KATARZYNA FLEISCHER-STĘPNIEWSKA2
DEKONTAMINACJA ŚRODOWISKA SZPITALNEGO I JEJ ZNACZENIE
W PROFILAKTYCE ZAKAŻEŃ ZWIĄZANYCH Z HOSPITALIZACJĄ
DECONTAMINATION OF HOSPITAL ENVIRONMENT AND ITS ROLE IN HEALTHCARE-ASSOCIATED
INFECTIONS PREVENTING IN HOSPITALIZED PATIENTS
STRESZCZENIE: Skażone powierzchnie w środowisku szpitalnym wpływają na istotne ryzyko przenoszenia patogenów odpowiedzialnych za zakażenia związane z opieką zdrowotną (HAI). Coraz częściej zauważana jest korelacja między jakością sprzątania w placówkach opieki zdro-wotnej a częstością kolonizacji i zakażeń hospitalizowanych pacjentów. Poprawa czyszczenia i dezynfekcji powierzchni, zwłaszcza w zakresie dekontaminacji powierzchni często dotyka-nych, które mają największe znaczenie w transmisji drobnoustrojów w warunkach szpitaldotyka-nych, może istotnie ograniczyć występowanie infekcji szpitalnych. Proces sprzątania powinien pod-legać stałej i okresowej kontroli. W celu osiągnięcia właściwego poziomu jakości dekontami-nacji środowiska szpitalnego zalecane jest monitorowanie procesów sprzątania z wykorzysta-niem dostępnych metod, takich jak: znaczniki fluorescencyjne, bioluminescencja ATP lub oce-na liczby żywych drobnoustrojów tlenowych oce-na powierzchniach o zwiększonym ryzyku ska-żenia.
SŁOWA KLUCZOWE: kontaminacja, kontrola zakażeń, powierzchnie szpitalne, sprzątanie, za-każenia związane z opieką zdrowotną
ABSTRACT: The contaminated surface environment in hospitals is associated with an impor-tant risk for transmission of pathogens that cause nosocomial infections. A recent studies show the correlation between quality of cleaning in healthcare centers and the rate of colonization or infections in hospitalized patients. The improvement in cleaning and disinfection procedu-res, especially of „high-touch” (i.e. frequently touched) surfaces, which are the most important for transmission of pathogens in hospital environment, may limit the potential spread of no-socomial infections. Regular and periodic evaluating environmental cleaning should be per-formed. In order to ensure proper decontamination in hospital environment, all hospitals are encouraged to monitor the thoroughness of surface cleaning process with available methods such as fluorescent marker, ATP bioluminescence assay or assess the number of aerobic colo-ny counts on surfaces with an increased risk of contamination.
KEY WORDS: contamination, environmental cleaning, healthcare-associated infections, hospi-tal surfaces, infection control
1 Katedra i Zakład Mikrobiologii
Uniwersytetu Medycznego we Wrocławiu 2 Katedra i Klinika Chorób Zakaźnych,
Chorób Wątroby i Nabytych Niedoborów Odpornościowych Uniwersytetu Medycznego we Wrocławiu } MAŁGORZATA FLEISCHER
Katedra i Zakład Mikrobiologii, Uniwersytet Medyczny we Wrocławiu, ul. Chałubińskiego 4, 50-368 Wrocław, Tel.: (71) 784 12 80,
e-mail: malgorzata.fleischer@umed.wroc.pl Wpłynęło: 12.07.2015
Zaakceptowano: 04.08.2015 DOI: dx.doi.org/10.15374/FZ2015044
ŚRODOWISKO PACJENTA JAKO
POTENCJALNE ŹRÓDŁO ZAKAŻEŃ
SZPITALNYCH
Jednym z czynników wpływających na częstość wystę-powania zakażeń szpitalnych (ang. healthcare-associated infections – HAI) jest poziom czystości mikrobiologicznej
środowiska, w którym hospitalizowany jest pacjent. Wyka-zano, że placówki medyczne mogą być źródłem patogenów odpowiedzialnych za zakażenia u blisko 20% chorych [1]. Drobnoustrojem najczęściej kojarzonym ze środowiskiem szpitalnym są pałeczki z rodzaju Pseudomonas [2]. Mimo preferowania środowiska wilgotnego, obecność Pseudomo-nas aeruginosa notowano także na powierzchniach suchych,
w tym na: elementach zestawu do odsysania, wózku opatrun-kowym, klamkach, a także na powierzchni sprzętu do sprzą-tania [3, 4]. Stwierdzono, że P. aeruginosa może przeżywać w środowisku od 6 godzin do 16 miesięcy, na takich mate-riałach jak: bawełna, poliester, nylon, poliwinyl czy poliure-tan; przeżywalność jest zależna od inokulum [5, 6]. W prze-szłości uważano, że środowisko szpitalne nie ma większe-go znaczenia w transmisji Gram-ujemnych pałeczek jelito-wych, jednak aktualne wyniki badań kwestionują ten po-gląd [5, 7–12]. Pałeczki jelitowe, podobnie jak niefermentu-jące, preferują środowisko wilgotne, przy czym między in-nymi szczepy Klebsiella spp., Escherichia coli i Serratia mar-cescens utrzymują się także w środowisku suchym [8–10, 12]. Wykazano, że oporne na karbapenemy pałeczki Entero-bacteriaceae są obecne na blisko 25% powierzchni w sali pa-cjenta skolonizowanego lub zakażonego tym drobnoustro-jem [9]. Najczęściej skażeniu ulegają powierzchnie często dotykane, takie jak: włączniki światła, poręcze łóżek, szafka przyłóżkowa, materac, poręcze prysznicowe, zawory umy-walek [11]. Biorąc pod uwagę stosunkowo krótki czas prze-życia tych bakterii na powierzchniach suchych (1,5–2 godzi-ny), ich izolacja z próbek środowiskowych wskazuje na nie-dawne i prawdopodobnie wysokie skażenie początkowe na badanych powierzchniach [11].
Środowisko szpitalne może mieć istotne znaczenie nie tylko w zakażeniach wywoływanych przez pałeczki P. aeru-ginosa i Enterobacteriaceae, lecz także w infekcjach spowo-dowanych szczepami MRSA (ang. methicillin-resistant Sta-phylococcus aureus, gronkowiec złocisty oporny na metycy-linę), VRE (ang. vancomycin-resistant enterococci, entero-koki oporne na wankomycynę), Clostridium difficile, Acine-tobacter spp. oraz norowirusami [13–16]. Wszystkie wymie-nione drobnoustroje mogą przeżywać na powierzchniach i sprzęcie od kilku godzin do nawet kliku miesięcy, co wią-że się z wysokim ryzykiem przeniesienia ich na ręce perso-nelu, na innych chorych lub na pacjenta kolejno hospitali-zowanego w tym samym pomieszczeniu (Tabela 1) [5, 13, 15]. Boyce i wsp. już w 1997 roku udowodnili, że powierzch-nie w pobliżu pacjenta zakażonego MRSA są skażone tymi drobnoustrojami i mogą stanowić źródło zanieczyszczenia rąk i rękawiczek personelu medycznego [17]. W jednym z badań prowadzonych w Stanach Zjednoczonych wykaza-no, że w wyniku skażenia środowiska szczepem metycylino-opornego gronkowca zanieczyszczenie rękawiczek tym pa-togenem dotyczyło ponad 40% pielęgniarek, które nie mia-ły bezpośredniego kontaktu z chorym zakażonym MRSA, a jedynie z jego otoczeniem [18]. Zaobserwowano, że prze-strzeganie zasad higieny rąk w kontakcie ze środowiskiem chorego jest zdecydowanie gorsze niż w kontakcie z samym pacjentem, podczas gdy skażenie rąk np. szczepami gron-kowca złocistego opornego na metycylinę jest równie czę-ste w obydwu sytuacjach [18, 19]. Nieefektywna dekonta-minacja rąk i środków ochrony osobistej personelu stanowi
istotne ryzyko zarówno sporadycznych transmisji patoge-nów, jak i powstania ognisk epidemicznych zakażeń szpital-nych [16, 20].
Jednym z istotnych dowodów na rolę środowiska nieoży-wionego w transmisji patogenów są zakażenia pacjentów umieszczanych w sali, w której wcześniej leczona była oso-ba z infekcją. Opisaną drogę zakażenia udowodniono mię-dzy innymi w odniesieniu do szczepów: MRSA, VRE, Pseu-domonas aeruginosa, Acinetobacter baumannii i Clostridium difficile [21–25]. Trwające dwadzieścia miesięcy retrospek-tywne badanie prowadzone w ośmiu oddziałach intensyw-nej terapii (OIT) w Stanach Zjednoczonych, w którym ana-lizowano 11 528 pobytów na OIT, wykazało znacząco wyż-szy odsetek zakażeń MRSA (3,9% vs. 2,9%) i VRE (4,5% vs. 2,8%) w grupie pacjentów przebywających w salach zaj-mowanych wcześniej przez chorych, u których stwierdza-no obecstwierdza-ność tych patogenów [21]. Podobnie prowadzo-na w dwóch oddziałach intensywnej terapii aprowadzo-naliza czynni-ków ryzyka zakażenia VRE u 638 hospitalizowanych osób wykazała, że umieszczenie chorego w sali, w której prowa-dzono izolację pacjenta z powodu infekcji lub koloniza-cji VRE, istotnie zwiększa ryzyko zakażenia takim szcze-pem (HR – 3,1; CI 95%, 1,6–5,8) [22]. W badaniu anali-zującym infekcje wieloopornymi szczepami P. aeruginosa i A. baumannii u 511 pacjentów OIT we Francji niezależ-nym czynnikiem ryzyka zakażenia wielooporniezależ-nym P. aeru-ginosa (OR – 2,3; 95% CI 1,2–4,3; p=0,012) i A. bauman-nii (OR – 4,2, 95% CI 2–8,8, p<0,001) był pobyt w sali zaj-mowanej wcześniej przez chorych skolonizowanych lub za-każonych tymi drobnoustrojami [23]. W retrospektywnym badaniu analizującym występowanie zakażeń C. difficile u 1770 osób hospitalizowanych w oddziale intensywnej te-rapii w Stanach Zjednoczonych stwierdzono istotnie częst-sze (11% vs. 4,6%) zakażenia u pacjentów, których sale wcze-śniej zajmowali chorzy z aktywną infekcją C. difficile [25].
METODY DEKONTAMINACJI ŚRODOWISKA
SZPITALNEGO
W warunkach szpitalnych wszystkie powierzchnie są myte lub myte i dezynfekowane zgodnie z przyjętymi procedurami. Procesy dekontaminacji są prowadzone re-gularnie w określonych odstępach czasu, zawsze w sytu-acji powstania widocznych zabrudzeń i po wypisie lub zgo-nie pacjenta. Sposób i częstość rutynowej dekontamina-cji są zależne przede wszystkim od wymaganego poziomu czystości mikrobiologicznej oraz od spodziewanego skaże-nia powierzchni [26]. Powierzchnie, takie jak: podłogi, me-ble, drzwi, półki, grzejniki, sufit, ściany i kraty wentylacyj-ne, są zazwyczaj myte z użyciem detergentów i jednorazo-wych lub wielorazoi jednorazo-wych ścierek. Metoda ta usuwa zabru-dzenia i eliminuje ponad 80% drobnoustrojów obecnych
na powierzchniach. Dezynfekcja powierzchni niekrytycz-nych ma zastosowanie w sytuacji ich zanieczyszczenia ma-teriałem biologicznym lub w obszarach wysokiego ry-zyka (sale operacyjne, pomieszczenia izolacji ochronnej itp.) [27]. Powierzchnie często dotykane, określane jako do-tykowe, to między innymi: uchwyty, przyciski, przełączniki, klawiatury komputerowe, telefony, ramy łóżek, podnośniki pacjenta, pompy infuzyjne, wózki na leki, blaty do przygoto-wywania leków, dozowniki mydła i antyseptyków [28]. Mają one istotne znaczenie w rozprzestrzenianiu się drobnoustro-jów, czego dowodem są między innymi badania przeprowa-dzone w jednym z oddziałów intensywnej terapii noworod-ków w Stanach Zjednoczonych. Znacznik (wirus mozai-ki kalafiora) umieszczony na telefonie jednej z sześciu sal oddziału został w czasie 8 godzin przeniesiony na 78% po-wierzchni często dotykanych i utrzymywał się przez okres tygodnia na 18–23% badanych powierzchni [29]. W przy-padku powierzchni dotykowych zalecana jest częsta dekon-taminacja ze wskazaniem na dezynfekcję [26, 28]. Osobnym zagadnieniem jest sprzęt medyczny, który powinien być de-kontaminowany zgodnie z zaleceniem producenta.
Mycie i dezynfekcja sprzętu oraz powierzchni szpital-nych są prowadzone najczęściej metodą manualną przez przecieranie, z wykorzystaniem jednorazowych lub wielo-razowych ściereczek i mopów z bawełny lub mikrofibry. Mi-krofibra w wyniku połączenia poliamidu i poliestru umoż-liwia lepszą absorpcję zanieczyszczeń; wielokrotnie odnoto-wano jednak związaną z tym nieskuteczną dekontaminację ściereczek z mikrofibry przed ich ponownym użyciem [24, 30, 31]. Dekontaminacja metodą przecierania jest uważana za szczególnie istotną, ponieważ pozwala na fizyczne usu-nięcie materiału biologicznego – w tym drobnoustrojów – z oczyszczanej powierzchni, a jej skuteczność jest porów-nywalna ze skutecznością metod z zastosowaniem prepara-tów dezynfekcyjnych [32–34].
Dekontaminacja środowiska szpitalnego może być prze-prowadzona także z wykorzystywaniem tzw. metod bez-dotykowych, takich jak: promieniowanie UV, para wod-na lub zamgławianie wod-nadtlenkiem wodoru. Badania wyka-zały, że skuteczność dekontaminacji pomieszczeń jest wyż-sza w sytuacji, kiedy np. w pełni zautomatyzowany system UV-C (ang. ultraviolet-C radiation) działa przy jednocze-snym utrzymaniu rutynowego manualnego czyszczenia
powierzchni szpitalnych [35, 36]. Para wodna szybko i skutecznie eliminuje drobnoustroje obecne w środowi-sku i nie wymaga wcześniejszego manualnego oczyszcza-nia powierzchni. Metoda ta nie może być jednak stosowana w obecności pacjenta, a skraplająca się para stanowi istotne ograniczenie w zakresie jej stosowania [37]. Dekontamina-cja środowiska szpitalnego nadtlenkiem wodoru (HP) jest prowadzona z wykorzystaniem tego związku w formie su-chego gazu lub mgły. Metoda ta jest skuteczna w elimina-cji bakterii, w tym: Mycobacterium tuberculosis, szczepów MRSA, VRE, wieloopornych Gram-ujemnych pałeczek, a także spor bakteryjnych i norowirusów [38–43]. W prak-tyce jest wykorzystywana głównie do dekontaminacji po-mieszczeń zanieczyszczonych przez C. difficile lub A. bau-mannii [38, 43]. Skuteczność dezynfekcji z zastosowaniem nadtlenku wodoru jest istotnie ograniczana obecnością sub-stancji organicznej, stąd przed ekspozycją na HP powierzch-nie muszą być dokładpowierzch-nie oczyszczone. Kopowierzch-nieczne jest także szczelne zamknięcie sali, w której przeprowadzana jest taka dezynfekcja [44–46]. W jednym z badań wykazano poeks-pozycyjną przeżywalność MRSA wyższą o 1,5 do 3,5 log10 w porównaniu z Geobacillus stearothermophilus, co może mieć związek z wytwarzaniem katalazy przez szczepy S. au-reus [46]. Nowe metody bezdotykowe – takie jak użycie sta-łego zamgławiania niską dawką (np. 0,2 ppm) nadtlenku wodoru lub światła widzialnego o wysokiej intensywności i wąskim spektrum (np. 405 nm) – są w trakcie badań [47]. Zautomatyzowane technologie mogą zapewnić lepszą sku-teczność odkażania, nie są jednak w stanie zastąpić rutyno-wego codziennego sprzątania manualnego.
W ostatnim czasie do środowiska szpitalnego są wpro-wadzane powierzchnie tzw. samodezynfekujące, impregno-wane lub pokryte metalami, takimi jak srebro lub miedź, chemicznymi substancjami bakteriobójczymi np. triklosa-nem, lub o aktywności antybakteryjnej indukowanej świa-tłem [48]. Ze wszystkich proponowanych rozwiązań naj-częściej stosowane są samodezynfekujące powierzchnie im-pregnowane lub pokryte miedzią. Wykazano, że hamują one wzrost S. aureus, w tym: szczepów MRSA, Enterococ-cus spp., E. coli, K. pneumoniae, A. baumannii, P. aerugino-sa i M. tuberculosis [49, 50]. Badanie randomizowane z gru-pą kontrolną prowadzone w OIT trzech szpitali w Południo-wej Karolinie (Stany Zjednoczone) wykazały istotnie niższy
Drobnoustrój Czas przeżycia w środowisku Dawka zakaźna
MRSA od 7 dni do >7 miesięcy 4 CFU
Acinetobacter spp. od 3 dni do >5 miesięcy 250 CFU
Clostridium difficile >5 miesięcy 5 spor
VRE od 5 dni do >4 miesięcy <103 CFU Escherichia coli od 2 godziny do 16 miesięcy 102–105 CFU Klebsiella spp. od 2 godzin do >30 miesięcy 102 CFU
Norovirus od 8 godzin do 7 dni <20 wirionów
Tabela 1. Czas przeżycia w środowisku a dawki zakaźne wybranych drobnoustrojów [15].
wskaźnik zakażeń szpitalnych i/lub kolonizacji MRSA lub VRE w grupie pacjentów leczonych w salach wyposażonych w powierzchnie wykonane ze stopów miedzi, w porówna-niu z grupą chorych przebywających w salach wyposażo-nych standardowo [24]. Należy jednak podkreślić, że nadal niewiele jest badań oceniających wpływ takich powierzchni na częstość występowania zakażeń szpitalnych oraz ich ak-tywność wobec spor bakteryjnych, w tym spor C. difficile. Zaletami powierzchni samodezynfekujących są stała aktyw-ność przeciwdrobnoustrojowa i brak toksyczności dla pa-cjentów. Ograniczeniami tego typu rozwiązań są niewątpli-wie koszty instalacji, brak jednoznacznych zaleceń precyzu-jących jak często i jaką metodą takie powierzchnie powin-ny być poddawane oczyszczaniu, ale przede wszystkim brak możliwości zastąpienia wszystkich powierzchni szpitalnych powierzchniami samodezynfekującymi [51, 52].
WPŁYW DEKONTAMINACJI ŚRODOWISKA
NA CZĘSTOŚĆ ZAKAŻEŃ
Jakość sprzątania w warunkach szpitalnych jest często niezadawalająca. Carling i wsp., wykorzystując fluorescen-cyjny żel do oznakowania powierzchni ponad tysiąca sal chorych w 23 szpitalach i lampę UV do odczytu obecności użytego markera, wykazali, że średnio tylko 49% (od 35% do 81%) powierzchni czyszczonych było w sposób umożli-wiający usunięcie znacznika [53]. Kontrola środowiska szpi-talnego, oparta na wykrywaniu obecności ATP (ang. adeno-sine triphosphate, adenozynotrójfosforan), wykazała nie-efektywną dekontaminację w przypadku 84% badanych po-wierzchni i sprzętu [54]. W innym badaniu, opartym na oce-nie mikrobiologicznej czystości sprzętu, na oce-nieprawidłowy wy-nik uzyskano w przypadku 87% pobranych próbek [55].
Zaobserwowano zależność między niewłaściwą dekonta-minacją środowiska a częstością zakażeń. W okresie dwóch miesięcy monitorowania środowiska szpitalnego w jed-nym ze szpitali w Wielkiej Brytanii wykazano istotny wzrost liczby zakażonych pacjentów w sytuacji, kiedy liczba bak-terii obecnych na powierzchniach sal chorych przekracza-ła 2,5 CFU/cm2 lub powierzchnie te były skażone
szczepa-mi S. aureus [56]. Podobnie na oddziale intensywnej terapii neurochirurgii potwierdzono istotną korelację między kon-taminacją środowiska a częstością kolonizacji i infekcji pa-cjentów szczepem A. baumannii [57].
Ocenę wpływu sprzątania na częstość występowania za-każeń prowadzono w Wielkiej Brytanii na dwóch oddzia-łach chirurgicznych w kolejnych, sześciomiesięcznych okre-sach. W pierwszym okresie sprzątanie prowadzono od po-niedziałku do piątku, a do mycia powierzchni stosowano wyłącznie detergenty. Wprowadzenie intensyfikacji sprzą-tania w drugim okresie badania, w tym częstego prze-cierania powierzchni dotykowych, skutkowało istotnym
zmniejszeniem liczby zakażeń [58]. W badaniu przepro-wadzonym w 10 OIOM w Stanach Zjednoczonych ocenia-no skuteczocenia-ność wprowadzenia intensywnego sprzątania po-mieszczeń zajmowanych przez pacjentów wcześniej skolo-nizowanych lub zakażonych szczepami MRSA i VRE oraz kontroli sprzątania opartej na znacznikach fluorescencyj-nych. Wprowadzone rozwiązanie pozwoliło uzyskać zmniej-szenie zanieczyszczenia powierzchni sal chorych z 45% do 27%, a także redukcję występowania nowych przypad-ków zakażeń wywołanych przez MRSA o 49%, a VRE o 29% w porównaniu z wartością wyjściową [24].
Przykładem drobnoustrojów trudnych do eradykacji ze środowiska szpitalnego są oporne na wankomycynę en-terokoki (VRE). Mogą one przetrwać wielokrotne proce-sy dekontaminacji powierzchni, zwłaszcza jeżeli czas kon-taktu z powierzchnią jest zbyt krótki, lub w sytuacji, kie-dy zamiast przecierania stosowana jest metoda spryskiwa-nia powierzchni [59, 60]. Wpływ prawidłowego sprząta-nia na występowanie VRE w środowisku szpitalnym oce-niano miedzy innymi w badaniach prowadzonych na OIT i oddziałach hematologiczno-onkologicznych. Wykazano, że właściwe sprzątanie istotnie ogranicza obecność opor-nych na wankomycynę enterokoków na powierzchniach, co skutkuje niższym wskaźnikiem skażenia rąk personelu, a w konsekwencji także niższym odsetkiem chorych skolo-nizowanych i zakażonych VRE [59–61]. W jednym ze szpi-tali w Brazylii, w którym obserwowano wzrost liczby pa-cjentów skolonizowanych i zakażonych enterokokami opor-nymi na wankomycynę, wprowadzenie izolacji kontaktowej i intensyfikacja sprzątania – w tym dezynfekcja powierzch-ni – skutkowała spadkiem wskaźpowierzch-nika zapadalności z 1,49% do 0,33% [61]. Podobnie w Korei Południowej w trzech od-działach intensywnej terapii wprowadzenie pakietu działań interwencyjnych, w tym zwiększenie częstości dekontami-nacji powierzchni, pozwoliło zmniejszyć wskaźnik występo-wania VRE z 9,1 do 0,6 na 100 pacjentodni [62].
Środowisko szpitalne może łatwo ulec zanieczyszcze-niu laseczkami Clostridium difficile, a przetrwalniki wytwa-rzane przez te bakterie mogą przez długi czas utrzymywać się na powierzchniach [15]. Sitzlar i wsp. oceniali skutecz-ność eliminacji tych drobnoustrojów z potencjalnie skażo-nych powierzchni, pobierając do badań mikrobiologiczskażo-nych w kierunku C. difficile próbki z powierzchni często dotyka-nych [63]. Badanie obejmowało trzy okresy: zastosowanie znaczników fluorescencyjnych do kontroli sprzątania z in-formacją zwrotną dla personelu sprzątającego; dodatkowe zastosowanie UV do dezynfekcji; ocenę końcowej dezyn-fekcji sal pacjentów z zakażeniem C. difficile (ang. Clostri-dium difficile infection – CDI). Zastosowanie kontroli z wy-korzystaniem znaczników fluorescencyjnych z informacją zwrotną dla personelu poprawiło jakość sprzątania miejsc często dotykanych o 47–81%. W czasie trwania badania w poszczególnych okresach odsetek sal pacjentów z CDI,
w których po końcowej dezynfekcji notowano obecność C. difficile, zmniejszył się odpowiednio o: 57%, 35% i 7% [63]. Zwiększenie skuteczności sprzątania okazało się także istot-nym czynnikiem wpływającym na ograniczenie częstości występowania CDI w analizie epidemiologicznej prowa-dzonej w latach 2002–2009 w szpitalu uniwersyteckim oraz w latach 2005–2009 w szpitalu rejonowym w Anglii [64].
Niewykryte źródła zakażeń lub niewłaściwa dekonta-minacja środowiska, zwłaszcza powierzchni często doty-kanych, mogą być przyczyną przetrwałych ognisk infekcji z udziałem wieloopornych szczepów Acinetobacter bauman-nii [57, 65, 66]. W jednym z OIT w Argentynie niewłaści-wa dekontaminacja sali i łóżka pacjenta z zakażeniem sta-ła się przyczyną reaktywacji ogniska infekcji A. bauman-nii [66]. W rozprzestrzenianiu się zakażeń o tej etiologii wykazano istotną rolę niewłaściwej dekontaminacji sprzę-tu elektronicznego. Wprowadzenie odkażania osłonek i de-zynfekcja rąk przed i po kontakcie z klawiaturą mogą sku-tecznie zapobiegać rozsiewowi tych bakterii w środowisku szpitalnym [67, 68]. Zmiana zasad dekontaminacji klawia-tury komputerów, powierzchni monitorów i powierzchni w otoczeniu pacjentów zakażonych szczepami A. bauman-nii opornymi na karbapenemy pozwoliła eradykować epide-miczny szczep ze środowiska i wygasić ognisko zakażeń wy-wołanych tym drobnoustrojem w OIT w Australii [68]. Po-prawa sprzątania w połączeniu z mikrobiologiczną kontrolą środowiska okazała się także skuteczna w opanowaniu ogni-ska zakażeń wieloopornym szczepem tego gatunku, obej-mującego ogółem ponad 60 pacjentów intensywnej terapii w Hiszpanii [65].
Rola właściwej dekontaminacji środowiska szpitalnego pozostaje niekwestionowana w ograniczaniu zakażeń wy-wołanych wirusami odpowiedzialnymi za infekcje ukła-du pokarmowego, zwłaszcza norowirusem [69]. W sytu-acji nieskutecznej dezynfekcji ten sam genotyp wirusa izo-lowano od chorych i z różnego typu powierzchni oddziału, na którym przebywali [70]. Najwięcej skażonych miejsc od-notowano w pobliżu łazienek i toalet, a także w otoczeniu zakażonego chorego. Skażeniu ulegał również sprzęt, w tym mankiety do mierzenia ciśnienia krwi, pulsoksymetry i ter-mometry, a także: wózki, pojemniki z mydłem, żelem i pre-paratem do dezynfekcji rąk [70]. Skuteczna eliminacja wi-rusa ze środowiska jest możliwa np. po dezynfekcji poten-cjalnie skażonej powierzchni preparatem na bazie chloru z utrzymaniem czasu działania preparatu przez co najmniej 5 minut [30].
Jednoznaczna ocena wpływu skuteczności sprzątania środowiska szpitalnego na ograniczenie występowania za-każeń u hospitalizowanych pacjentów jest trudna, ponieważ większość opublikowanych badań przedstawia wyniki zin-tegrowanych działań prowadzonych w celu np. wygaszenia epidemii lub ograniczenia wysokiego wskaźnika zakażeń
endemicznych. Przedstawione powyżej przykłady prowa-dzonych obserwacji, interwencji i analiz świadczą jednak o coraz częściej zauważanej korelacji między jakością sprzą-tania w placówkach opieki zdrowotnej a częstością koloni-zacji i zakażeń leczonych tam pacjentów [24, 56–65, 68]. Rola środowiska szpitalnego w przenoszeniu drobnoustro-jów znalazła też odzwierciedlenie w opracowanych między innymi przez CDC (ang. Centers for Disease Control and Prevention) i SHEA (ang. Society for Healthcare Epidemio-logists of America) rekomendacjach dotyczących profilak-tyki zakażeń szpitalnych (Tabela 2) [71–74]. W celach nad-zoru nad procesem sprzątania zalecane jest prowadzenie stałej lub okresowej kontroli skuteczności dekontaminacji środowiska szpitalnego.
METODY KONTROLI DEKONTAMINACJI
ŚRODOWISKA SZPITALNEGO
Regularne sprzątanie powierzchni szpitalnych powinno zapewnić zarówno wizualną czystość, jak i mikrobiologicz-ne bezpieczeństwo środowiska pacjenta. Kontrola procesów sprzątania może opierać się na:
t bezpośredniej obserwacji pracy osób sprzątających; t wizualnej ocenie czystości powierzchni;
t kontroli wykonanych zabiegów oczyszczania po-wierzchni z wykorzystaniem znaczników fluore-scencyjnych;
t ocenie stopnia zanieczyszczenia organicznego po-wierzchni poprzez pomiar ATP;
t ocenie skażenia mikrobiologicznego na podstawie badań mikrobiologicznych próbek pobranych z po-wierzchni.
Bezpośrednia obserwacja sprzątania jest czasochłonna i zazwyczaj ograniczona do sytuacji wdrażania osób sprzą-tających do pracy. Zalecane jest stosowanie tej metody kon-troli także w przypadku występowania ogniska epidemicz-nego w celu wykrywania tzw. błędów ludzkich, skutkują-cych rozsiewem drobnoustrojów w oddziale.
Ocena wizualna powierzchni jest najczęściej stosowa-ną metodą kontroli sprzątania w polskich szpitalach, nale-ży jednak podkreślić, że jednocześnie najmniej dokładną. W badaniu wieloośrodkowym obejmującym cztery szpita-le w Walii w ocenie wizualnej 90% badanych miejsc zosta-ło ocenionych jako zadawalające. Te same powierzchnie nie spełniały przyjętego kryterium czystości w 100% w meto-dzie bioluminescencji ATP i w 90% w badaniu mikrobio-logicznym [75]. Uzyskane wyniki jednoznacznie wskazu-ją na fakt, że wizualna ocena nie może być wykorzystywa-na jako jedywykorzystywa-na metoda oceny czystości powierzchni szpi-talnych.
ZNACZNIKI FLUORESCENCYJNE
Najtańszym i najprostszym sposobem kontroli sprząta-nia jest znakowanie powierzchni znacznikiem fluorescen-cyjnym, który jest usuwany przy prawidłowym procesie czyszczenia powierzchni. Metoda ta została opracowana dla potrzeb szpitali, służy do oceny sprzątania, natomiast nie jest wskaźnikiem biologicznej czystości powierzchni. Wy-kazano, że kontrola sprzątania metodą fluorescencji i prze-kazywanie informacji zwrotnej o jej wynikach personelowi sprzątającemu zwiększa skuteczność sprzątania oraz prowa-dzi do ograniczenia przenoszenia w środowisku szpitalnym szczepów VRE i MRSA [24, 53, 76, 77]. W badaniu wie-loośrodkowym, obejmującym 36 szpitali w Stanach Zjed-noczonych, wprowadzenie tej metody skutkowało wzro-stem odsetka właściwie oczyszczonych powierzchni z 48% do 77% [76]. Podobnie kontrola sprzątania prowadzona z użyciem znacznika fluorescencyjnego w 10 OIT pozwo-liła zwiększyć jego skuteczność z 44% do 71% [77]. W 11 z 12 szpitali w Stanach Zjednoczonych wykazano przydat-ność takiej kontroli w dezynfekcji końcowej sal, uzyskując co najmniej 85% poprawność dekontaminacji [78].
SYSTEM BIOLUMINESCENCJI ATP
Kontrolę czystości środowiska szpitalnego można prowa-dzić z wykorzystaniem metody opartej na wykrywaniu ATP, związku obecnego na powierzchniach szpitalnych w sytuacji ich zanieczyszczenia drobnoustrojami lub substancją orga-niczną. Próbki do badania są pobierane wymazówką, któ-ra następnie jest umieszczana w lumenometrze. Po wejściu ATP w kontakt z unikalnym, stabilnym w cieczach odczyn-nikiem, zawierającym lucyferazę i katalizującym reakcję utleniania lucyferyny, następuje emisja światła w ilości pro-porcjonalnej do obecnego adenozynotrójfosforanu. Pomiar emitowanego światła podawany jest w jednostkach świetl-nych RLU (ang. relative light units). Proponowane normy dla powierzchni szpitalnych to wartości od 25 do 500 RLU na 10 do 100 cm2 powierzchni [79–81]. Metoda
biolumi-nescencji ATP ma kilka ograniczeń, między innymi niską swoistość i zróżnicowaną czułość, zależną od zastosowane-go zestawu pomiaroweod zastosowane-go [82]. Dodatni wynik nie zawsze wskazuje na zanieczyszczenie mikrobiologiczne badanej powierzchni, ponieważ adenozynotrójfosforan jest obecny także w komórkach ludzi i zwierząt. Ponadto dodatni wynik
Organizacja Rok Tytuł Zalecenia Autor
Pozycja piśmiennictwa
Centers for Dise-ase Control and Prevention (CDC)
2003 Guidelines for environ-mental infection control in health-care facilities
MRSA i VRE: stosowanie standardowych protokołów w zakresie mycia i dezynfekcji Kategoria IB:
Należy zwrócić szczególną uwagę na mycie i dezynfekcję często dotykanych po-wierzchni w obszarach opieki nad pacjentem (np.: poręcze łóżek, wózki, stoliki, klamki, krany)
Procesy mycia i dezynfekcji wykonywane przez personel sprzątający muszą być zgodne z przyjętymi procedurami
Preparaty dezynfekcyjne są stosowane z uwzględnieniem wymaganego dla danej powierzchni poziomu dezynfekcji, zgodnie z instrukcją producenta
Sehulster L i wsp. [28]
Society for Heal-thcare Epidemio-logists of Ameri-ca (SHEA)
2003 SHEA guideline for pre-venting nosocomial trans-mission of multidrug- -resistant strains of
Sta-phylococcus aureus and Enterococcus
Dezynfekcję powierzchni należy prowadzić metodą, której skuteczność wobec wie-loopornych drobnoustrojów (zwłaszcza VRE) została potwierdzona wynikami badań prowadzonych w środowisku szpitalnym lub badaniami mikrobiologicznymi próbek pobranych z sal po wypisie pacjentów i końcowej dezynfekcji
Wymagane jest sprawdzanie preparatu dezynfekcyjnego, metody i dokładności czyszczenia, rozcieńczenia i czasu kontaktu preparatu z powierzchnią (IB)
Muto CA i wsp. [71]
Centers for Dise-ase Control and Prevention (CDC)
2006 Management of MDRO’s in healthcare settings
Należy skoncentrować się na czyszczeniu i dezynfekcji powierzchni często dotyka-nych oraz sprzętu znajdującego się w bezpośrednim sąsiedztwie pacjenta Należy monitorować skuteczność czyszczenia i dezynfekcji powierzchni w bliskim sąsiedztwie pacjenta oraz powierzchni dotykanych przez pacjenta i personel szpital-ny (np.: poręcze łóżek, wózki, stoliki przy łóżkach, klamki, kraszpital-ny)
Siegel JD i wsp. [72]
Centers for Dise-ase Control and Prevention
2010 Toolkit: options for eva-luating environmental cleaning
Ze względu na dowody, że transmisja wielu patogenów odpowiedzialnych za zaka-żenia szpitalne ma związek ze skażeniem powierzchni i sprzętu w środowisku pa-cjenta, we wszystkich szpitalach zalecane jest opracowanie programów optymalnej dekontaminacji powierzchni często dotykanych jako części końcowej dekontamina-cji sali po jej opuszczeniu przez pacjenta
Guh A i wsp. [73]
Centers for Dise-ase Control and Prevention
2011 Guideline for the pre-vention and control of norovirus gastroenteri-tis outbreaks in health- care settings
Należy rutynowo przeprowadzać zabiegi czyszczenia i dezynfekcji powierzchni czę-sto dotykanych i sprzętu w pomieszczeniach izolacji lub kohortacji pacjentów oraz w obszarach o nasilonym ruchu
Najczęściej dotykane powierzchnie, choć nie wyłącznie, to: szafki przyłóżkowe, to-alety, krany, uchwyty, ramy łóżek, telefony, klamki, sprzęt komputerowy, blaty ku-chenne do przygotowania żywności
Kategoria IB
MacCannell T i wsp. [74]
nie jest dowodem na obecność żywych drobnoustrojów. Po-równując metodę bioluminescencji ATP z wynikami badań mikrobiologicznych, przy założeniu, że dopuszczalne ska-żenie wynosi odpowiednio: 100 RLU i <2,5 CFU/cm2,
uzy-skano tylko 60% zgodności w ocenie bezpieczeństwa bada-nych powierzchni [79]. W badaniu oceniającym czystość 618 powierzchni szpitalnych metodą bioluminescencji ATP i badaniem mikrobiologicznym, wykazano znacznie wię-cej zanieczyszczeń w pierwszej z metod. Średnia wartość ATP RLU wynosiła 3707, a 89% powierzchni nie spełnia-ło przyjętej normy do 500 RLU. W tym samym badaniu oce-na mikrobiologiczoce-na wykazała przekroczenie przyjętej nor-my 2,5 CFU/cm2 tylko w przypadku 27% powierzchni [83].
Zaobserwowano, że pomiary ATP mogą być nieprawi-dłowe w obecności detergentów, środków dezynfekujących (związki amonowe, preparaty utleniające) i substancji obec-nych w ścierkach z mikrofibry [72, 75, 84]. Niezaprzeczalną zaletą systemu jest szybkie uzyskanie wyniku badania, które pozwala w sytuacji stwierdzenia nieprawidłowości na nie-mal natychmiastową interwencję i poprawę poziomu czy-stości powierzchni szpitalnych.
BADANIA MIKROBIOLOGICZNE
Badania mikrobiologiczne środowiska szpitalnego są za-lecane w przypadku wystąpienia ogniska epidemicznego, je-żeli środowisko jest najbardziej prawdopodobnym rezerwu-arem lub źródłem epidemicznie rozprzestrzeniającego się drobnoustroju [28]. Rutynowa kontrola mikrobiologiczna środowiska jest kontrowersyjna, przede wszystkim z powo-du kosztów, a także pogląz powo-du, że badanie powierzchni metodą wymazów charakteryzuje niska i zmienna czułość [85– 87]. W ostatnich latach poszukiwane są jednak rozwiązania umożliwiające bakteriologiczną ocenę czystości powierzch-ni, wzorem standardów funkcjonujących np. w przemy-śle spożywczym. Przedstawione dla warunków szpitalnych propozycje obejmują dwa elementy: występowanie na po-wierzchniach szpitalnych tzw. drobnoustrojów wskaźniko-wych i ocenę ogólnej liczby mikroorganizmów. Drobno-ustroje wskaźnikowe to patogeny, których obecność wią-że się z wysokim ryzykiem zakawią-żenia u hospitalizowanych osób. Za drobnoustroje wskaźnikowe uznano między inny-mi szczepy S. aureus, w tym MRSA, VRE, C. difficile i wielo-oporne Gram-ujemne pałeczki [56, 58, 72, 75, 79]. Ogólna
liczba drobnoustrojów jest natomiast podstawą oceny ry-zyka przeniesienia patogenów z powierzchni na pacjenta. Aktualnie proponowana interpretacja dopuszczalnego ska-żenia powierzchni to: poniżej 1 CFU/cm2
drobnoustro-jów wskaźnikowych i maksymalnie od 2,5 do 5 CFU/ cm2
ogólnej liczby drobnoustrojów na powierzchniach dotyko-wych [88]. Powyższa interpretacja wyników badań mikro-biologicznych powierzchni nie uwzględnia zróżnicowanych wymagań czystości mikrobiologicznej w warunkach szpital-nych zależszpital-nych od stopnia ekspozycji pacjenta na drobno-ustroje (np. sale operacyjne) lub jego wrażliwości na zakaże-nie (np. sale pacjentów w immunosupresji). Ponadto drob-noustroje wskaźnikowe wybrano z grupy patogenów bak-teryjnych, co związane jest z metodologią badania opartą głównie na identyfikacji bakterii tlenowych. Wyjątek stano-wią badania środowiska w kierunku C. difficile – te jednak prowadzone są zdecydowanie rzadziej. Propozycje norm czystości mikrobiologicznej powierzchni szpitalnych nie zo-stały zwalidowane i nie są oficjalnie zatwierdzone do ruty-nowej kontroli środowiska [56, 89].
W Tabeli 3 przedstawiono porównanie metod kontroli dekontaminacji środowiska szpitalnego [90, 91].
PODSUMOWANIE
Sprzątanie, w tym odkażanie powierzchni szpitalnych, ma zasadnicze znaczenie w przecięciu dróg transmisji drob-noustrojów i ograniczaniu zakażeń. Nieuzasadnione me-rytorycznie i ekonomicznie oszczędności oparte na ogra-niczaniu wydatków na preparaty myjące lub dezynfekcyj-ne, a przede wszystkim redukcja liczby osób sprzątających i znaczące ograniczanie godzin przeznaczonych na oczysz-czanie powierzchni, mogą stanowić punkt krytyczny w kon-troli zakażeń szpitalnych i są niedopuszczalną metodą cię-cia kosztów związanych z opieką zdrowotną. Proces sprząta-nia powinien podlegać stałej i okresowej kontroli, zwłaszcza w zakresie dekontaminacji powierzchni dotykowych, któ-re mają największe znaczenie w transmisji drobnoustrojów w warunkach szpitalnych.
KONFLIKT INTERESÓW: nie zgłoszono.
Metoda Łatwość stoso-wania Identyfikacja patogenów Edukacja bezpośrednia Monitorowanie sprzątania
Obserwacja bezpośrednia Nie Nie Tak Trudne Znacznik fluorescencyjny Tak Nie Tak Tak Wykrywanie ATP Tak Nie Tak Potencjalnie
możliwe Badanie mikrobiologiczne Tak Tak Nie Potencjalnie
możliwe
Tabela 3. Porównanie metod kontroli dekonta-minacji środowiska szpitalnego [90, 91].
PIŚMIENNICTWO
1. Weber DJ, Rutala WA, Miller MB, Huslage K, Sickbert-Bennett E. Role of hospi-tal surfaces in the transmission of emerging health care-associated patho-gens: norovirus, Clostridium difficile, and Acinetobacter species. Am J Infect Control 2010;38(Suppl. 1):S25– S33.
2. Kerr KG, Snelling AM. Pseudomonas aeruginosa: a formidable and ever-pre-sent adversary. J Hosp Infect 2009;73(4):338– 344.
3. Joseph NM, Sistla S, Dutta TK, Badhe AS, Rasitha D, Parija SC. Role of intensi-ve care unit environment and health-care workers in transmission of intensi- ventila-tor-associated pneumonia. J Infect Dev Ctries 2010;4(5):282– 291.
4. Engelhart S, Krizek L, Glasmacher A, Fischnaller E, Marklein G, Exner M.
Pseudomonas aeruginosa outbreak in a haematology-oncology unit
as-sociated with contaminated surface cleaning equipment. J Hosp Infect 2002;52(2):93– 98.
5. Kramer A, Schwebke I, Kampf G. How long do nosocomial pathogens per-sist on inanimate surfaces? A systematic review. BMC Infect Dis 2006;6:130. 6. Neely AN. A survey of Gram-negative bacteria survival on hospital fabrics
and plastics. J Burn Care Rehabil 2000;21(6):523– 527.
7. Starlander G, Melhus A. Minor outbreak of extended-spectrum β-lactamase--producing Klebsiella pneumoniae in an intensive care unit due to a contami-nated sink. J Hosp Infect 2012;82(2):122– 124.
8. Kac G, Podglajen I, Vaupré S, Colardelle N, Buu-Hof A, Gutmann L. Molecular epidemiology of extended-spectrum beta-lactamase-producing
Enterobac-teriaceae isolated from environmental and clinical specimens in a cardiac
sur-gery intensive care unit. Infect Control Hosp Epidemiol 2004;25(10):852– 855. 9. Lerner A, Adler A, Abu-Hanna J, Meitus I, Navon-Venezia S, Carmeli Y. Environ-mental contamination by carbapenem-resistant Enterobacteriaceae. J Clin Microbiol 2013;51(1):177– 181.
10. Guet-Revillet H, Le Monnier A, Breton N et al. Environmental contamina-tion with extended-spectrum β-lactamases: is there any difference between
Escherichia coli and Klebsiella spp.? Am J Infect Control 2012;40(9):845– 848.
11. Judge C, Galvin S, Burke L, Thomas T, Humphreys H, Fitzgerald-Hughes D. Se-arch and you will find: detecting extended-spectrum beta-lactamase-pro-ducing Klebsiella pneumoniae from a patient’s immediate environment. In-fect Control Hosp Epidemiol 2013;34(5):534– 536.
12. Vergara-López S, Domínguez MC, Conejo MC, Pascual A, Rodríguez-Baño J. Wastewater drainage system as an occult reservoir in a protracted clonal out-break due to metallo-β-lactamase-producing Klebsiella oxytoca. Clin Micro-biol Infect 2013;19(11):E490– E498.
13. Otter JA, Yezli S, French GL. The role played by contaminated surfaces in the transmission of nosocomial pathogens. Infect Control Hosp Epidemiol 2011;32(7):687– 699.
14. Dancer SJ. The role of environmental cleaning in the control of hospital-acquired infection. J Hosp Infect 2009;73(4):378– 385.
15. Dancer SJ. Controlling hospital-acquired infection: focus on the role of the environment and new technologies for decontamination. Clin Microbiol Rev 2014;7(4):665– 690.
16. Lemmen SW, Häfner H, Zolldann D, Stanzel S, Lütticken R. Distribution of multi-resistant Gram-negative versus Gram-positive bacteria in the hospital inanimate environment. J Hosp Infect 2004;56(3):191– 197.
17. Boyce JM, Potter-Bynoe G, Chenevert C, King T. Environmental contamina-tion due to methicillin-resistant Staphylococcus aureus: possible infeccontamina-tion control implications. Infect Control Hosp Epidemiol 1997;18(9):622– 627. 18. Stiefel U, Cadnum JL, Eckstein BC, Guerrero DM, Tima MA, Donskey CJ.
Conta-mination of hands with methicillin-resistant Staphylococcus aureus after con-tact with environmental surfaces and after concon-tact with the skin of colonized patients. Infect Control Hosp Epidemiol 2011;32(2):185– 187.
19. Randle J, Arthur A, Vaughan N. Twenty-four hour observational study of ho-spital hand hygiene compliance. J Hosp Infect 2010;76(3):252– 255. 20. Morgan DJ, Rogawski E, Thom KA et al. Transfer of multidrug-resistant
bacte-ria to healthcare workers’ gloves and gowns after patient contact increases with environmental contamination. Crit Care Med 2012;40(4):1045– 1051. 21. Huang SS, Datta R, Platt R. Risk of acquiring antibiotic-resistant bacteria from
prior room occupants. Arch Intern Med 2006;166(18):1945– 1951. 22. Drees M, Snydman DR, Schmid CH et al. Prior environmental contamination
increases the risk of acquisition of vancomycin-resistant enterococci. Clin In-fect Dis 2008;46(5):678– 685.
23. Nseir S, Blazejewski C, Lubret R, Wallet F, Courcol R, Durocher A. Risk of acqu-iring multi-drug-resistant Gram-negative bacilli from prior room occupants in the intensive care unit. Clin Microbiol Infect 2011;17(8):1201– 1208. 24. Datta R, Platt R, Yokoe DS, Huang SS. Environmental cleaning intervention
and risk of acquiring multidrug-resistant organisms from prior room occu-pants. Arch Intern Med 2011;171(6):491– 494.
assignment and acquisition of Clostridium difficile infection. Infect Control Hosp Epidemiol 2011;32(3):201– 206.
26. Rutala WA, Weber DJ; Healthcare Infection Control Practices Advisory Com-mittee (HICPAC). Guideline for disinfection and sterilization in healthcare fa-cilities, 2008. CDC (online) 2008; http://www.cdc.gov/hicpac/pdf/guideli-nes/Disinfection_Nov_2008.pdf
27. White LF, Dancer SJ, Robertson C. A microbiological evaluation of hospital cleaning methods. Int J Environ Health Res 2007;17(4):285– 295.
28. Sehulster L, Chinn RY; CDC, HICPAC. Guidelines for environmental infection control in health-care facilities. Recommendations of CDC and the Health-care Infection Control Practices Advisory Committee (HICPAC). MMWR Re-comm Rep 2003;52(RR-10):1– 42.
29. Oelberg DG, Joyner SE, Jiang X, Laborde D, Islam MP, Pickering LK. Detection of pathogen transmission in neonatal nurseries using DNA markers as surro-gate indicators. Pediatrics 2000;105(2):311– 315.
30. Barker J, Vipond IB, Bloomfield SF. Effects of cleaning and disinfection in re-ducing the spread of norovirus contamination via environmental surfaces. J Hosp Infect 2004;58(1):42– 49.
31. Bergen LK, Meyer M, Høg M, Rubenhagen B, Andersen LP. Spread of bac-teria on surfaces when cleaning with microfibre cloths. J Hosp Infect 2009;71(2):132– 137.
32. Gillespie E, Wilson J, Lovegrove A et al. Environment cleaning without chemi-cals in clinical settings. Am J Infect Control 2013;41(5):461– 463.
33. Rutala WA, Gergen MF, Weber DJ. Efficacy of different cleaning and disin-fection methods against Clostridium difficile spores: importance of physi-cal removal versus sporicidal inactivation. Infect Control Hosp Epidemiol 2012;33(12):1255– 1258.
34. Sattar SA, Maillard JY. The crucial role of wiping in decontamination of hi-gh-touch environmental surfaces: review of current status and directions for the future. Am J Infect Control 2013;41(Suppl. 5):S97– S104.
35. Nerandzic MM, Cadnum JL, Pultz MJ, Donskey CJ. Evaluation of an automa-ted ultraviolet radiation device for decontamination of Clostridium difficile and other healthcare-associated pathogens in hospital rooms. BMC Infect Dis 2010;10:197.
36. Boyce JM, Havill NL, Moore BA. Terminal decontamination of patient rooms using an automated mobile UV light unit. Infect Control Hosp Epidemiol 2011;32(8):737– 742.
37. Tanner BD. Reduction in infection risk through treatment of microbially con-taminated surfaces with a novel, portable, saturated steam vapor disinfec-tion system. Am J Infect Control 2009;37(1):20– 27.
38. Mitchell BG, Digney W, Locket P, Dancer SJ. Controlling methicillin-resi-stant Staphylococcus aureus (MRSA) in a hospital and the role of hydrogen peroxide decontamination: an interrupted time series analysis. BMJ Open 2014;4(4):e004522.
39. Chmielarczyk A, Higgins PG, Wojkowska-Mach J et al. Control of an outbreak of Acinetobacter baumannii infections using vapourized hydrogen peroxide. J Hosp Infect 2012;81(4):239– 245.
40. Falagas ME, Thomaidis PC, Kotsantis IK, Sgouros K, Samonis G, Karageor-gopoulos DE. Airborne hydrogen peroxide for disinfection of the hospi-tal environment and infection control: a systematic review. J Hosp Infect 2011;78(3):171– 717.
41. Hall L, Otter JA, Chewins J, Wengenack NL. Use of hydrogen peroxide vapor for deactivation of Mycobacterium tuberculosis in a biological safety cabinet and a room. J Clin Microbiol 2007;45(3):810– 815.
42. Bentley K, Dove BK, Parks SR, Walker JT, Bennett AM. Hydrogen peroxide va-pour decontamination of surfaces artificially contaminated with norovirus surrogate feline calicivirus. J Hosp Infect 2012;80(2):116– 121.
43. Boyce JM, Havill NL, Otter JA et al. Impact of hydrogen peroxide vapor room decontamination on Clostridium difficile environmental contamina-tion and transmission in a healthcare setting. Infect Control Hosp Epidemiol 2008;29(8):723– 729.
44. Davies A, Pottage T, Bennett A, Walker J. Gaseous and air decontamination technologies for Clostridium difficile in the healthcare environment. J Hosp Infect 2011;77(3):199– 203.
45. Otter JA, Puchowicz M, Ryan D et al. Feasibility of routinely using hydrogen peroxide vapor to decontaminate rooms in a busy United States hospital. In-fect Control Hosp Epidemiol 2009;30(6):574– 577.
46. Pottage T, Macken S, Walker JT, Bennett AM. Methicillin resistant
Staphylo-coccus aureus is more resistant to vapourized hydrogen peroxide than
com-mercial Geobacillus stearothermophilus biological indicators. J Hosp Infect 2012;80(1):41– 45.
tion of a hospital isolation room using high intensity narrow-spectrum light. J Hosp Infect 2010;76(3):247– 251.
48. Weber DJ, Rutala WA. Self-disinfecting surfaces: review of current methodo-logies and future prospects. Am J Infect Control 2013;41(Suppl. 5):S31– S35. 49. Grass G, Rensing C, Solioz M. Metallic copper as an antimicrobial surface.
Appl Environ Microbiol 2011;77(5):1541– 1547.
50. Mehtar S, Wiid I, Todorov SD. The antimicrobial activity of copper and copper alloys against nosocomial pathogens and Mycobacterium tuberculosis isola-ted from healthcare facilities in the Western Cape: an in-vitro study. J Hosp Infect 2008;68(1):45– 51.
51. O’Gorman J, Humphreys H. Application of copper to prevent and control in-fection. Where are we now? J Hosp Infect 2012;81(4):217– 223.
52. Airey P, Verran J. Potential use of copper as a hygienic surface; pro-blems associated with cumulative soiling and cleaning. J Hosp Infect 2007;67(3):271– 277.
53. Carling PC, Parry MF, Von Beheren SM; Healthcare Environmental Hygiene Study Group. Identifying opportunities to enhance environmental cleaning in 23 acute care hospitals. Infect Control Hosp Epidemiol 2008;29(1):1– 7. 54. Anderson RE, Young V, Stewart M, Robertson C, Dancer SJ. Cleanliness
au-dit of clinical surfaces and equipment: who cleans what? J Hosp Infect 2011;78(3):178– 181.
55. Schabrun S, Chipchase L. Healthcare equipment as a source of nosocomial infection: a systematic review. J Hosp Infect 2006;63(3):239– 245.
56. White LF, Dancer SJ, Robertson C, MacDonald J. Are hygiene standards useful in assessing infection risk? Am J Infect Control 2008;36(5):381– 384. 57. Denton M, Wilcox MH, Parnell P et al. Role of environmental cleaning in
con-trolling an outbreak of Acinetobacter baumannii on a neurosurgical intensive care unit. J Hosp Infect 2004;56(2):106– 110.
58. Dancer SJ, White LF, Lamb J, Girvan EK, Robertson C. Measuring the effect of enhanced cleaning in a UK hospital: a prospective cross-over study. BMC Med 2009;7:28.
59. Sample ML, Gravel D, Oxley C, Toye B, Garber G, Ramotar K. An outbreak of vancomycin-resistant enterococci in a hematology-oncology unit: control by patient cohorting and terminal cleaning of the environment. Infect Con-trol Hosp Epidemiol 2002;23(8):468– 470.
60. Hayden MK, Bonten MJ, Blom DW, Lyle EA, van de Vijver DA, Weinstein RA. Reduction in acquisition of vancomycin-resistant Enterococcus after en-forcement of routine environmental cleaning measures. Clin Infect Dis 2006;42(11):1552– 1560.
61. Rossini FA, Fagnani R, Leichsenring ML et al. Successful prevention of the transmission of vancomycin-resistant enterococci in a Brazilian public te-aching hospital. Rev Soc Bras Med Trop 2012;45(2):184– 188.
62. Yoon YK, Sim HS, Kim JY et al. Epidemiology and control of an outbreak of vancomycin-resistant enterococci in the intensive care units. Yonsei Med J 2009;50(5):637– 643.
63. Sitzlar B, Deshpande A, Fertelli D, Kundrapu S, Sethi AK, Donskey CJ. An environmental disinfection odyssey: evaluation of sequential interventions to improve disinfection of Clostridium difficile isolation rooms. Infect Control Hosp Epidemiol 2013;34(5):459– 465.
64. Hughes GJ, Nickerson E, Enoch DA et al. Impact of cleaning and other in-terventions on the reduction of hospital-acquired Clostridium difficile infec-tions in two hospitals in England assessed using a breakpoint model. J Hosp Infect 2013;84(3):227– 234.
65. Naranjo JD, Navarro JIV, Busselo MS et al. Control of a clonal outbreak of mul-tidrug-resistant Acinetobacter baumannii in a hospital of the Basque country after the introduction of environmental cleaning led by the systematic sam-pling from environmental objects. Interdisciplin Perspect Infect Dis (online) 2013; http://www.hindawi.com/journals/ipid/2013/582831/
66. Catalano M, Quelle LS, Jeric PE, Di Martino A, Maimone SM. Survival of
Acine-tobacter baumannii on bed rails during an outbreak and during sporadic
ca-ses. J Hosp Infect 1999;42(1):27– 35.
67. Neely AN, Maley MP, Warden GD. Computer keyboards as reservoirs for
Acine-tobacter baumannii in a burn hospital. Clin Infect Dis 1999;29(5):1358– 1360.
68. Doidge M, Allworth AM, Woods M et al. Control of an outbreak of carba-penem-resistant Acinetobacter baumannii in Australia after introduction of environmental cleaning with a commercial oxidizing disinfectant. Infect Control Hosp Epidemiol 2010;31(4):418– 420.
69. Wu HM, Fornek M, Schwab KJ et al. A norovirus outbreak at a long-term-care facility: the role of environmental surface contamination. Infect Control Hosp Epidemiol 2005;26(10):802– 810.
troduction and spread within the hospital environment. J Hosp Infect 2011;77(2):106– 112.
71. Muto CA, Jernigan JA, Ostrowsky BE et al. SHEA guideline for preventing no-socomial transmission of multidrug-resistant strains of Staphylococcus
au-reus and Enterococcus. Infect Control Hosp Epidemiol 2003;24(5):362– 386.
72. Siegel JD, Rhinehart E, Jackson M, Chiarello L; Healthcare Infection Control Practices Advisory Committee. Management of multidrug-resistant organi-sms in healthcare settings, 2006. CDC (online) 2006; http://www.cdc.gov/ hicpac/pdf/guidelines/MDROGuideline2006.pdf
73. Guh A, Carling P; Environmental Evaluation Workgroup. Options for evalu-ating environmental cleaning. CDC (online); http://www.cdc.gov/hai/tool-kits/Evaluating-Environmental-Cleaning.html
74. MacCannell T, Umscheid CA, Agarwal RK et al. Guideline for the prevention and control of norovirus gastroenteritis outbreaks in healthcare settings. CDC (online) 2011; http://www.cdc.gov/hicpac/pdf/norovirus/Norovirus-Guide-line-2011.pdf
75. Malik RE, Cooper RA, Griffith CJ. Use of audit tools to evaluate the efficacy of cleaning systems in hospitals. Am J Infect Control 2003;31(3):181– 187. 76. Carling PC, Parry MM, Rupp ME et al. Improving cleaning of the environment
surrounding patients in 36 acute care hospitals. Infect Control Hosp Epide-miol 2008;29(11):1035– 1041.
77. Goodman ER, Platt R, Bass R et al. Impact of a environmental cleaning inte-rvention on the presence of methicillin-resistant Staphylococcus aureus and vancomycin-resistant enterococci on surfaces in intensive care unit rooms. Infect Control Hosp Epidemiol 2008;29(7):593– 599.
78. Carling PC, Eck EK. Achieving sustained improvement in environmental hy-giene using coordinated benchmarking in 12 hospitals. SHEA Fifth Decennial Meeting, 18– 22 March 2010, Atlanta, GA, USA.
79. Mulvey D, Redding P, Robertson C et al. Finding a benchmark for monitoring hospital cleanliness. J Hosp Infect 2011;77(1):25– 30.
80. Lewis T, Griffith C, Gallo M, Weinbren M. A modified ATP benchmark for eva-luating the cleaning of some hospital environmental surfaces. J Hosp Infect 2008;69(2):156– 163.
81. Boyce JM, Havill NL, Dumigan DG, Golebiowski M, Balogun O, Rizvani R. Mo-nitoring the effectiveness of hospital cleaning practices by use of an ade-nosine triphosphate bioluminescence assay. Infect Control Hosp Epidemiol 2009;30(7):678– 684.
82. Whiteley GS, Derry C, Glasbey T. The comparative performance of three brands of portable ATP-bioluminometer intended for use in hospital infec-tion control. Healthcare Infect 2012;17(12):917– 919.
83. Griffith CJ, Malik R, Cooper RA, Looker N, Michaels B. Environmental surfa-ce cleanliness and the potential for contamination during handwashing. Am J Infect Control 2003;31(2):93– 96.
84. Brown E, Eder AR, Thompson KM. Do surface and cleaning chemistries inter-fere with ATP measurement systems for monitoring patient room hygiene? J Hosp Infect 2010;74(2):193– 195.
85. Moore G, Griffith C. Factors influencing recovery of microorganisms from surfaces by use of traditional hygiene swabbing. Dairy Food Environ Sanit 2002;22(6):410– 421.
86. Obee P, Griffith C, Cooper R et al. Recovery of methicillin-resistant
Staphylo-coccus aureus (MRSA) from wet and dry environmental surfaces. American
Society for Microbiology, 104th General Meeting, 23– 27 May 2004, New
Or-leans, USA.
87. Moore G, Griffith C. Problems associated with traditional hygie-ne swabbing: the hygie-need for in-house standardization. J Appl Microbiol 2007;103(4):1090– 1103.
88. Dancer SJ. How do we assess hospital cleaning? A proposal for microbiologi-cal standards for surface hygiene in hospitals. J Hosp Infect 2004;56(1):10– 15. 89. Amodio E, Cannova L, Villafrate MR, Merendino AM, Aprea L, Calamusa G.
Analytical performance issues: comparison of ATP bioluminescence and ae-robic bacterial count for evaluating surface cleanliness in an Italian hospital. J Occup Environ Hyg 2014;11(2):D23– D27.
90. Carling PC, Bartley JM. Evaluating hygienic cleaning in health care set-tings: what you do not know can harm your patients. Am J Infect Control 2010;38(Suppl. 1):S41– S50.
91. Carling P. Methods for assessing the adequacy of practice and improving room disinfection. Am J Infect Control 2013;41(Suppl. 5):S20– S25.
