemetali, które, dzięki delokalizacji elektronów pomiędzy atomami siarki i azotu w tempe-raturze bliskiej 4 K, przewodzą prąd elektryczny, a więc zachowują się jak metale. Co ciekawe, po schłodzeniu ich do temperatury 0,26 – 0,33 K nabierają właściwości nadprzewodzących (Bielański, 2010d).
Znaczenie i występowanie siarki i jej związków
nieorganicznych
Związki powstałe z połączenia siarki z tlenem czy wodorem są substancjami gazowymi, często występują-cymi w powietrzu. Tlenki siarki: SO2 i SO3 przedostają się do atmosfery podczas spalania, np. węgla kamien-nego czy ropy naftowej, a także wskutek wybuchów wulkanów, powodując jej zanieczyszczenie. Produkty ich reakcji z wodą czy parą wodną, czyli kwasy siarko-we (IV) i (VI), powodują znaczne obniżenie pH wody, a w konsekwencji są główną przyczyną negatywnych skutków kwaśnych deszczy. Tlenki siarki wchodzą również w skład smogu. Siarkowodór jest gazem silnie trującym o bardzo charakterystycznym zapachu, prze-dostającym się do atmosfery wskutek wybuchów wul-kanów. Do jego produkcji przyczynia się także prze-mysł chemiczny (Bielański, 2010c) i mikroorganizmy (np. bakterie redukujące siarczany). W określonych stę-żeniach jest śmiertelnie niebezpieczny dla organizmów, bowiem inaktywując oksydazę cytochromową, hamuje działanie łańcucha oddechowego (Cooper i wsp., 2008).
Toksyczne stężenie wynosi ok. 1000 – 2000 ppm. Prze-prowadzone niedawno badania na myszach wykaza-ły, że w mniejszych stężeniach siarkowodór powoduje spowolnienie metabolizmu, ale nie wywołuje trwałych uszkodzeń (Bełtowski, 2004).
Tritlenku siarki, SO3, nie da się bezpośrednio otrzy-mać w procesie spalania siarki w tlenie, jak to ma miej-sce w przypadku SO2, powstaje on wskutek utlenienia tlenku siarki (IV). W kontakcie z wodą tworzy kwas siarkowy (VI) – substancję żrącą. Kwas siarkowy (IV), zwany kwasem siarkawym, powstaje wskutek reakcji tlenku siarki (IV) z wodą tylko w niewielkim stopniu. Ze względu na to, że SO2 pozostaje częściowo niezwią-zany z wodą (jest przez nią solwatowany), po reakcji nie otrzymujemy wyłącznie kwasu siarkawego i produktów jego dysocjacji, ale także SO2 i S2O52- (Bielański, 2010c).
Oprócz wyżej wymienionych związków, siarka two-rzy jeszcze wiele innych, np. tlenki S2O, SO, SO4 czy kwasy H2S2O7, H2S2O6, H2SO5, H4S2O8. Są to substan-cje rzadko spotykane, głównie syntetyczne, dlatego nie będą one dalej omawiane.
Siarka występuje w środowisku nie tylko w powie-trzu w formie gazów (SO2, SO3) i w środowiskach wod-nych w stanie ciekłym (H2SO3, H2SO4; jako ich jony), ale także w glebie i skałach. Można ją spotkać zarówno w postaci rodzimej (pierwiastkowej) – jest wydobywa-na także w Polsce w okolicach Tarnobrzega, jak i w po-staci minerałów, zarówno siarczków, jak i siarczanów (Pajdowski, 1976). Powszechnie znane są i wydobywane blenda cynkowa (ZnS), piryt (FeS2), chalkopiryt (Cu-FeS2), markasyt (FeS2) i galena ołowiana (PbS) oraz gips (CaSO4·2H2O), anhydryt (CaSO4), baryt (BaSO4) i cele-styn (SrSO4) (Chmielewski i wsp., 2003). Siarka rodzima jest także ważną domieszką kopalnianego węgla ka-miennego i brunatnego, gazu ziemnego i ropy naftowej (Bereda, 2011), dlatego nietrudno ją znaleźć w pobliżu kopalni. Siarka pierwiastkowa, siarczany i siarczki są
NA
UK
A
KR
Ó
TK
O
SZK
OŁA
także obecne w osadach wód słonych, szczególnie oce-anów, a S0 i S2- są kumulowane, a następnie uwalniane w wodach gejzerów (Madsen, 2008).
Znaczenie i występowanie związków
organicznych siarki
Siarka jest jednym z pierwiastków biogennych wcho-dzących w skład organizmów. Mimo, że stanowi ona je-dynie ok. 1% masy komórki, jest ona bardzo ważna dla jej prawidłowego rozwoju i funkcjonowania (Eichhorn, 2000). Atomy tego pierwiastka występują: (i) w dwóch aminokwasach – L-metioninie i L-cysteinie (a także w białkach zawierających te aminokwasy), (ii) kofak-torach enzymów, takich jak biotyna, tiamina, kwas li-ponowy, koenzym A czy molibdopteryna (iii) w S-ade-nozylometioninie, (iv) w tionukleozydach wchodzących w skład zmodyfikowanego tRNA, (v) białkach zawie-rających centra Fe-S oraz (vi) w alifatycznych sulfonia-nach, np. taurynie. Ponadto bakterie potrafią syntetyzo-wać takie związki siarki jak ergotioneina czy owotiol A, a także disiarczek glutationu.
Aminokwasy
Aminokwasy są związkami organicznymi, zawie-rającymi grupę aminową i grupę karboksylową. Wza-jemne ułożenie tych grup względem siebie określa typ aminokwasu: jeśli zarówno grupa –NH2, jak i –COOH są połączone z tym samym atomem węgla, mamy do czynienia z α-aminokwasem. Dzięki obecności obu tych grup funkcyjnych, aminokwasy klasyfikowane są jako związki amfoteryczne – czyli zdolne zarówno do reakcji z kwasami (poprzez grupę aminową), jak i z za-sadami (poprzez grupę karboksylową). W roztworze wodnym aminokwasy istnieją głównie w postaci zjoni-zowanej – jonów obojnaczych. Białka budowane są
wy-łącznie przez 20 aminokwasów należących do szeregu L (McMurry, 2005).
Znane są dwa aminokwasy białkowe zawierające siarkę – cysteina i metionina. W cysteinie występuje ona w grupie tiolowej, natomiast w metioninie w grupie sulfidowej (ryc. 2). Metionina jest pierwszym amino-kwasem, od którego zazwyczaj rozpoczyna się synteza nowego białka. Jest kodowana tylko przez jeden kodon – AUG, zwany kodonem start, od którego zaczyna się elongacja łańcucha polipeptydowego, co czyni ją bardzo ważnym elementem w syntezie białek. Ponadto może być donorem grupy metylowej w reakcjach biosyntezy tłuszczy lub innych ważnych biologicznie związków (Or-Rashid i wsp., 2001). Dwie cysteiny, poprzez utle-nienie wchodzących w skład ich struktury grup tiolo-wych, tworzą dimer zwany cystyną (ryc. 3). Taki mo-stek disulfidowy, nazywany popularnie disiarczkowym, może się tworzyć nie tylko z udziałem pary cystein, któ-re znajdują się bezpośktó-rednio obok siebie w łańcuchu po-lipeptydowym, ale także z udziałem dwóch cząsteczek występujących w różnych łańcuchach (ryc. 4). Tak więc, cysteina, oprócz swojej roli budulcowej, ma także inne bardzo ważne zadanie – w stabilizacji trzecio- i czwar-torzędowej struktury białek (Berg i wsp., 2007). Siarkę zawiera także homocysteina – α,L-aminokwas niebiał-kowy, strukturalnie przypominający cysteinę, od
któ-rej różni się obecnością dodatkowej grupy metylenowej w łańcuchu węglowym. Związek ten może zostać wy-korzystany przez bakterie do syntezy metioniny (Or--Rashid i wsp., 2001).
Kofaktory enzymów
Wskutek dekarboksylacji cysteiny powstaje cy-steamina, która w dalszych przemianach prowadzi do powstania koenzymu A (ryc. 5a). Związek ten z kolei odgrywa bardzo ważną rolę biologiczną – jest pośred-nikiem w przenoszeniu grup acylowych. Po połączeniu koenzymu A z grupą acylową powstaje acylo-koenzym A, który umożliwia transport grup acylowych w orga-nizmie. Co jest bardzo istotne, połączenie to powstaje wskutek acylowania grupy tiolowej koenzymu A, a więc Ryc. 2. Struktury aminokwasów siarkowych: a. cysteina,
b. metionina
Ryc. 3. Reakcja tworzenia cystyny
Ryc. 4. Przykłady mostków disulfidowych
-NA
UK
A
KR
Ó
TK
O
SZK
OŁA
grupy zawierającej siarkę. Acetylo-koenzym A, czy-li związek powstały w wyniku acylowania koenzymu A kwasem bądź bezwodnikiem octowym, pełni bardzo ważną rolę w metabolizmie – przenosi grupę acetylo-wą na szczawiooctan, rozpoczynając tym samym cykl kwasu cytrynowego. Bierze także udział w aktywacji kwasów tłuszczowych i ich rozkładzie. Cząsteczki acy-lo-koenzymu A są substratami w reakcjach β-oksydacji kwasów tłuszczowych (Murray i wsp., 2006a).
Innym ważnym organicznym związkiem zawierają-cym siarkę jest kwas liponowy (ryc. 5b) – pełniący, po aminacji i utlenieniu, rolę kofaktora dla dehydrogenazy pirogronianowej w reakcji dekarboksylacji
oksydacyj-nej pirogronianu. Znane są także dwie witaminy zawie-rające siarkę: biotyna i tiamina. Biotyna, znana także witaminą H lub B7, jest koenzymem niektórych enzy-mów katalizujących reakcje karboksylacji – dołączenia cząsteczki CO2. Tiamina, czyli witamina B1, pełni waż-ną rolę w przemianie węglowodanów. Jest koenzymem kilku dekarboksylaz, a difosforan tiaminy – transke-tolazy w szlaku pentozofosforanowym (Murray i wsp., 2006b).
Molidbopteryna jest niebiałkowym składnikiem miejsc aktywnych niektórych enzymów, takich jak na przykład reduktaza azotanowa czy dehydrogenaza ksantyninowa, niezbędnym do prawidłowego ich dzia-łania. W jej cząsteczce obecne są dwa atomy siarki, oba połączone są z atomem molibdenu (ryc. 6) (Hille, 2002).
Białka żelazowo-siarkowe (białka z żelazem niehemowym)
Białka żelazowo-siarkowe występują praktycznie we wszystkich organizmach, zawierają one charakte-rystyczną grupę prostetyczną: centrum żelazowo-siar-kowe. Najprostsze takie centrum znajduje się w rubre-doksynie i ma strukturę tetraedru: żelazo połączone jest wiązaniami koordynacyjnymi z czterema liganda-mi – resztaliganda-mi cysteiny (ryc. 7a). Najczęściej w białkach
spotykana jest jednak płaska struktura rombowa Fe2S2. W skład tej struktury wchodzą dwa atomy centralne – atomy żelaza na II stopniu utlenienia – połączone dwo-ma mostkami siarkowymi, każdy atom centralny połą-czony jest także z dwiema resztami cysteiny (ryc. 7b). Pozostałe, przedstawione w ryc. 7 oraz inne, bardziej skomplikowane, struktury powstają wskutek połącze-nia płaskich „komórek” rombowych (Kiley i wsp., 2003). Centra żelazowo-siarkowe są częścią wielu waż-nych enzymów, głównie z grupy oksyreduktaz. Obecne w nich żelazo (II) może zostać utlenione do żelaza (III), a w reakcji odwrotnej, Fe (III) zredukowane do Fe (II). Reakcje te umożliwiają transport elektronów. Centra Fe-S, spotykane są także w miejscach aktywnych nie-których enzymów, gdzie pełnią kluczową rolę w wiąza-niu substratu poprzez polaryzację jego grup funkcyj-nych. Zaobserwowano, że centra żelazowo-siarkowe są donorami elektronu, który może zainicjować przebieg reakcji wolnorodnikowych w organizmach (Beinert, Ryc. 5. Struktury koenzymów: a. koenzymu A, b. kwasu liponowego
Ryc. 6. Struktura molibdopteryny
Ryc. 7. Struktury najbardziej rozpowszechnionych centrów żelazowo-siarkowych występujących w białkach: a. tetraedr (rubredoksyna), b. struktura płaska rombowa typu [2Fe-2S], c. struktura przestrzenna typu [3Fe-4S], d. struktura sześcienna typu [4Fe-4S] (Kiley i wsp., 2003)
NA
UK
A
KR
Ó
TK
O
SZK
OŁA
2000). Ponadto trzy transkrypcyjne aktywatory E. coli: SoxR, IscR oraz FNR zawierają w swojej strukturze centra żelazowo-siarkowe, które pełnią kluczową rolę w ich funkcji regulatorowej polegającej na uruchomie-niu transkrypcji wybranych genów. SoxR w warunkach normalnych jest nieaktywny, natomiast w obecno-ści np. O2- lub NO aktywuje ekspresję białek ochrony przed stresem oksydacyjnym, naprawy DNA i innych. FNR jest globalnym regulatorem u E. coli, a IscR jest regulatorem operonu kodującego geny biorące udział w składaniu centrów Fe-S (Kiley i wsp., 2003). Centra żelazowo-siarkowe występują także w zlokalizowanych w błonach centrach reakcji fototrofów, w których ener-gia światła jest przekształcana w energię chemiczną w postaci ATP (Erickson, 1992).
Tauryna i inne alifatyczne sulfoniany
Sulfoniany to sole kwasów sulfonowych, które za-wdzięczają swój kwasowy charakter obecności dwóch wiązań S=O, a w nieznacznym stopniu reszcie węglo-wodorowej. W taurynie (ryc. 8), czyli kwasie 2-amino-etanosulfonowym, atom siarki jest częścią ugrupowania sulfonianowego, ale znane są także przypadki przyswa-jania przez bakterie estrów i kwasów sulfonowych oraz kwasów sulfaminowych (Van der Ploeg i wsp., 1996).
Zarówno tauryna, jak i wiele innych alifatycz-nych sulfonianów, takich jak koenzym M, taurocholan czy metanosulfonian, występuje naturalnie w środo-wisku. Tauryna występuje w organizmie zwierząt jako
składnik kwasu taurocholowego stanowiącego ok. 1/3 kwasów żółciowych ulegających syntezie w wątrobie. Koenzym M jest jednym z kofaktorów metanogenezy u archeonów metanogennych, metanosulfonian po-wstaje w atmosferze wyniku fotochemicznego utlenie-nia siarczku dimetylu (Eichhorn, 2000), a octanosul-fonian jest składnikiem endospor u Bacillus subtilis (Bonsen i wsp., 1969).
Istnieją także, głównie w środowiskach wodnych, organiczne związki siarki pochodzenia antropogen-nego. Są one na przykład syntetycznymi składnikami używanych przez ludzi detergentów, wybielaczy czy składnikami cementu, mowa tu głównie o alifatycz-nych i aromatyczalifatycz-nych sulfonianach, których obecność stwierdzono w rzekach i osadach ściekowych (Kertesz, 1999). Niektóre bakterie wykształciły zdolność wyko-rzystywania tych związków jako źródła węgla, siarki i energii.
Wykorzystanie przez bakterie związków
nieorganicznych siarki jako źródła pierwiastka
budulcowego
Większość mikroorganizmów przyswaja siarkę do celów budulcowych w postaci siarczanów, siarczynów i tiosiarczanów w szlaku zwanym szlakiem biosyntezy cysteiny, gdzie przy pomocy licznych enzymów, trans-portowane ze środowiska zewnętrznego nieorganiczne związki siarki są redukowane i siarka jest wbudowy-wana do O-acetyloseryny z wytworzeniem L-cysteiny. Mechanizm ten został dokładnie poznany u E. coli
i Sal-monella enterica sv. Typhimurium (Kredich, 1996).
Cy-steina jest następnie używana nie tylko do syntezy bia-łek, ale także jest substratem do syntezy wielu ważnych związków organicznych zawierających siarkę. Ponadto niektóre mikroorganizmy posiadają także zdolność asymilacji siarczków (Dick, 1992), które mogą włączyć
się w siarczanową gałąź szlaku biosyntezy cysteiny w jej ostatnim etapie, rzadziej spotykana, ale również możli-wa, jest asymilacja siarki pierwiastkowej (Kessler, 2006).
Szlak biosyntezy cysteiny
Pierwszym krokiem w każdej ścieżce asymilacji siar-ki jest transport jej związków ze środowiska zewnętrz-nego do wnętrza komórki. Komórkom niezbędne są produkty genów cysA, cysP, cysT oraz cysW zorgani-zowanych w operonie cysPTWA-M (Eichhorn, 2000), a także produktu genu sbp. Białka kodowane przez geny cysT i cysW tworzą kanał transportowy w błonie zewnętrznej, przez który związki siarki (siarczany i tio-siarczany) znajdujące się w środowisku zewnętrznym mogą przedostawać się do wnętrza komórki. Białko CysA jest wbudowywane w błonę cytoplazmatyczną, natomiast białka Sbp oraz CysP, które wiążą odpowied-nio siarczany i tiosiarczany, występują w przestrzeni pe-ryplazmatycznej (Kredich, 1996).
Asymilacja siarczanu
Przetransportowany do cytoplazmy siarczan musi być aktywowany przed redukcją. Produktami ekspresji genów cysC, cysD i cysN (zorganizowanych w operonie cysDNC), są enzymy uczestniczące w dwóch etapach tej aktywacji: sulfurylaza ATP (cysD, cysN; E.C. 2.7.7.4) oraz kinaza APS (cysC; E.C. 2.7.1.25) (Eichhorn, 2000). Proces asymilacji został przedstawiony na ryc. 11a.
Początkowo siarczan jest aktywowany do 5’-fosfo-siarczanu adenozyny (APS) (ryc. 9) w reakcji katali-zowanej przez sulfurylazę ATP. Drugim, obok SO42-, substratem tej reakcji jest jedna cząsteczka wysokoener-getycznego 5’-trifosforanu adenozyny (ATP). W kolej-nym kroku kinaza APS katalizuje przeniesienie grupy fosforanowej z kolejnej cząsteczki ATP na APS z utwo-rzeniem 3’-fosfoadenozyno-5’-fosfosiarczanu (PAPS) Ryc. 8. Struktura tauryny
NA
UK
A
KR
Ó
TK
O
SZK
OŁA
(ryc. 10), a sulfotransferaza PAPS (E.C. 1.8.99.4) prze-nosi grupę siarczanową na akceptor, którym najczęściej jest tioredoksyna. Związek ten zawiera dwie sąsiadujące ze sobą cysteiny, do jednej z nich przyłącza się grupa siarczanowa. Nowoutworzona tioredoksyna-S-SO3- jest donorem siarczynu, a w procesie przekształcenia po-wstaje także utleniona tioredoksyna (reszty cysteiny tworzą mostek disiarczkowy), która jest regenerowana do formy zredukowanej przez reduktazę tioredoksyny (Kredich, 1996).
Sulfotransferaza PAPS jest produktem genu cysH, należącego do kolejnego operonu cysteinowego cysIJH. Pozostałe dwa geny tego operonu, cysI i cysJ oraz nie-zależny gen cysG kodują reduktazę siarczynową (E.C.
1.8.1.2), katalizującą zależną od NADPH redukcję SO32- do siarcz-ku (Kredich, 1996). Enzym ten ma budowę podjednostkową o stechio-metrii α8β4, gdzie α jest flawopro-teiną (cysJ), a β jest hemoprotei-ną (cysI). Flawoproteina – dzięki obecności dinukleotydu (FAD) oraz mononukleotydu (FMN) fla-winoadeninowego – spełnia rolę akceptora elektronów i przenosi je na hemoproteinę, zawierającą cen-tra Fe4S4 oraz charakterystyczną dla reduktazy azotynowej i siarczy-nowej grupę prostetyczną, okre-ślaną w literaturze anglojęzycznej jako siroheme. Gen cysG koduje enzym niezbędny do syntezy tego związku (Ostrowski i wsp., 1989). Ostatnim etapem szlaku jest prze-kształcenie siarczku w cysteinę, w którym bierze udział prekursor cysteiny, O-acetyloseryna. Powsta-je ona w reakcji przeniesienia gru-py acetylowej z acetylokoenzymu A na L-serynę katalizowanej przez
transacetylazę serynową (E.C. 2.3.1.30; cysE). Synteza cysteiny odbywa się z udziałem syntazy cysteinowej A, kodowanej przez gen cysK, będącej częścią kompleksu syntaz cysteinowych (E.C. 4.2.99.8) (Kredich, 1996).
Asymilacja tiosiarczanu
Pozyskiwany ze środowiska tiosiarczan może być także źródłem siarki dla bakterii (ryc. 11b). Pierwszym etapem jego asymilacji jest, podobnie jak w przypadku asymilacji siarczanu, transport do wnętrza komórki. Następnie, kodowana przez gen cysM syntaza
cysteino-wa B, katalizuje syntezę S-sulfocysteiny z O-acetylosery-ny i tiosiarczanu. S-sulfocysteina zostaje przekształcona w L-cysteinę, a w reakcji tej uwalniany jest siarczyn, któ-ry bakterie mogą dalej przekształcić w siarczek i inę (Eichhorn, 2000). Ta gałąź szlaku biosyntezy cyste-iny jest znacznie krótsza i korzystniejsza energetycznie – przyswajanie siarczanów wymaga obecności dwóch cząsteczek ATP, zredukowanej tioredoksyny, NADPH i O-acetyloseryny, natomiast do asymilacji tiosiarczanu potrzebny jest tylko ostatni z wymienionych związków. Ryc. 10. Struktura 3’-fosfoadenozyno-5’-fosfosiarczanu
(PAPS)
Ryc. 11. Ścieżka biosyntezy cysteiny u E. coli i S. enterica sv. Typhimurium: a. biosynteza z siarczanu, b. biosynteza z tiosiarczanu. APS – 5’-fosfosiarczan adenozyny, PAPS – 3’-fosfoadenozyno-5’-fosfosiarczan
NA
UK
A
KR
Ó
TK
O
SZK
OŁA
Asymilacja siarczynu i siarczku
Pozyskiwany w trakcie asymilacji tiosiarczanu jon SO32-, jak już wcześniej wspomniano, może także zostać wykorzystany do biosyntezy cysteiny. Jego cząsteczki występujące w komórkach są wychwytywane przez za-leżną od NADPH reduktazę siarczynową i przekształ-cane w siarczek, a następnie w cysteinę.
Podobnie jest w przypadku samego siarczku, który może włączyć się w siarczanową gałąź szlaku w jej ostat-nim etapie (ryc. 11a). Biosynteza cysteiny w obu tych przypadkach jest taka sama jak ta opisana wyżej, z po-minięciem etapów poprzedzających biosyntezę związ-ków startowych – siarczynu i siarczku. Przykładowymi mikroorganizmami zdolnymi do wykorzystania siarcz-ków są Acidithiobacillus spp. i Acidiphilium spp. (Dick, 1992), którym specjalne systemy transportu siarczków ze środowiska do wnętrza komórki umożliwiają asymi-lację S2-. Siarczki są przez Acidithiobacillus spp. (bezbar-wna bakteria siarkowa) wykorzystywane również jako źródło energii i donor elektronów.
Regulacja biosyntezy cysteiny
Szybko zmieniające się warunki środowiska, w ja-kim przyszło żyć bakteriom, zmusiły je do wykształ-cenia bardzo precyzyjnych mechanizmów regulacji genów odpowiedzialnych za adaptację do środowiska i jak najlepsze wykorzystanie dostępnych metabolitów. Biosynteza cysteiny u E. coli i S. enterica sv. Typhimu-rium zostaje prawie natychmiast zahamowana, gdy bakterie zostaną przeniesione do pożywki zawierającej ten aminokwas (Kredich, 1996). Dzieje się tak dlatego, że wolna L-cysteina jest inhibitorem transacetylazy se-rynowej odpowiedzialnej za syntezę O-acetyloseryny, która ulega przegrupowaniu do N-acetyloseryny. Za ten i inne procesy regulacyjne szlaku biosyntezy cysteiny
odpowiedzialny jest system modulacji ekspresji genów zwany regulonem cys (ryc. 12).
Jak już wcześniej wspomniano, dostępność cystei-ny hamuje proces syntezy O-acetyloserycystei-ny, a w konse-kwencji zahamowana zostaje asymilacja siarczanu i tio-siarczanu. Ponadto dostępność w komórkach siarczku i tiosiarczanu hamuje ich transport do wnętrza komór-ki. Reasumując, L-cysteina, tiosiarczan lub siarczek są negatywnymi regulatorami biosyntezy cysteiny (Kre-dich, 1996).
Asymilacja siarki elementarnej
Niektóre mikroorganizmy, oprócz możliwości po-zyskiwania siarki do celów budulcowych z jej nieorga-nicznych związków, takich jak siarczany, siarczyny, tio-siarczany czy siarczki, mają także zdolność asymilacji siarki pierwiastkowej (Kessler, 2006). Mowa tu m.in. o Acidithiobacillus thiooxidans czy A. ferrooxidans, które przy pomocy syntetyzowanych odpowiednich dioksygenaz są zdolne do utleniania siarki. Uważa się, że enzym dioksygenaza siarkowa (E.C. 1.13.11.18) ka-talizuje reakcję przekształcenia siarki elementarnej do siarczynu zgodnie z równaniem reakcji:
Jak wspomniano wcześniej, siarka w warunkach na-turalnych występuje w postaci ośmioatomowych pier-ścieni, które tworzą rombowy kryształ, dlatego postulu-je się, że przed zajściem powyższych reakcji siarka musi być aktywowana przez nukleofil, na przykład glutation, a jej pierścień musi zostać otwarty (Rohwerdert i wsp., 2003). Glutation jest syntetyzowany praktycznie w każ-dej komórce, w obecności siarki elementarnej tworzy disiarczek glutationu, a ten w reakcji następczej jest przekształcany w siarczyn:
Jak widać z powyższych równań reakcji, glutation nie jest zużywany w reakcji, odgrywa jedynie rolę ak-tywatora. Powstały w wyniku tych reakcji siarczyn jest włączany w szlak biosyntezy cysteiny (Kessler, 2006).
Ryc. 12. Interakcje pomiędzy poszczególnymi etapami szlaku biosyntezy cysteiny, regulon cysteinowy
L-cysteina jest inhibitorem współza-wodniczącym z L-seryną o miejsce aktywne transacetylazy serynowej (*), tiosiarczan i siarczek są inhibitorami aktywacji własnego transportu, a O-acetyloseryna jest prekursorem
N-acetyloseryny odpowiedzialnej za
NA
UK
A
KR
Ó
TK
O
SZK
OŁA
Cysteina i metionina jako prekursory wielu ważnych związków organicznych
Bakterie potrafią wykorzystać cysteinę nie tylko do budowy białek, ale także ją przekształcić lub wy-korzystać jako donor siarki dla wielu innych ważnych dla ich funkcjonowania związków chemicznych, takich jak metionina, glutation i jego pochodne, koenzym A,
S-adenozylometionina, a także L-ergotioneina i owotiol
A (ryc. 13), których zadaniem jest inaktywacja takich związków jak OH· czy H2O2 powstających w czasie stre-su oksydacyjnego (Kessler, 2006).
Cysteina jest jednym z trzech aminokwasów bu-dujących ważny biologicznie i odporny na degradację enzymatyczną tripeptyd – glutation (GSH), pozosta-łe dwa to glicyna i glutaminian. Swoją unikatowość glutation zawdzięcza nietypowemu dla związków biologicznych wiązaniu izopeptydowemu, które jest tworzone przez grupę α-aminową cysteiny z grupą γ-karboksylową glutaminianu w obecności enzymu syntazy γ-glutaminocysteiny (E.C. 6.3.2.2.) – jest to pierwszy z etapów biosyntezy GSH. W kolejnym kro-ku, enzym syntetaza glutationu (E.C. 6.3.2.3.) katalizuje przyłączenie glicyny do wcześniej wspomnianego di-peptydu (Anderson, 1998). W tym przypadku cysteina nie jest jedynie donorem siarki, ale jedną ze składowych całego tworzonego związku. Glutation pełni bardzo ważną funkcję w asymilacji siarki pierwiastkowej – ak-tywuje i rozrywa jej pierścień tworząc disiarczek gluta-tionu, który następnie jest rozkładany z wydzieleniem siarczynu.
Podobnie jest w przypadku metioniny – szlak jej biosyntezy również zaczyna się od cysteiny (ryc. 14). W pierwszym etapie cysteina w reakcji z O-bursztyny-lo-homoseryną katalizowanej przez γ-syntazę cysta-tioninową (E.C. 2.5.1.48) przekształca się w cystatio-ninę, która następnie zostaje zamieniona przez enzym β-liazę cystationinową (E.C. 4.4.1.8) w homocysteinę.
Powstały w ten sposób niebiałkowy aminokwas, który jest bezpośrednim prekursorem metioniny, ulega mety-lacji w obecności syntazy metioninowej (E.C. 2.1.1.13). Ostatni z wymienionych enzymów do swej aktywności wymaga kofaktora, jakim jest witamina B12 (Or-Rashid i wsp., 2001).
Istnieją gatunki, na przykład Mycobacterium
tu-berculosis (Wheeler i wsp., 2005) czy Pseudomonas pu-tida (Vermeij i wsp., 1999), które potrafią wykorzystać
metioninę jako jedyne źródło siarki budulcowej. Asy-milacja metioniny polega na jej przekształceniu (przy użyciu odpowiednich enzymów) w cysteinę w procesie odwrotnym do przedstawionego na ryc. 14 (Wheeler i wsp., 2005). Prokariota wykorzystują metioninę także do syntezy S-adenozylometioniny – substratu dla wielu transferaz. Związek ten jest donorem grup metylowych
uczestniczących w procesach transmetylacji różnych związków chemicznych, na przykład kwasów nukleino-wych i białek (Chiang i wsp., 1996).
Disiarczki jako prekursory wielu ważnych związków organicznych
Duża grupa ważnych biologicznie związków che-micznych zawierających siarkę jest syntetyzowana przez mikroorganizmy z użyciem wielosiarczków, naj-częściej disiarczków (ang. persulfide). Należą do nich bez wątpienia centra żelazowo-siarkowe, tiamina, bio-tyna, kwas liponowy, a także tionukleozydy (ryc. 15).
W biosyntezie centrów Fe-S biorą udział enzymy, takie jak na przykład NifS, uczestniczący w biosyn-tezie centrów żelazowo-siarkowych nitrogenazy, czy też IscU, znaleziony u E. coli, scharakteryzowane jako
Ryc. 13. Przykłady związków syntetyzowanych z udziałem cysteiny
NA
UK
A
KR
Ó
TK
O
SZK
OŁA
desulfurylazy cysteinowe. Enzym NifS, w obecności kofaktora – fosforanu pirydoksocysteiny, odszcze-pia od tego kofaktora ugrupowanie tiolowe i przenosi je na znajdującą się w jego centrum aktywnym resztę cysteiny z wytworzeniem disiarczku (Kessler, 2006). Disiarczki są niestabilne, ulegają spontanicznemu roz-padowi z wytworzeniem łańcuchów siarki pierwiastko-wej, która, w przypadku centrów żelazowo-siarkowych, jest substratem do ich biosyntezy (Beinert, 2000). Dzia-łanie drugiego z wymienionych enzymów jest bardzo podobne.
Rola wielosiarczków w biosyntezie tiaminy, bioty-ny, kwasu liponowego i tionukleozydów jest taka sama, jak w przypadku centrów Fe-S. Białka, takie jak biorące udział w tworzeniu tiaminy ThiS czy aktywujący
siar-kę do syntezy tionukleozydów IscS, w centrum katalitycznym tworzą wielosiarczki, które są donorami siarki w odpowiednich procesach biologicznych.
Niektóre disiarczki mogą być wykorzystywane przez bakterie jako alternatywne źródła siarki bu-dulcowej. Na przykład
Acidithioba-cillus spp. i Acidiphilium spp. mogą
przyswajać disiarczek glutationu, a Chromatium sp. wykorzystywać
jego amid. Uważa się, że amid ten może także brać udział w transferze siarki pierwiastkowej ze środowi-ska do komórek (Kessler, 2006). Disiarczki mogą być, w razie potrzeby, wytwarzane przez niektóre bakterie, na przykład w obecności siarki elementarnej, szczepy należące do rodzaju Acidithiobacillus czy Acidiphilium, syntetyzują disiarczek glutationu (GSSH), który może być wykorzystywany przez mikroorganizmy jako alter-natywne źródło siarki do celów budulcowych.
Inne sposoby wykorzystania siarki i jej związków
Związki siarki występują w atmosferze, litosferze, hydrosferze oraz pedosferze i występują we wszystkich trzech stanach skupienia. Jak już wcześniej wspomnia-no, siarka jest jednym z budulcowych pierwiastków biogennych, niezbędnym do prawidłowego funkcjono-wania każdej komórki. Jest składnikiem dwóch białko-wych aminokwasów – cysteiny i metioniny, licznych kofaktorów, takich jak biotyna, tiamina, molibdoptery-na, kwas liponowy czy koenzym A, tionukleozydów i, jako kluczowy składnik centrów żelazowo-siarkowych, buduje centra aktywne niektórych ważnych enzymów. Mostki disiarczkowe tworzone przez dwie reszty cy-steiny stabilizują trzecio- i czwartorzędową strukturębiałek zewnątrzkomórkowych występujących przede wszystkim w warunkach utleniających. Każdy z wyżej wymienionych związków pełni bardzo ważną funkcję we wszystkich organizmach. Prokarioty nie wykorzy-stują jednak siarki i jej związków jedynie do celów bu-dulcowych, jak to ma miejsce u eukariotów. Niektóre bakterie chemolitotroficzne i archeony potrafią je utle-niać, uzyskując w ten sposób energię niezbędną do syn-tezy ATP, a inne wykorzystywać jako donor lub końco-wy akceptor elektronów.
Do pierwszej z wymienionych grup bez wątpienia należą bezbarwne bakterie siarkowe, takie jak na przy-kład Beggiatoa spp., Thiobacillus spp., Halothiobacillus spp. czy Thiovulum majus (Kelly i wsp., 2006), które można znaleźć praktycznie wszędzie, a szczególnie ob-ficie występują w wodach morskich i gorących źródłach. Pozyskują one energię (oraz elektrony niezbędne do wiązania dwutlenku węgla) w procesie utleniania siarki pierwiastkowej, a także siarczków, siarczynów, tiosiar-czanów, tetrationianów, rodanków, siarczku dimetylu czy też dwusiarczku węgla. Produktem końcowym tego utleniania jest siarczan (Dick, 1992). Siarka i jej związki są też donorami elektronów w procesie asymilacji dwu-tlenku węgla.
Ryc. 14. Szlak biosyntezy metioniny
Źródło: Grundy i wsp., 1998, zmodyf.
Ryc. 15. Przykłady związków syntetyzowanych z wykorzystaniem disiarczków jako źródła siarki; R-S-SH – disiarczek
NA
UK
A
KR
Ó
TK
O
SZK
OŁA
Druga grupa mikroorganizmów prokariotycznych wykorzystujących siarkę i jej związki (siarczki i tiosiar-czany) jako donor elektronów niezbędnych do wiązania CO2. Są to fototrofy anoksygeniczne należące do typów Proteobacteria, Chlorobi i Chloroflexi. Występują one w głębszych strefach jezior i gorących źródłach, różnią się między sobą sposobem przeprowadzania fotosynte-zy, barwnikami uczestniczącymi w tym procesie oraz miejscem w toni wodnej (głębokość), w której mogą rosnąć (Madigan i wsp., 2009).
Ostatnią grupę tworzą bakterie redukujące siar-czany, które wykorzystują siarczany jako ostateczny akceptor elektronów (proces dysymilacyjnej redukcji siarczanów). Należą do nich bakterie z rodzajów takich jak Desulfovibrio, Desulfobacter, Desulfococcus,
Desul-fobulbus (typ Proteobacteria), Thermodesulfobacterium
(typ Termodesulfobacteria) czy Desulfotomaculum (typ Firmicutes), i są najczęściej spotykane w beztlenowych strefach gleb i wód, ściekach oraz przewodach pokar-mowych ludzi i zwierząt. Znane są także bakterie, które potrafią wykorzystać w oddychaniu siarkę pierwiast-kową jako akceptor elektronów (np. Geobacter
sul-furreducens) (Rabus i wsp., 2006). Wymienione wyżej
prokarioty przeprowadzają zatem unikatowe reakcje biochemiczne w obiegu siarki, w którym uczestniczą również mikroorganizmy wykorzystujące siarkę i jej związki do celów budulcowych. Obieg siarki obejmuje również procesy fizyczne i chemiczne, a najważniejszy-mi dla niego przea najważniejszy-mianaa najważniejszy-mi są utlenianie, redukcja, a najważniejszy- mine-ralizacja i immobilizacja związków siarki (Dick, 1992). Literatura
Anderson ME (1998). Glutathione: an overview of biosynthesis and modulation. Chem Biol Interact. 111-112:1-14.
Beinert H (2000). Iron-sulfur proteins: acient structures, still full of surprises. J Biol Inorg Chem.5:2-15.
Bełtowski J (2004). Hydrogen sulfide as a biologically active mediator
in the cardiovascular system. Postępy Hig Med Dośw. 58:285-291. Bereda T (2011). Siarka. W: Bilans zasobów kopalin i wód
podziem-nych w Polsce, 1. wydanie. Szuflicki M, Malon A, Tymiński M, (red.)., Argraf, 100-103.
Berg JM, Tymoczko JL, Stryer L (2007). Struktura pierwszorzędo-wa: Aminokwasy połączone wiązaniami peptydowymi tworzą łańcuchy polipeptydowe. W: Biochemia, Wydawnictwo Naukowe PWN, 51-54.
Bielański A (2010a). Odmiany alotropowe siarki. W: Podstawy chemii
nieorganicznej, 6. wydanie, Wydawnictwo Naukowe PWN,
613-617.
Bielański A (2010b). Właściwości chemiczne tlenowców oraz Związ-ki tlenowców z fluorowcami. W: Podstawy chemii nieorganicznej, 6. wydanie, Wydawnictwo Naukowe PWN, 618-619, 632-634. Bielański A (2010c). Związki tlenowców z wodorem. W:
Podsta-wy chemii nieorganicznej, 6. Podsta-wydanie, Wydawnictwo Naukowe
PWN, 619-632.
Bielański A (2010d). Związki azotowców z siarką. W: Podstawy
che-mii nieorganicznej, 6. wydanie, Wydawnictwo Naukowe PWN,
707-711.
Bonsen PPM, Spudich JA, Nelson DL, Kornberg A (1969). Biochemi-cal studies of bacterial sporulation and germination. XII. A sul-fonic acid as a major sulfur compound of Bacillus subtilis spores.
J Bacteriol. 98:62-68.
Canfield DE (2001). Biogeochemistry of sulfur isotopes.
GeoScience-World. 43:607-636.
Chiang PK, Gordon RK, Tal J, Zeng GC, Doctor BP, Pardhasarad-hi K, McCann PP (1996). S-adenosylmethionine and methylation.
FASEB J. 10:471-480.
Chmielewski P, Jezierski A (2003). Siarka. W: Słownik chemiczny, 1. wydanie, Warszawa, 284-286.
Cooper CE, Brown GC (2008). The inhibition of mitochondrial cy-tochrome oxidase by the gases carbon monoxide, nitric oxide, hy-drogen cyanide and hyhy-drogen sulfide: chemical mechanism and physiological significance. J Bioenerg Biomembr. 40:533-539. Dick WA (1992). Sulfur cycle. W: Encyclopedia of microbiology,
1 wydanie. Lederberg, J., (Red.). Academic Press, Inc., 4, 123-133. Eichhorn EE (2000). Sulfonate-sulfur assimilation in Escherichia coli.
Rozprawa doktorska, Zurich, Diss. ETH Nr. 13651.
Erickson JM (1992). Photosynthesis and chloroplasts. W:
Encyclo-pedia of microbiology, 1 wydanie. Lederberg, J., (Red.). Academic
Press, Inc., 3, 371-401.
Grundy FJ, Henkin TM (1998). The S box regulon: a new global transcription termination control system for methionine and cy-steine biosynthesis genes in Gram-positive bacteria. Mol
Micro-biol. 30(4):737-749.
Hille R (2002). Molybdenum and tungsten in biology. Trends
Bio-chem Sci. 27:360-367.
Kelly DP, Wood AP (2006). The chemolithotrophic prokaryotes. W:
The Prokaryotes, a handbook on the biology of bacteria, 3 wydanie.
Dworkin M, Falkow S, Rosenberg E, Schleifer KH, Stackebrandt E (red.). Springer, t. 2, 441-456.
Kertesz MA (1999). Riding the sulfur cycle – metabolism of sulfo-nates and sulfate esters in Gram-negative bacteria. FEMS
Micro-biol Rev. 24, 135-175.
Kessler D (2006). Enzymatic activation of sulfur for incorporation into biomolecules in prokaryotes. FEMS Microbiol Rev. 30, 825-840.
Kiley PJ, Beinert H (2003). The role of Fe-S proteins in sensing and regulation in bacteria. Curr Opin Microbiol. 6:181-185.
Kredich NM (1996). Biosynthesis of cysteine. W: Escherichia coli and
Salmonella, 2. wydanie. Neidhardt FC, Curtiss R, Ingraham JL,
Lin ECC, Low KB, Magasanik B, Reznikoff WS, Riley M, Schaech-ter M, Umbarger HE (red.). ASM Press, 514-527.
Madigan MT, Martinko JM, Dunlap PV, Clark DP (2009). Bacteria: The Proteobacteria. W: Brock Biology of microorganisms, 399-444. Madsen EL (2008). Selected compounds in the biosphere that partici-pate in major microbial biogeochemical processes. W:
Environ-mental Microbiology from genomes to biogeochemistry, Blackwell
Publishing, 296-300.
McMurry J (2005). Struktury aminokwasów. W: Chemia
organicz-na 4, Wydawnictwo Naukowe PWN, 986-990.
Murray RK, Granner DK, Rodwell VW (2006a). Biosynteza kwasów tłuszczowych. W: Biochemia Harpera, PZWL, 241-256.
Murray RK, Granner DK, Rodwell VW (2006b). Mikroelementy od-żywcze: witaminy i składniki mineralne. W: Biochemia Harpera, PZWL, 588-608.
Or-Rashid M, Onodera R, Wadud S (2001). Biosynthesis of methio-nine from homocysteine, cystathiomethio-nine and homoserine plus cy-steine by mixed rumen microorganisms in vitro. Appl Microbiol
Biotechnol. 55:758-764.
Ostrowski J, Wu J-Y, Rueger DC, Miller BE, Siegel LM, Kredich NM (1989). Characterization of the cysJIH regions of Salmonella ty-phimurium and Escherichia coli B. DNA sequences of cysl and cysH and a model for the siroheme-Fe4S4 active center of sulfite
reductase hemoprotein based on amino acid homology with spin-ach nitrite redutase. J Biol Chem. 264:15726-15737.
Pajdowski L (1976). Siarka. W: Chemia ogólna, Wydawnictwo Na-ukowe PWN, 349-355.
Rabus R, Hansen TA, Widdel F (2006). Dessimilatory sulfate- and sulfur reducting prokaryotes. W: The Prokaryotes, a handbook on
the biology of bacteria, 3 wydanie. Dworkin M, Falkow S,
Rosen-berg E, Schleifer KH, Stackebrandt E (red.). Springer, 2, 659-768. Rohwerdert T, Sand W (2003). The sulfane sulfur of persulfides is the
actual substrate of the sulfur-oxidizing enzymes from Acidithio-bacillus and Acidiphilium spp. Microbiology. 149:1699-1709.
NA
UK
A
KR
Ó
TK
O
SZK
OŁA
Van der Ploeg JR, Weiss MA, Saller E, Nashimoto H, Saito N, Kertesz MA, Leisinger T (1996). Identification of sulfate starvation-regu-lated genes in Escherichia coli: a gene cluster involved in the uti-lization of taurine as a sulfur source. J Bacteriol. 178:5438-5446. Vermeij P, Kertesz MA (1999). Pathways of assimilative sulfur
me-tabolism in Pseudomonas putida. J Bacteriol. 181:5833-5837. Wheeler PR, Coldham NG, Keating L, Gordon SV, Wooff EE,
Par-ish T, Hewinson RG (2005). Functional demonstration of reverse transsulfuration in the Mycobacterium tuberculosis complex re-veals that methionine is the preferred sulfur source for pathogenic mycobacteria. J Biol Chem. 280:8069-8078.
Sulfur and its compounds as a source of structural element for bacteria
Agnieszka Osówniak
Sulfur is one of the chemical elements, which is necessary for living organisms. In this work, not only the physical and chemical properties of the element, but also biogenic chemical compounds containing sulfur were described. Next, the role of non-organic (sulfides, sulfates, and tio-sulfates) and organic (cysteine and metionine) compo-unds containing sulfur was characterized. A biosynthesis of L-metionine, L-cysteine, enzymes containing iron-sul-fur clusters, biotin, tiamine, liponic acid, coenzyme A, molybdopterin, and S-adenosylmethionine. Finally, the role of bacteria in the sulfur circulation was described. Słowa kluczowe: assimilation, bacteria, biosynthesis, cysteine,
