K
osmos
Numer 4 (249) Strony 603-615PROBLEMY NAUK BIOLOGICZNYCH_____________ Polskie Tow arzystw o Przyrodników im. K opernika
KRZYSZTOF WlĄCKOWSKI
Zakład Hydrobiologii, Instytut Nauk o Środowisku, Uniwersytet Jagielloński
Gronostajowa 3, 30-387 Kraków e-mail: wiacko@eko.uj.edu.pl
ZNACZENIE PIERWOTNIAKÓW W EKOSYSTEMACH WODNYCH
W PROWADZENIE
Celem artykułu jest przybliżenie ekologicz nej roli wolnożyjących pierwotniaków, a w szczególności form fagotroficznych, czyli korzy stających z pokarmu w postaci cząstek. Przed stawiono ich miejsce w sieciach troficznych oraz relacje z innymi składnikami ekosystemów wodnych. Pierwotniaki występują powszechnie we wszystkich środowiskach wodnych. Znajdu jemy je zarówno w toni, jako element plankto nu, na wszelkich zanurzonych powierzchniach, a także w przestrzeniach interstycjalnych w głębi osadów dennych. W przeszłości badania ekologiczne pierwotniaków koncentrowały się na środowiskach bentosowych, ponieważ przy mikroskopowej obserwacji osadów dennych nie sposób nie zauważyć orzęsków, wiciowców i ameb, występujących tam często w bardzo du żych zagęszczeniach. Szczególnie wysokie li czebności notowane są w miejscach najbogat szych w rozkładającą się materię organiczną, dlatego już dawno zwrócono uwagę na związek
tych organizmów z procesami rozkładu i mine ralizacji. Z tych samych względów, fagotroficzne pierwotniaki są istotnym elementem w biologi cznych technologiach oczyszczania ścieków
( C u r d s i współaut. 1968, C u r d s 1992). Używa
się je także jako wskaźniki organicznego zanie czyszczenia wód ( S l a d e ć e k 1973, F o i s s n e r i B e r g e r 1996). Stosunkowo niedawno okazało
się jednak, że w wodach oligotroficznych ich rola jest co najmniej tak samo ważna, jak w środowiskach organicznie zanieczyszczonych. Odkrycia z przełomu lat 1970-80 wskazujące na fundamentalne znaczenie mikroorganizmów w toni oceanów, zapoczątkowały okres szczegól nego zainteresowania pierwotniakami. Opubli kowana wówczas koncepcja „pętli mikro- organizmalnej” (A za m i współaut. 1983) stała
się silnym impulsem stymulującym badania nad funkcją pierwotniaków we wszelkich ty pach ekosystemów wodnych.
KONSEKWENCJE MAŁYCH ROZMIARÓW
Większość pierwotniaków to organizmy zna cznie mniejsze od najdrobniejszych bezkręgow ców. Ich specyficzna rola w ekosystemach wiąże się w dużym stopniu z drobnymi rozmiarami, z których wynika szereg ważnych właściwości ekologicznych. Należy do nich wysokie tempo metabolizmu oraz potencjalnie szybkie tempo wzrostu populacji (C a r o n i współaut. 1990).
Wysoki poziom metabolizmu oznacza, że nawet przy małej biomasie pierwotniaki mogą mieć znaczący udział w przepływie energii i obiegu pierwiastków w ekosystemie. Wynika z tego także szybkie tempo mineralizacji substancji
biogennych (C a r o n i G o ld m a n 1990). Potencjal
nie wysokie tempo wzrostu populacji pozwala reagować szybkimi zmianami liczebności nawet na krótkotrwałe zmiany warunków środowisko wych, zwłaszcza na zmiany w ilościach dostę pnego pokarmu. Dzięki temu pierwotniaki sku tecznie eksploatują zasoby pojawiające się efe merycznie i wyprzedzają w tym względzie orga nizmy większe, wolniej rozmnażające się. W konsekwencji, duże zmiany liczebności i składu gatunkowego w czasie, jak i w przestrzeni, to charakterystyczne cechy pierwotniaków we wszystkich środowiskach.
604 Kr zys zto f Wiąc k o w ski
Z drobnymi rozmiarami wiąże się łatwość transportu i kolonizowania odległych środo wisk. Chociaż tę cechę przypisuje się na ogół wszystkim mikroorganizmom, problem kosmo politycznego rozprzestrzenienia pierwotniaków oraz możliwość istnienia wśród nich endemi- tów, budzi ostatnio duże kontrowersje (F in la y i F e n c h e l 1999, F o i s s n e r 1999). Wiele danych
przemawia za kosmopolityzmem wolnożyjących pierwotniaków. Na przykład, orzęski związane ze środowiskiem lodu morskiego reprezentowa ne są przez te same gatunki zarówno w Arktyce, jak i Antarktyce ( A g a t h a i współaut. 1993).
Dwadzieścia jeden typowo morskich gatunków, w tym rodzaj T racheloraphis, znaleziono daleko od morza, w słonawych zbiornikach oazowych na Pustyni Arabskiej ( A l - R a s h e i d 1996). Spo
śród 85 gatunków orzęsków, zidentyfikowa nych w kraterowym jeziorze w Australii, wszy stkie (z wyjątkiem jednego znanego z tropikalnej Afryki) znajdywano wcześniej w północnej Eu ropie (F in la y i współaut. 1999, E s t e b a n i współ
aut. 2000). Łatwość rozprzestrzeniania oraz zdolność do encystacji sprawiają, że o występo waniu konkretnych gatunków w danym miej scu i czasie decydują przypuszczalnie lokalne warunki mikrosiedliskowe, a nie względy geo graficzne. Według zwolenników tego poglądu, pierwotniaki znajdowane w konkretnym miej scu i czasie to tylko mała część gatunków, które w sprzyjających warunkach mogą się tam ujaw nić, zwiększając liczebność lub wychodząc z cyst przetrwalnikowych ( F e n c h e l i współaut.
1997, F in la y i E s t e b a n 1998). Ważnego argu
mentu na poparcie tej tezy dostarczyły ostatnio złotowiciowce z rodzaju Paraphysomonas. Ich charakterystyczne, krzemionkowe łuski pozwa lają zidentyfikować gatunek w ciągu kilku mie sięcy od śmierci organizmu. F i n l a y i C l a r k e
(1999) rozpoznali łuski należące do 32 różnych gatunków, badając pojedynczą próbkę osadu dennego, odpowiadającą 0,1 cm powierzchni dna małego, eutroficznego zbiornika. Oznacza
to, że co najmniej 78% wszystkich, znanych wcześniej z całej kuli ziemskiej, gatunków Pa
raphysomonas żyło w badanym zbiorniku, w
ciągu kilku miesięcy poprzedzających pobranie próbki.
Rozmiary organizmu określają do pewnego stopnia jego miejsce w sieci troficznej (H a n s e n i
współaut. 1994). Od nich zależy bowiem wiel kość organizmów wykorzystywanych jako po karm oraz to, przez jakie drapieżniki dany or ganizm sam jest zjadany. Bardzo małe rozmiary licznych pierwotniaków pozwalają korzystać im z najdrobniejszych cząstek pokarmowych, któ re z powodu swojej wielkości są często zupełnie niedostępne, albo trudniej dostępne dla organi zmów większych. Dlatego fagotroficzne Proti sta, a szczególnie te najmniejsze, są najważniej szymi konsumentami bakterii we wszelkich ty pach środowisk. Należy jednak pamiętać, że chociaż pierwotniaki generalnie zaliczamy do mikroorganizmów, to są one ogromnie zróżni cowane pod względem rozmiarów. Najmniejsze gatunki wiciowców mają zaledwie kilka ąm, największe spośród orzęsków są prawie tysiąc razy większe, a niektóre morskie Sarcodina osiągają nawet kilka cm. Z samego zróżnicowa nia rozmiarów wynika zatem, że różne kategorie pierwotniaków zajmować będą różne poziomy w sieciach troficznych. W rzeczywistości, możliwe są kompletne ekosystemy, o wielopoziomowej strukturze troficznej, składające się wyłącznie z przedstawicieli Procaryota i Protista. Tak zre sztą wyglądały ekosystemy na Ziemi przez długi czas zanim nie pojawiły się organizmy wieloko mórkowe. Sztucznie tworzone, laboratoryjne „mikroekosystemy” (ang. microcosm), w któ rych pierwotniaki bywają jedynymi konsumen tami i drapieżnikami, są interesującym narzę dziem dla przeprowadzania eksperymentów na poziomie ekosystemów (np. L u c k i n b i l l 1979, K a w a b a t a i współaut. 1995, L a w l e r 1993,
B a l ć i u n a s i L a w l e r . 1995, M o r i n 1999).
KONCEPCJA „PĘTLI MIKROORGANIZMALNEJ”
Ilościowe badania planktonu morskiego mają już ponad 100-letnią historię. Ich celem było przede wszystkim określenie produktyw ności środowiska i prognozowanie połowów. W przeszłości badania te koncentrowały się na okrzemkach i widłonogach, postrzeganych jako najważniejsze elementy w pelagicznym łańcu chu troficznym. Ponieważ dostępne dane wska zywały na znikome liczebności mikroorgani zmów w toni wodnej, ani bakterie, ani
hetero-troficzne pierwotniaki nie były uwzględniane w rutynowych badaniach planktonu.
Lata 70. przyniosły nagromadzenie danych stojących w sprzeczności z obrazem prostego łańcucha troficznego: fitoplankton-zooplan- kton-ryby. Pomiary respiracji prób wody oce anicznej, frakcjonowanych według wielkości cząstek, wykazały, że największa część całkowi tej respiracji przypada na organizmy o rozmia rach nie większych niż kilka ąm. Zastosowanie
metody bezpośredniego liczenia bakterii, wy- barwionych fluorescencyjnie na filtrach mem branowych, dało wyniki o 2-3 rzędy wielkości wyższe od uzyskiwanych wcześniej metodą po siewów. Okazało się, że 1 ml wody morskiej zawiera przeciętnie około miliona heterotroficz- nych bakterii, a ich produkcja osiąga znaczące wartości w zestawieniu z produkcją fitoplankto- nu ( C o l e i współaut. 1988). Pikoplankton, umowna kategoria organizmów o rozmiarach 0.2-2 ąm (głównie bakterie), okazał się jednym z najważniejszych składników planktonu. Za stosowanie mikroskopu fluorescencyjnego zwróciło także uwagę na ilościowe znaczenie mierzących zaledwie kilka ąm heterotroficz- nych wiciowców, które pozostawały praktycznie niezauważane przy tradycyjnej metodzie bada nia planktonu. Organizmy te występują w toni wodnej powszechnie, w przeciętnych zagęszcze niach rzędu tysiąca osobników w 1 ml (S ie - b u r t h i współaut. 1978, F e n c h e l 1982). W ten
sposób wyłonił się zupełnie nowy obraz mor skiego pelagialu, w którym znaczna część cał kowitej produkcji pierwotnej przepływa przez mikroorganizmy ( P o m e r o y 1974, W i l l i a m s
1980, C o n o v e r 1982).
Idea ta znalazła syntetyczny wyraz w konce pcji „pętli mikroorganizmalnej” (A za m i współ
autorzy 1983). Według niej, duża część produ kcji pierwotnej fitoplanktonu trafia do wody jako rozpuszczona materia organiczna, z której bezpośrednio korzystają tylko bakterie hetero- troficzne. Część tej materii, w postaci komórek bakteryjnych, staje się dostępna dla organi zmów fagotroficznych. Jednak rozmiary indywi dualnych bakterii oraz stosunkowo niskie zagę szczenia w otwartych wodach, praktycznie uniemożliwiają korzystanie z nich filtrującym bezkręgowcom. Widłonogi, które stanowią oko
ło 80% biomasy morskiego planktonu (Veriti i
Smetacek 1996), na ogół nie potrafią chwytać
najdrobniejszych organizmów. Małe widłonogi chwytają efektywnie cząstki większe niż 4-5 mm, a duże, większe niż 10 (im (Pafenhófer1998).
Orzęski w wodach oligotroficznych również re
prezentowane są przez gatunki, które korzysta ją z cząstek dużo większych niż bakterie. Ga tunki bakteriożerne wymagają wyższych zagę szczeń bakterii ( F e n c h e l 1980). Najbardziej efe
ktywnymi bakteriożercami w wodach oligotrofi cznych okazały się drobne heterotroficzne wi- ciowce ( F e n c h e l 1982, 1988; S a n d e r s 1991). W
rezultacie, produkcja bakteryjna w toni oceani cznej konsumowana jest głównie przez naj mniejsze wiciowce, które stają się pokarmem większych pierwotniaków, z reguły innych wi ciowców i orzęsków. Dopiero formy reprezen tujące kolejne ogniwa łańcucha troficznego ma ją rozmiary w zakresie optymalnym dla widło-
nogów (patrz np. C a l b e t i L a n d r y 1999). W ten sposób, za pośrednictwem pętli utworzonej przez mikroorganizmy, część „straconej” produ kcji pierwotnej ma szansę powrócić do „klasy cznego” łańcucha troficznego. Ilość ogniw po średnich powoduje jednak, że większość bakte ryjnej produkcji ulega rozproszeniu wzdłuż mikroorganizmalnego łańcucha troficznego, a zatem jego główna rola polegałaby raczej na regeneracji mineralnych biogenów ( D u c k l o w i współaut. 1986).
Za główne źródło węgla dla bakterii hete- rotroficznych w toni wodnej uważano początko wo rozpuszczone substancje organiczne wy dzielane przez fitoplankton. Dużo rozpuszczo nych substancji dostaje się do wody z komórek uszkadzanych przez zooplankton — zjawisko określane jako „niechlujne jedzenie” (ang. slop py feeding). Obecnie wydaje się, że najważniej szym źródełem „rozpuszczonego” węgla organi cznego jest aktywność glonożerców i substancje dyfundujące z odchodów zooplanktonu (J u m a r s
i współaut. 1989, S t r o m i współaut. 1997).
Zwrócono także uwagę na prawdopodobnie nie doceniane znaczenie reakcji fotochemicznych, zachodzących pod wpływem promieni UV. Ła two przyswajalne monomery, uwalniane tą dro gą z substancji humusowych, mogą okazać się ważnym źródłem zasilającym „pętlę mikroorga- nizmalną” ( C o l e 1999).
PIERWOTNIAKI JAKO KONSUMENCI FITOPLANKTONU
Koncepcja „pętli mikroorganizmalnej” zdo była sobie ogromną popularność, ale sam ter min może wprowadzać w błąd przez sprowadza nie roli pierwotniaków do „łącznika” między rozpuszczoną materią organiczną i bakteriami a zooplanktonem. Pelagiczne pierwotniaki są bowiem także bardzo ważną kategorią bezpo średnich konsumentów produkcji pierwotnej
( S h e r r i S h e r r 1994). Stosunkowo późnym
odkryciem było stwierdzenie, że istotnym skład nikiem fitoplanktonu są organizmy o rozmia rach zbliżonych do bakterii, czyli tzw. pikofito- plankton ( J o h n s o n i S i e b u r t h 1979, F o g g
1986, S t o c k n e r 1988). W niektórych sytu
acjach kategoria ta zapewnia większą część cał kowitej produkcji pierwotnej w toni wodnej (por.
606 Kr zy s zt o f Wiąc k o w ski
dalej). Organizmy te można odróżnić od bakterii heterotroficznych dzięki charakterystycznej fluorescencji chlorofilu, a w odkryciu niektó rych z nich pomogła metoda cytometrii przepły wowej ( C h is h o lm i współaut. 1988). W przewa żającej większości są to sinice, Synechoccocus i
Prochlorococcus, oraz najmniejsze fotosynte-
tyzujące wiciowce. Podobnie jak heterotroficzne bakterie, także pikofitoplankton z powodu swo ich rozmiarów nie jest bezpośrednio dostępny dla większości bezkręgowców. Konsumowany jest przede wszystkim przez najdrobniejsze fagotroficzne pierwotniaki ( P u t l a n d 2000, S a n d e r s i współaut. 2000).
Wśród planktonowych pierwotniaków są także konsumentci glonów zaliczanych do ka tegorii nanoplanktonu (2-20 ąm) i mikroplan- ktonu (20-200 ąm). Pierwotniaki okazują się czasem najważniejszymi konsumentami wio sennych zakwitów fitoplanktonowych, zwłasz cza zanim zooplankton nie osiągnie znaczących liczebności (W e i s s e i współaut. 1990, A r n d t i
N i x d o r f 1991). Niektóre heterotroficzne bruzd- nice są głównym czynnikiem kontrolującym za kwity innych (toksycznych) bruzdnic (N a k a m u r a i współaut. 1996, M a ts u y a m a i współaut. 1999). Liczne gatunki orzęsków i bruzdnic po trafią połykać organizmy, które dorównują im samym rozmiarami. Niektóre bruzdnice posłu gują się szczególnymi organellami, jak rurko
wate pseudopodium, „pedunculum”, służące do wysysania ofiaiy lub szeroko rozpościerane pseudopodium, „pallium”, przy pomocy którego okrywają i trawią ofiarę ( J a c o b s o n i A n d e r s o n
1986, H a n s e n i C a l a d o 1999). Pozwala to ata kować organizmy wielokrotnie większe od sie bie, np. wielkie kolonie okrzemek, duże orzęski, a nawet organizmy reprezentujące wyższe po ziomy troficzne, jak jaja, czy stadia larwalne widłonogów, których dorosłe formy żywią się tymi samymi bruzdnicami ( J e o n g 1999). Jest charakterystyczne, że mechanizmy te opisano dopiero w ostatnim okresie, mimo że posługu jące się nimi gatunki znane są taksonomom od
dawna (J a c o b s o n 1999).
Poszczególne gatunki pierwotniaków wyka zują różny stopień specjalizacji pokarmowej, np. bruzdnice atakujące ofiary o dużych roz miarach radzą sobie znacznie gorzej z organi
zmami mniejszymi ( J e o n g 1999). Są dane
wskazujące na to, że rozmiary nie są jedynym kryterium wyboru. Przypuszczalnie dużą rolę odgrywa tu informacja chemiczna oraz zacho wanie potencjalnych ofiar ( S t o e c k e r 1988; V e r i t i 1988, 1991). Dodatkową komplikacją w
ustaleniu zależności troficznych w planktonie jest popularne wśród Protista zjawisko mikso- trofii, które w wielu przypadkach zupełnie unie możliwia przypisanie tradyjnej funkcji troficz nej , tj. odróżnienie auto- i heterotrofów.
MIKSOTROFICZNE PROTISTA W PLANKTONIE
Liczne pierwotniaki posiadają fotosynte- tyzujące endosymbionty ( T a y l o r 1982, C a r o n i
S w a n b e r g 1990). U niektórych gatunków obe cność symbiontów jest stała, u innych występu ją tylko okresowo ( B e r n i n g e r i współaut. 1986). Wśród planktonowych orzęsków i bruzdnic po pularnym zjawiskiem jest także „pseudosym- bioza” polegająca na przywłaszczaniu sobie cu dzych chromatoforów ( S t o e c k e r i współaut.
1988, S t o e c k e r i S i l v e r 1990). Chromatofory połkniętych ofiar nie są trawione i pozostają aktywne w cytoplazmie przez kilka dni, dostar czając „gospodarzowi” produkty fotosyntezy. Zarówno fotosynteza prawdziwych endosym- biontów, jak i „kleptochromatoforów”, może mieć istotny udział w budżecie energetycznym pierwotniaka, czyniąc z niego, w mniejszym lub większym stopniu, organizm auto troficzny ( J o n e s 1994). Produkcja fotosyntetyczna niektó
rych orzęsków dorównuje produkcji glonów o tych samych rozmiarach. Miksotroficzne pier wotniaki mogą mieć istotny udział w całkowitej produkcji pierwotnej planktonu (np. H e c k y i
K in g 1981). Ekstremalnym przykładem jest po pularny morski orzęsek, MesocLinium rubrum
(Myńonecta rubra), który, jak się wydawało, za
tracił zdolność do fagocytozy, uzależniając się całkowicie od silnie zmodyfikowanych kryptofi- towych endosymbiontów (L in d h o lm 1985, LlND-
h o l m i współaut. 1988). Ostatnio wykazano, że
Mesodinium rubrum okresowo odnawia swoje
„endosymbionty” połykając w tym celu z otocze nia kryptofity (G u s t a f s o n i współaut. 2000);
jednak, z ekologicznego punktu widzenia, nale ży traktować go raczej jako element fitoplankto- nu. M. rubrum często osiąga wysokie zagęszcze nia, wywołując w przybrzeżnych wodach czer wone (nietoksyczne) zakwity (L in d h o lm 1978, C r a w f o r d 1989).
Zjawisko miksotrofii nie ogranicza się do form pierwotnie heterotroficznych. Jest równie popularne wśród pierwotniaków samożywnych (glonów). Liczne barwne wiciowce, reprezen tujące rozmaite grupy taksonomiczne, niezależ nie od fotosyntezy, korzystają z pokarmu w postaci cząstek ( B ir d i K a l f f 1986, S a n d e r s
1991, Jo n e s 1994). Tak zwana fagotrofia glo
nów ma istotne znaczenie ilościowe w syste mach pelagicznych, a miksotroficzne wiciowce konsumują czasem więcej bakterii niż formy heterotroficzne (Sa n d e r s i współaut. 1989).
Interesujących odkryć dostarczają w tym wzglę dzie bruzdnice (St o e c k e r 1999), jeden z naj
ważniejszych składników morskiego i słodko wodnego planktonu. Mniej więcej połowa wszy stkich znanych gatunków to formy fotosynte- tyzujące, tradycyjnie zaliczane do fitoplankto- nu. Większość z nich okazała się organizmami fagotroficznymi, przy czym dotyczy to w rów nym stopniu gatunków „nagich”, jak i tych posiadających „pancerze” (Ja c o b s o n i An d e
r s o n 1996).
Popularność różnych form miksotrofii wśród planktonowych Protista sugeruje, że mu si ona przynosić ważne i różnorodne korzyści. Dla pierwotnie heterotroficznych organizmów, możliwość uzupełniania budżetu energetyczne
go produktami fotosyntezy może mieć krytyczne znaczenie w warunkach niskiego zagęszczenia cząstek pokarmowych. Podobnie, możliwość połykania bakterii, które dzięki swoim rozmia rom potrafią skuteczniej wiązać silnie rozcień czone substancje, ma z pewnością wielkie zna czenie dla glonów w wodach oligotroficznych
(Ny g a a r d i To b ie s e n 1993). Wynika stąd, że
miksotrofia powinna być strategią szczególnie przydatną w wodach oligotroficznych. Mikso- trofy występują jednak licznie w środowiskach o różnej trofii (Be r n in g e r i współaut. 1986,
Sa n d e r s 1991, Sa n d e r s i współaut. 2000). Nie
wykluczone, że elastyczność fizjologiczna, jaką zapewnia miksotrofia daje im przewagę w zmiennych i nieprzewidywalnych warunkach
(Jo n e s 1994). Próby włączenia miksotrofów do
modeli opisujących funkcjonowanie systemów pelagicznych są wciąż bardzo nieliczne (patrz np. St ic k n e y i współaut. 2000).
MIKROORGANIZMALNE SIECI TROFICZNE
Z przedstawionych wyżej przykładów wyni ka, że w rzeczywistości fagotroficzne pierwot niaki nie tworzą odrębnego łańcucha troficzne go w planktonie, ale raczej skomplikowaną sieć, której elementy powiązane są zarówno między sobą, jak i z elementami „klasycznego” łańcu cha troficznego, licznymi zależnościami (Sh e r r
i Sh e r r 1988, Ar n d t 1993). Sam termin „pętla
mikroorganizmalna” używany jest umownie w odniesieniu do mikroorganizmalych składni ków planktonu. Względny udział „pętli mikro- organizmalnej” i „klasycznego” łańcucha trofi cznego w przepływie energii przez morskie sy stemy pelagiczne zależy w dużym stopniu od dostępności substancji biogennych, ogranicza jących produkcję pierwotną.
W żyznych środowiskach (np. w rejonach upwellingów i frontów) znaczny udział w produ kcji fitoplanktonu mają organizmy o większych rozmiarach (okrzemki i bruzdnice), bezpośred nio spasane przez zooplankton (widłonogi). Wy soka produktywność takich systemów wynika zatem z dużej podaży substancji biogennych oraz krótkich łańcuchów troficznych, zapew niających wydajny przepływ energii od produ centów pierwotnych do wyższych poziomów tro ficznych. Okazuje się jednak, że nawet w stre fach żyznych słynących z obfitych połowów, tzw. mikrozooplankton (pierwotniaki) ma istot ny udział w konsumpcji produkcji pierwotnej
(Pu t l a n d 2000, Sa n d e r s i współaut. 2000). W
warunkach oligotroficzych produkcja pierwot
na jest mniejsza i fitoplankton składa się z organizmów o mniejszych rozmiarach. Mniejsze komórki, mając korzystniejszą proporcję powie rzchni do objętości, wiążą wydajniej rozcieńczo ne substancje. W rezultacie, ilościowe znacze nie „pętli mikroorganizmalnej” rośnie w środo wiskach mniej żyznych. Otwarte wody oceani czne w antycyklonalnych systemach zwrotniko wych to obszary, które słyną z niskiej produ ktywności. Produkcja pierwotna jest tam za pewniona nieomal w 100% przez pikofitoplan- kton i prawie w całości ulega rozproszeniu w obrębie mikroorganizmalnej sieci troficznej
(Ka r l 1999). Okrzemki i widłonogi nabierają
istotnego znaczenia tylko epizodycznie, kiedy w wyniku lokalnych zaburzeń pogody do prze świetlonej warstwy powierzchniowej dociera porcja wody z warstw głębszych, bogatszych w substancje biogenne. Oligotroficzny subtropi kalny ocean to świat zdominowany przez mikro organizmy, w którym głównymi producentami są sinice (cyanobakterie), a heterotroficzne i miksotroficzne pierwotniaki pełnią rolę najważ niejszych konsumentów i drapieżników. Warto pamiętać, że obszary te zajmują dużą część powierzchni oceanów na kuli ziemskiej. W śro dowiskach sezonowych, ilościowe znaczenie „pętli mikroorganizmalnej” rośnie po zakończe niu wiosennych zakwitów fitoplanktonu. W ciągu lata heterotroficzne pierwotniaki stają się istotnym składnikiem diety zooplanktonu
608 Kr zy s zt o f Wią ckow ski
PIERWOTNIAKI JAKO POKARM ZOOPLANKTONU Odkrycie ilościowego znaczenia heterotrofi-
cznych pierwotniaków w toni wodnej zwróciło uwagę na ich potencjalne znaczenie w diecie organizmów zooplanktonowych. Liczne bada nia terenowe i eksperymentalne potwierdzają, że pierwotniaki są ważnym i wciąż niedostatecz nie docenianym pokarmem morskiego i słodko wodnego zooplanktonu. Zarówno widłonogi, wioślarki, jak i wrotki konsumują pierwotniaki i są w stanie kontrolować ich liczebności w warunkach naturalnych (patrz art. przeglądo we: Stoecker i Capuzzo 1990, Sanders i Wick ham 1993, Arndt 1993, Jurgens1994, Jack i Gilbert 1997). Także larwy ryb polują na pier wotniaki (np. Fu kami i współaut. 1999).
Najwięcej danych eksperymentalnych doty czy widłonogów z podrzędu Calanoida, uważa nych tradycyjnie za roślinożerców żywiących się fitoplanktonem, a w morzach przede wszystkim okrzemkami. Ten pogląd jest coraz częściej kwestionowany. Analiza zawartości przewodów pokarmowych morskich Calanoida wskazuje na ich wyraźną preferencję dla bruzdnic i orzę sków, w porównaniu z okrzemkami (K le p p e l i
współaut. 1991). Również płodność widłonogów
karmionych orzęskami lub pokarmem miesza nym (K le p p e l 1993) okazuje się większa, niż wtedy kiedy pokarmem są okrzemki (zbacz też
M i r a l t o i współaut. 1999). Wiadomo, że
hete-rotroficzne pierwotniaki (np. wiciowce i orzęski) zawierają więcej wielonienasyconych kwasów tłuszczowych i steroli niż okrzemki i inne glony. Brak tych substancji w pokarmie okazuje się ważnym czynnikiem ograniczaj ącym rozwój zooplanktonu (B r e t t i M u l l e r - N a v a r r a 1997,
M u l l e r - N a v a r r a i współaut. 2000). B r e t e l e r i
współaut. (1999) nie byli w stanie utrzymać
hodowli widłonogów karmionych popularną zielenicą Dunaliella sp. Glon ten zawiera wszy stkie podstawowe aminokwasy, ale wykazuje deficyt wielonienasyconych kwasów tłuszczo wych. W przeciwieństwie do widłonogów, hete- rotroficzna bruzdnica Oxyrrhis marina dobrze rośnie na Dunaliella sp., gdyż produkuje własne kwasy tłuszczowe. Karmione tak wyhodowaną bruzdnicą dwa gatunki widłonogów rozwijały się normalnie, realizując pełny cykl życiowy. Zatem heterotroficzne pierwotniaki wzbogacają biomasę glonów w składniki niezbędne dla zoo planktonu ( B r e t e l e r i współaut. 1999). Ponie waż także bakterie i sinice wykazują deficyt wielonienasyconych kwasów tłuszczowych, wy daje się, że fagotroficzne pierwotniaki spełniają ważną funkcję troficzną w planktonie, mimo niewątpliwych strat wynikających z obecności
dodatkowych poziomów troficznych (Z hu k ova i
K h a rlam e n k o 1999).
PIERWOTNIAKI W PLANKTONIE JEZIOR
Pelagial jezior stwarza podobne warunki dla mikroorganizmów jak toń morska. Badania prowadzone w jeziorach, mimo różnic takso nomicznych, wskazują na bardzo zbliżoną fun kcję mikroorganizmalnych sieci troficznych. Je ziora, w odróżnieniu od mórz, są oprzeciętnie znacznie bardziej zasobne w substancje biogen ne. Skala zróżnicowania jest przy tym ogromna: od przejrzystych jezior oligotroficznych, aż do zbiorników skrajnie przeżyźnionych, w których obfitość fitoplanktonu może ograniczać przeź- roczystość wody nawet do kilku cm. Porówny wanie dużej liczby jezior zwykle ukazuje wyraźną korelację między liczebnością lub bio masą pierwotniaków a koncentracją chlorofilu
(B e a v e r i Crism ann 1982, 1989; P a c e 1986;
M a t h e s i A r n d t 1994). W konkretnym środowi sku zagęszczenie orzęsków i wiciowców może być jednak silnie uwarunkowane liczebnością i
składem taksonomicznym zooplanktonu (W ią c
k ow ski i współaut. 1994, M u l l e r - S o l g e r i
współaut. 1997). Szczególną rolę przypisuje się
w tym względzie dużym gatunkom wioślarek z rodzaju Daphnia (J u r g e n s 1994, M a r c h e s s a u lt
i M a z u m d e r 1997).
Pelagial jezior skrajnie oligotroficznych przypomina otwarte wody oceaniczne. Zagęsz czenie fitoplanktonu jest bardzo niskie i domi nuje w nim pikofitoplankton. Głównymi konsu mentami pikoplanktonu są najdrobniejsze heterotroficzne i miksotroficzne wiciowce. Orzę ski reprezentowane są przez gatunki żywiące się głównie nanoplanktonem. Tak jak w oligo troficznych wodach morskich, znaczna część produkcji pierwotnej przepływa przez „mikro- organizmalną sieć troficzną”. W miarę wzrostu żyzności rośnie biomasa fitoplanktonu, a jego skład zmienia się na korzyść gatunków o wię kszych rozmiarach. W zooplanktonie rośnie znaczenie dużych, wydajnych filtratorów z ro dzaju Daphnia. W odróżnieniu od widłonogów, te duże wioślarki korzystają z cząstek o szero kim zakresie rozmiarów, obejmującym prakty cznie wszystkie elementy „pętli
mikroorganiz-malnej” — od bakterii do dużych orzęsków. W
rezultacie gęste populacje dużych Daphrtia nie tylko skutecznie kontrolują fitoplankton, ale także redukują ilościowe znaczenie pierwotnia ków (Porter 1996, Sommer 1993).
W jeziorach eutroficznych duże wioślarki są często eliminowane przez ryby lub w wyniku mechanicznego zakłócania procesu filtracji — przez gęste populacje kolonijnych sinic (Gliwicz
1990). Drobne wioślarki, widłonogi (Cyclopoi- da) oraz wrotki nie są w stanie kontrolować zakwitów sinicowych. Nagromadzona wielka biomasa fitoplanktonu stymuluje rozwój bakte
rii, a w konsekwencji także fagotroficznych wi- ciowców i bakteriożernych orzęsków. W prze ciwieństwie do dużych Daphrtia, wpływ drob nych skorupiaków i wrotków na pierwotniaki jest selektywny i prowadzi raczej do przebudo wy ich struktury gatunkowej niż istotnej redu- kcji liczebn ości. W rezu ltacie, także w najżyźniejszych jeziorach, większa część całko witej produkcji pierwotnej przepływa przez „mikroorganizmalną sieć troficzną”, chociaż przyczyna jest tu odmienna niż w wodach oligo-
troficznych (Weisse i Stockner 1993, Porter
1996).
CZĄSTKI DETRYTUSU W TONI WODNEJ
Charakterystyczną cechą toni wodnej jest obecność agregatów składających się z komó rek glonów, martwych cząstek i substancji ślu zowych różnego pochodzenia. W środowisku morskim duży udział w ich powstawaniu mają porzucone śluzowe „domki” osłonie. Tego rodza ju cząstki, określane potocznie jako „śnieg mor ski”, mają rozmiary od kilku ąm do kilkudzie sięciu cm. Odgrywają istotną rolę w transporcie materii organicznej z powierzchni do głębokich warstw, będąc przy tym miejscem szczególnie wysokiej aktywności metabolicznej. Cząstki or ganiczne, które dodatkowo adsorbują na swojej powierzchni substancje silnie rozcieńczone w toni wodnej, to bardzo atrakcyjne siedlisko dla różnych mikroorganizmów. Bakterie osiągają tam zagęszczenia o kilka rzędów wielkości wy ższe niż w otaczającej wodzie (Caroni współaut. 1982). Glony korzystają z większej dostępności mineralnych substancji biogennych. Obfitość pokarmu w postaci bakterii i glonów przyciąga licznych konsumentów, wśród których domi nują korzenionóżki, wiciowce i orzęski (Silveri
współaut. 1984). Obecność w otwartych wo dach, często wiele kilometrów ponad dnem,
form pełzających i osiadłych, sugeruje, że czą stki detrytusu posiadają swoiste mikro- biocenozy. Intensywne, lokalne obiegi biogenów tworzą z takich cząstek wysokoproduktywne „oazy” unoszące się w skrajnie ubogim otocze niu (Goldman 1984). Obfitość pokarmu na czą
stkach przyciąga organizmy planktonowe
(Shanksi Walters 1996), a większe agregaty są
nawet specyficznym siedliskiem dla niektórych
bezkręgowców (KI0RBOE 2000). Powstające wo
kół cząstek gradienty stężeń substancji organi cznych i mineralnych różnicują przestrzennie toń wodną w małej skali (Silver i współaut.
1978), umożliwiając rozwój organizmów o bar dzo różnych wymaganiach ekologicznych, w po
zornie jednorodnym środowisku (Rassoulzade-
GAN 1993). Cząstki podobne do „śniegu mor
skiego”, kolonizowane przez bakterie i pierwot niaki, są od niedawna także przedmiotem ba dań w jeziorach (Grossarti Simon 1993, Gros-
sart i współaut. 1998) i rzekch (Zimmermann
1997, Zimmermann-Timm i współaut. 1998).
Grossard i Simon (1998) zwrócili uwagę na
podobieństwo „śniegu jeziornego” do kłaczków osadu czynnego.
OSADY DENNE
Zagęszczenie pierwotniaków w osadach de nnych jest na ogół o rzędy wielkości wyższe niż w toni wodnej (np. Finlay i współaut. 1988, Baldocki Sleigh 1988). Przyczyną jest wysoka
koncentracja potencjalnego pokarmu, głównie bakterii, oraz nieporównanie większy stopień strukturalnego zróżnicowania środowiska. Pierwotniaki bentosu zamieszkują labirynt mi kroskopijnych przestrzeni wśród cząstek orga nicznych i mineralnych. Tam gdzie dociera światło, w powierzchniowej warstwie osadów, rozwijają się organizmy fototroficzne, różne ka tegorie barwnych wiciowców, okrzemki oraz si
nice, korzystające z obfitości mineralnych nu- trientów. Organizmy nitkowate są także waż nym elementem kształtującym środowisko fizy
czne pierwotniaków (Picken 1937). Glony i sini
ce są istotnym źródłem tlenu w powierzchnio wej warstwie osadów, a dla wielu pierwotnia ków także podstawowym źródłem pokarmu. Li czne bentosowe orzęski to formy glonożerne, a niektóre gatunki specjalizują się w połykaniu nitkowatych sinic.
Cechą charakterystyczną osadów dennych są bardzo ostro zaznaczone gradienty chemicz ne, związane z szybkim zanikiem tlenu pod
610 Kr zy s zt o f Wląckowski
powierzchnią osadu. Znajduje to odbicie w roz mieszczeniu pionowym poszczególnych gatun
ków pierwotniaków (Finlay 1980). Ten aspekt
został najlepiej zbadany w środowisku piasz czystych osadów morskich, znanym z zaskaku jącej różnorodności orzęsków (F a u re -F re m ie t
1950, F e n c h e l 1969, H a r t w ig 1980). Wśród pierwotniaków są liczne gatunki mikroaerofil- ne, które występują w największych zagęszcze niach na granicy zasięgu tlenu, gdzie mają do stęp do szczególnej obfitości bakterii. Granica między środowiskiem tlenowym i beztlenowym jest bowiem strefą, wokół której skupiona jest najwyższa aktywność różnych fizjologicznych grup bakterii (F e n c h e l 1968). Niektóre gatunki orzęsków specjalizują się w zjadaniu bakterii siarkowych, tworzących charakterystyczne ma
ty w wąskiej strefie przenikania się tlenu i siarkowodoru (F a u re -F re m ie t 1951). Środowi
sko, w którym dominują procesy utleniania H2S
(tzw. sulfuretum) posiada specyficzne i bogate zespoły pierwotniaków. Głębsze warstwy osa dów to królestwo pierwotniaków beztlenowych (por. dalej).
W porównaniu do planktonu, informacje o zależnościach troficznych między pierwotnia kami a bezkręgowcami w bentosie są wciąż stosunkowo nieliczne. Orzęski i wiciowce są z pewnością ważnym pokarmem dla licznych ga tunków tzw. meiofauny, szczególnie niektórych widłonogów, wrotków i drapieżnych skąposz- czetów (Schónborn1984, McCormick i Cairns
1991, B o rri Borchardt 1999).
PIERWOTNIAKI A ROZKŁAD DETRYTUSU
Wśród fagotroficznych pierwotniaków za mieszkujących organiczne osady z reguły domi nują gatunki bakteriożerne. Ich udział w proce sach rozkładu materii organicznej był przed miotem licznych eksperymentów. Wyniki wska zują, że w obecności bakteriożernych pierwot niaków rozkład przebiega wyraźnie szybciej niż w obecności samych tylko bakterii (np. F e n c h e l
1977). Ponieważ liczebność bakterii w obecno ści bakteriożerców wyraźnie spada, eksploato wane bakterie muszą być bardziej aktywne. Efekt pierwotniaków wiązany jest najczęściej z regenerowaniem mineralnych biogenów, głów nie azotu i fosforu (C a r o n i G o ld m a n 1990).
Organiczne osady w wodach przybrzeżnych to głównie szczątki roślinne, składające się przede wszystkim ze strukturalnych polimerów, jak celuloza i ligniny. Substancje te są źródłem węgla i energii, ale fosfor i azot, niezbędne do produkcji nowej biomasy, bakterie muszą wią zać z otoczenia. Konsumując bakterie, pierwot niaki wydzielają z powrotem część azotu i fosfo ru, które w przeciwnym razie pozostałyby zablo kowane w bakteryjnej biomasie (S t o u t 1980).
S h e r r i współaut. (1982) wykazali, że wpływ pierwotniaków na tempo rozkładu detiytusu zależy od jego rodzaju, a zwłaszcza od zawarto ści azotu i fosforu. Sztuczne dostarczanie bio
genów przyśpiesza tempo rozkładu, ale na ogół w mniejszym stopniu niż sama obecność pier wotniaków. Wyższa aktywność bakterii w obe cności bakteriożerców może mieć także inne przyczyny. Niektóre substancje organiczne wy dzielane przez pierwotniaki mają, być może, znaczenie substancji wzrostowych. Aktywność ruchowa pierwotniaków przełamuje ogranicze nia dyfuzyjne przez mieszanie wody w bezpo średnim sąsiedztwie kolonii bakteryjnych i w ten sposób prawdopodobnie zwiększa dostę pność ograniczających pierwiastków (F e n c h e l
1977). Rzeczywiście G lu d i F e n c h e l (1999) wy kazali ostatnio, że ruchy membranelli filtrują cych orzęsków mają istotne znaczenie dla transportu rozpuszczonych substancji w środo wisku interstycjalnym. S a l a i G O de (1999)
zwrócili uwagę, że przyśpieszenie rozkładu de tiytusu w obecności pierwotniaków może także wynikać z selektywnego wyżerania bakterii. Wi ciowce i bakteriożerne orzęski eliminując głów nie drobne rozproszone bakterie, przesuwają równowagę na korzyść bardziej morfologicznie zróżnicowanej grupy bakterii przytwierdzonych do powierzchni cząstek. Właśnie do tej kategorii należy większość bakterii, które są odpowie dzialne za hydrolizę strukturalnych polimerów.
ŚRODOWISKO BEZTLENOWE
Wysoka aktywność mikroorganizmów w or ganicznych osadach powoduje zużywanie tle nu. W rezultacie, w głębi osadów zawsze panują warunki beztlenowe. Rzeczywisty zasięg tlenu zależy od ilości substancji organicznych, ziarni stości osadów, intensywności mieszania wody
nad osadami oraz obecności organizmów foto- syntetyzujących. W środowiskach żyznych tlen występuje zwykle tylko w kilkumilimetrowej, powierzchniowej warstwie osadu, a większość procesów rozkładu realizowana jest przez bez tlenowce.
Wśród orzęsków i wiciowców występuje sze reg gatunków beztlenowych. O beztlenowych wiciowcach wciąż wiemy bardzo mało. Niektóre z nich są być może reliktami z okresu wczesnej ewolucji Eukaryota, kiedy w atmosferze nie było tlenu (Pa t t e r s o n i współaut. 1999). Większość
znanych obecnie beztlenowych pierwotniaków opanowała to środowisko wtórnie. Ich metabo lizm energetyczny bazuje na fermentacji i fosfo rylacji substratowej (Fe n c h e l i Fin la y 1991).
Oznacza to niższą wydajność energetyczną w porównaniu do gatunków tlenowych i odpowie dnio niższe tempo wzrostu. Beztlenowe pierwot niaki nie muszą się jednak obawiać konkuren cji ze strony form tlenowych. W środowiskach permanentnie pozbawionych tlenu są jedynymi konsumentami i drapieżnikami. Konsekwencją niskiej wydajności energetycznej w świecie bez tlenowym są krótsze łańcuchy troficzne, które przypuszczalnie nie przekraczają trzech pozio mów: bakterie-bakteriożerne pierwotniaki-dra- pieżne pierwotniaki (Fe n c h e l i Fin l a y 1995).
Niewiele wiadomo na temat udziału pierwot niaków w beztlenowym rozkładzie materii orga nicznej. Ostatnio B ia g in i i współaut. (1998) wy kazali doświadczalnie, że podobnie jak w wa runkach tlenowych, także w beztlenowych, tempo rozkładu detiytusu jest wyższe w obe cności pierwotniaków. Wprowadzenie beztleno wego orzęska Metopus paleoformis spowodowa ło zmniejszenie liczebności bakterii, ale jedno cześnie bardzo istotny wzrost produkcji CH4 i
H2S. Stwierdzono przy tym, że metanogenne
symbionty orzęska (por. niżej) nie miały wpływu na obserwowany wzrost produkcji metanu. Większa aktywność bakterii nie była tu wyni kiem regeneracji substancji biogennych, jak w środowisku tlenowym. Wydaje się, że w tym wypadku wydzielane przez orzęski kwasy tłusz czowe (octowy i propionowy) miały stymulujące działanie na kluczowe etapy przemian, od wiel kich cząsteczek do metanu.
SYMBIOZA BEZTLENOW CÓW Z BAKTERIAMI
Zarówno w środowisku morskim, jak i słod kowodnym, większość beztlenowych pierwot niaków (orzęsków, wiciowców i ameb) posiada endosymbiotyczne bakterie metanogenne
(St u m i współaut. 1986). Badając maty bakterii
siarkowych na dnie Zatoki Santa Barbara (Ca lifornia), Be r n h a r d i współaut. (2000) stwier
dzili, że wiciowce z symbiontami stanowiły tam ponad 80% biomasy wszystkich wiciowców, a spośród 15 gatunków orzęsków, bakteryjne symbionty występowały aż u 13. U niektórych gatunków stwierdzono jednoczesną obecność ekto- i endosymbiontów. Na stanowiskach bo gatszych w tlen i z mniejszą zawartością H2S
liczebność i biomasa pierwotniaków były o rząd wielkości mniejsze. Także proporcja gatunków posiadających bakteryjne symbionty była zna cznie niższa niż w rejonie sulfuretum (Be r n
h a r d i współaut. 2000). Najwyraźniej w środo
wisku beztlenowym symbioza pierwotniaków z bakteriami musi być bardzo korzystna.
Symbionty metanogenne wiążą wodór po wstający w wyniku fermentacji w komórce go spodarza. Utrzymywanie niskiego ciśnienia
parcjalnego H2 pozwala na pełniejsze utlenienie
substratu i tym samym większą wydajność energetyczną fermentacji. Powstaje więcej octa nów kosztem produktów mniej utlenionych, jak np. kwas mlekowy, propionowy czy masłowy.
Metanogeny eliminujące H2 przynoszą zatem
gospodarzom wymierne korzyści. Eksperymen talne usunięcie endosymbiontów z orzęsków
Plagiopylafrontata i Metopus contortus spowo
dowało obniżenie wydajności i tempa ich wzro stu o około 30% (Fe n c h e li Fin la y 1991). Korzy
ści układu są obustronne. Metanogeny w cyto- plazmie pierwotniaków mają nie tylko zapew
niony dostęp H2, CO2 oraz octanów, ale także
unikają silnej konkurencji ze strony bakterii redukujących siarczany. Te ostatnie tworzą także układy symbiotyczne z beztlenowymi pierwotniakami, chociaż do tej pory obserwo wano je wyłącznie jako ektosymbionty. Znany jest także przykład symbiozy orzęska Strombi-
dium purpureum z bezsiarkowymi bakteriami
fotosyntetyzującymi (Fe n c h e li Be r n a r d 1993).
Układy symbiotyczne między fagotroficznym
pierwotniakiem a pojedynczym wiążącymi H2
prokariontem pozwalają na kompletną minera lizację materii organicznej do CO2 oraz CH4 lub
H2S (zależnie od rodzaju symbionta). W warun
kach beztlenowych, bez udziału pierwotniaka, wymaga to zintegrowanej współpracy wielu róż nych kategorii bakterii (Fe n c h e li Fin l a y 1995).
Środowiska beztlenowe nie ograniczają się do osadów dennych ale mogą także obejmować znaczną część toni wodnej. Dzieje się tak w przeżyźnionych jeziorach, gdzie latem tlen czę sto zanika całkowicie w hypolimnionie. W zbior nikach meromiktycznych (permanentnie uwar stwionych) głębsze, odizolowane warstwy są stale pozbawione tlenu. Dotyczy to także czę ściowo izolowanych środowisk morskich, jak niektóre fiordy, jeziora nadmorskie czy za
612 Kr zy s zt o f Wląckowski
mknięte morza, w których uwarstwienie jest wynikiem gradientu zasolenia. Ekstremalnym przykładem jest Morze Czarne, ale tlen zanika także w głębiach Bałtyku. Świat organizmów
beztlenowych jest szczególnie interesujący dla protozoologów ale pozostaje wciąż tylko w nie wielkim stopniu poznany (Fe n c h e l i współaut.
1990, 1995; Gu h l i współaut. 1994).
THE ROLE OF PROTOZOANS IN AQUATIC ECOSYSTEMS S u m m a r y
This article reviews current ideas on the ecological role of free-living phagotrophic protists and their relationships with other components of aquatic ecosystems. Since the largest populations o f protozoans are observed in habitats rich in decaying organic matter, their main function has, for a long time, been associated with decomposition and mineralization. Protozoans have also been used as bioindi cators of organic pollution. However, it is now believed that these, the smallest consumers, are even more important in oligotrophic pelagic systems, where the dominant primary producers are too small for metazoan grazers. Most of the
prim aiy production in the open oceans is consumed directly by phagotrophic protists and dissipates within microbial food webs, where diverse protists occupy several trophic levels. Various forms of mixotrophy, which is particularly common among protists, often makes it impossible to at tribute traditional trophic functions and contribute to the complexity of microbial food webs. Protozoans are of par ticular significance in anoxic habitats where they are the only consumers and predators. Most anaerobic protozoans harbour symbiotic bacteria and archaea. The nature and significance of these symbioses is still poorly understood.
LITERATURA
Ag a t h aS., Sp in d l e rM., Wi l b e r tN., 1993. Ciliated protozoa (Ciliophora) from the Arctic Sea ice. Acta Protozool. 32, 261-268.
Al-Ra s h e idK. A. S., 1996. Records o f free-living ciliates in Saudi Arabia. II. Freshwater benthic ciliates o f Al-Hassa Oasis, EastemRegion Arab Gulf J. Scient. Res. 15, 187-205.
Ar n d tH., 1993. Rotifers as predators on components o f the microbial web (bacteria, heterotrophic flagellates, cilia tes) — a review. Hydrobiologia 255/256, 231-246.
Ar n d tH., Nix d o r f B., 1991. Spring clear-water phase in a eutrophic lake: control by herbivorous zooplankton en hanced by grazing on components o f the microbial web. Verh. Internat. Verein. Limnol. 24, 879-883.
Az a mF ., Fe n c h e l T ., Fie l d J . G ., Gr a y J . S., Me y e r- Re il L . A ., Th in d s t a d F ., 1983. The ecological role o f water-column microbes in the sea Mar. Ecol. Prog. Ser. 10, 257-263.
Ba l ć iu n a sD., La w l e rS. P., 1995. Effects o f basal resources, predation, and alternative prey in microcosm food chains. Ecology 76, 1327-1336.
Bl a d o c k B . M., Sl e ig h M. A., 1988. The ecology o f benthic protozoa in rivers: seasonal variation in numerical abun dance in fin e sediments. Arch. Hydrobiol. I l l , 409- 421.
Be a v e rJ. R., Cr is m a n T. L., 1982. The trophic response o f ciliated protozoans in freshw ater lakes. Limnol. Ocea- nogr. 27, 246-253.
Be a v e rJ . R., Cr i s m a nT . L., 1989. The role o f ciliated protozoa in pelagic freshwater ecosystems. Microb. Ecol. 17, 111-136.
Be r n h a r d J. M., Bu c k K. R., Fa r m e r M. A., Bowser S. S., 2000. The Santa Barbara Basin is a symbiosis oasis. Nature 403, 77-80.
Be r n in g e r U.-G., Fin l a y B . J . , Ca n t e r H . M ., 1986. The spatial distribution and ecology o f zoochlorellae-bearing ciliates in a productive pond. J . Protozool. 33, 557-563.
Bia g in iG. A., Fin l a yB. J., Ll o y dD., 1998. Protozoan stimu lation o f anaerobic microbial activity: enhancement o f the rate o f terminal decomposition o f organic matter. FEMS Microbiology Ecology 27, 1-8.
Bir d D. F., Ka l f fJ., 1986. Bacterial grazing by planktonie lake algae. Science 231, 493-495.
Bo t t T. L., Bo r c h a r d t M. A., 1999. Grazing o f protozoa, bacteria, and diatoms by meiofauna in lotic epibenthic communities. J. North Amer. Benth. Soc. 18, 499-513.
Br e t e l e r W. C. M. K., Sc h o g t N., Ba a s M., Sc h o u t e n S.,
Kr a a yG. W., 1999. Trophic upgrading o f food quality by protozoans enhancing copepod growth: role o f essential lipids. Marine Biology 135, 191-198.
Br e t tM. T., M Ol l e r-Na v a r r aD. C., 1997. The role o f highly unsaturated fatty acids in aquatic food web processes. Freshwater Biology 38, 483-499.
Ca l b e tA . , La n d r yM. R., 1999. Mesozooplankton influences on the microbial food web: Direct and indirect trophic interactions in the oligotrophic open ocean. Limnol. Oceanogr. 44, 1370-1380.
Ca r o n, D . A ., Go l d m a n, J . C ., 1990 Protozoan nutrient regeneration. [W :] Ecology o f Marine Protozoa Ca p r i u l o,
G. M. (Red.), Oxford University Press, New York, str. 283-306.
Ca r o nD. A., Sw a n b e r gN. R., 1990. The ecology o f planktonie sarcodines. Reviews in Aquatic Sciences 3, 147-180.
Ca r o n D. A., Da v isP. G., Ma d i nL. P., Sie b u r t hJ. M., 1982. Heterotrophic bacteria and bacterivorous protozoa in oceanic macroagregates. Science 218, 795-797.
Ca r o n D . A ., Go l d m a n J . C ., Fe n c h e l T ., 1990. Protozoan respiration and metabolism. [W :] Ecology o f Marine Protozoa Ca p r iu l o G. M. (Red.), Oxford University Press, New York, 307-322.
Ch is h o l m S. W., Ol s o n R. J., Ze t t l e rE. R. 1988. A novel free-living prochlorophyte abundant in the oceanic eu-
photic zone. Nature 334, 340-343.
Co l eJ. J., 1999. Aquatic microbiology fo r ecosystem scien tists: New and recycled paradigms in ecological micro biology. Ecosystems 2, 215-225.
Co l eJ. J., Fi n d l a yS., Pa c eM . L., 1988. Bacterial production in fresh and saltwater ecosystems: a cross-system over view. Mar. Ecol. Prog. Ser. 43, 1-10.
Co n o v e rR. J., 1982. Interrelations between microzooplank- ton and other plankton organisms. Ann. Inst. Oceanogr., Paris 58, 31-46.
Cr a w f o r dD. W., 1989. Mesodinium rubrum: the phytoplank- ter that wasn’t. Mar. Ecol. Prog. Ser. 58, 161-174.
Cu r d s, C. R., 1992. Protozoa in water industry. Cambridge University Press,
Cu r d s C. R., Co c k b u r n A., Va n d y k e J. M., 1968. A n ex perimental study o f the role o f the ciliated protozoa in
the activated-sludge process. Wat. Pollut. Control 67, 312-329.
Du c k l o w H . W ., Pu r d ie D . A ., Wi l l ia m s P. J. LeB, Da v isJ. M., 1986. Bacterioplankton: a sink fo r carbon in a coastal marine plankton community. Science 232, 865-867.
Es t e b a n G. F., Fin l a y B. J., Ol m o J. L., Ty l e rP. A., 2000. Ciliated protozoa fro m a volcanic crater-lake in Victoria, Australia. Journal o f Natural History 34, 159-189.
Fa u r e- Fr e m ie t E., 1950. Ecologie des cilies psammophiles littoraux. Bull. Biol. France Belg. 84, 35-75.
Fa u r e- Fr e m ie tE., 1951. Associations infusoriennes a Beggi- atoa. Hydrobiologia 3, 65-71.
Fe n c h e l T., 1968. The ecology o f marine microbenthos. II. The food o f marine benthic ciliates. Ophelia 5, 73-121.
Fe n c h e l T., 1969. The ecology o f marine microbenthos. IV. Structure andfunction o f the benthic ecosystem. Ophelia 5, 73-121.
Fe n c h e l, T. 1977. The significance ofbacterivorous protozoa in the microbial community o f detritial particles. [W:] Aquatic Microbial Communities, Ca i r n s, J. Jr. (Red.), Garland Publishing, Inc., New York, str. 529-544.
Fe n c h e l T., 1980. Suspension feeding in ciliated protozoa: feeding rates and their ecological significance. Microbial
Ecology 6, 13-25.
Fe n c h e l T ., 1982. Ecology o f heterotrophic microflagellates. IV. Quantitative occurence and importance as bacterial consumers. Mar. Ecol. Prog. Ser. 9, 35-42.
Fe n c h e lT., 1988. Marine plankton fo o d chains. Annu. Rev. Ecol. Syst. 19, 19-38.
Fe n c h e l T ., Fin l a y B . J ., 1991. The biology o f free-living anaerobic ciliates. Eur. J . Protistol. 26, 201-215.
Fe n c h e lT., Be r n a r dC., 1993. A purple protist. Nature 362, 300.
Fe n c h e l, T., Fi n l a y, B. J., 1995. T h e evolution o f anoxic worlds. Oxford University Press.
Fe n c h e l T., Kr is t e n s e n L. D., Ra s m u s s e n L., 1990. Water column anoxia: vertical zonation o f planktonie protozoa. Mar. Ecol. Prog. Ser. 62, 1-10.
Fe n c h e l T., Be r n a r d C., Es t e b a n G., Fin l a y B. J., Ha n s e n P. J., Iv e r s e nN., 1995. Microbial diversity and activity in a Danish fjord with anoxic deep water. Ophelia 43, 45-100.
Fe n c h e lT., Es t e b a n G. F., Fin l a yB. J., 1997. Local versus global diversity o f microorganisms: cryptic diversity o f ciliated protozoa. Oikos 80, 220-225.
Fin l a y B. J ., 1980. Temporal and vertical distribution o f ciliophoran communities in the benthos o f a small eutro- phic loch with particular reference to the redox profile. Freshwater Biology 10, 15-34.
Fin l a yB. J ., Es t e b a n G . F., 1998. Planktonie ciliate species diversity as an integral component o f ecosystem function in a freshwater pond. Protist 149, 155-165.
Fin l a yB. J., Cl a r k eK. J., 1999. Apparent global ubiquity o f species in the protist qenus Paraphysomonas. Protist
150, 419-430.
Fin l a y B. J., Fe n c h e l T., 1999. Divergent perspectives on protist species richness. Protist 150, 229-233.
Fin l a y B. J., Cl a r k e K. J., Co w l in g A. J., Hin d l e R. M.,
Ro g e r s o nA ., Be r n i n g e rU . G., 1988. On the abundance and distribution o f Protozoa and their fo o d in a produc tive freshwater pond. Europ. J. Protistol. 23, 205-217.
Fin l a y B. J., Es t e b a n G. F., Ol m oJ. L., Ty l e r P. A., 1999. Global distribution o f free-living microbial species. Eco- graphy 22, 138-144.
Fo g gG. E., 1986. Picoplankton. Proc. IV IS M E 96-100.
Fo is s n e rW., 1999. Protist diversity: Estimates o f the near imponderable. Protist 150, 363-368.
Fo is s n e rW., Be r g e r H., 1996. A user-friendly guide to the ciliates (Protozoa, Ciliophora) commonly used by hydro biologists as bioindicators in rivers, lakes, and waste waters, with notes on their ecology. Freshwater Biology 35, 375-482.
Fu k a m i K., Wa t a n a b eA., Fu j it aS., Ya m a o k aK., Nis h ij im aT., 1999. Predation on naked protozoan microzooplankton byfishlarvae. Mar. Ecol. Prog. Ser. 185, 285-291.
Gl iw ic zZ. M., 1990. Why do cladocerans fa il to control algal blooms? Hydrobiologia 200/201, 83-97.
Gl u dR. N., Fe n c h e lT., 1999. The importance o f ciliates fo r interstitial solute transport in benthic communities. Mar. Ecol. Prog. Ser. 186, 87-93.
Go l d m a n J. C., 1984. The conceptual role fo r microaggre gates in pelagic waters. Bull. Mar. Sci. 35, 462-476.
Gr o s s a r t H. P., Sim o n M., 1993. Limnetic macroscopic or ganic aggregates (lake snow) — occurrence, charac teristics, and microbial dynamics in Lake Constance. Limnol. Oceanogr. 38, 532-546.
Gr o s s a r tH. P., Sim o nM., 1998. Bacterial colonization and microbial decomposition o f limnetic organic aggregates (lake snow). Aquat. Microb. Ecol. 15, 127-140.
Gr o s s a r t H. P., Be r m a n T., Sim o n M., Po h l m a n K., 1998. Occurence and microbial dynamics o f macroscopic or ganic aggregates (lake snow) in lake Kinneret, Israel, in fall. Aquat. Microb. Ecol. 14, 59-67.
Gu h lB. E., Fin l a yB. J., Sc h in kB., 1994. Seasonal develop ment o f hypolimnetic ciliate communities in a eutrophic pond. FEMS Microbiol. Ecol. 14, 293-305.
Gu s t a f s o n D. E. Jr., St o e c k e r D. K., Jo h n s o n M. D., Va n
He u k e l e m W. F., Sn e id e r K., 2000. Cryptophyte algae are robbed o f their organelles by the marine ciliate Mesodinium rubrum. Nature 405, 1049-1052.
Ha n s e n B., Bj o r n s e nP. K., Ha n s e nP. J., 1994. The size ratio between planktonie predators and their prey. Limnol. Oceanogr. 39, 395-403.
Ha n s e nP. J., Ca l a d oA. J., 1999. Phagotrophic mechanisms and prey selection in free-living dinoflagellates. J. Eu- kaiyot. Microbiol. 46, 382-389.
Ha r t w i g E., 1980. A bibliography o f the interstitial ciliates (Protozoa): 1926-1979. Arch. Protistenk. 123, 422-438.
He c k y R. E., Kl in g H. J., 1981. The phytoplankton and protozooplankton o f the euphotic zone o f Lake Tanga
nyika: species composition, biomass, chlorophyll con tent, and sp a tio -te m p o ra l d is trib u tio n L im n o l. Oceanogr. 26, 548-564.
Ja c kJ . D., Gi l b e r tJ. J., 1997. Effects o f metazoan predators on ciliates in freshwater plankton communities. J. Eu- kaiyot. Microbiol. 44, 194-199.
Ja c o b s o n D. M., 1999. A brief history o f dinoflagellate feeding research. J. Eukaryot. Microbiol. 46, 376-381.
Ja c o b s o n D. M., An d e r s o n D. M., 1986. Thecate heterotro phic dinoflagellates: feeding behavior and mechanisms. J. Phycol. 22, 249-258.
Ja c o b s o nD. M., An d e r s o nD. M., 1996. Widespread phago cytosis o f ciliates and other protists by marine mixotro- phic and heterotrophic thecate dinoflagellates. J. Phycol. 32, 279-285.
Je o n g H. J., 1999. The ecological roles o f heterotrophic dinoflagellates in marine planktonie community. J. Eu- kaiyot. Microbiol. 46, 390-396.
Jo h n s o n P. W., Sie b u r t hJ. M., 1979. Chroococcoid cyano bacteria in the secu A ubiquitous and diverse phototro- phic biomass. Limnol. Oceanogr. 24, 982-935.
Ju r g e n sK., 1994. Impact o f Daphnia on planktonie microbial food webs — a rewiev. Mar. Microb. Food Webs 8,
295-324.
Jo n e s R. I.. 1994. Mixotrophy in planktonie protists as a spectrum o f nutritional strategies. Mar. Microb. Food Webs 8, 87-96.
Ju m a r sP. A., Pe n r y D. L., Ba r o s sJ. A., Pe r r yM. J., Fr o s t B.W., 1989. Closing the microbial loop: dissolved carbon pathway to heterotrophic bacteria from incomplete in gestion, digestion and absorption in animals. Deep-Sea Research 36, 483495.
614 Kr zy s zt o f Wiąckow ski
Ka r lD. M ., 1999. A sea o f change: biogeochemical variability in the North Pacific subtropical gyre. Ecosystems 2, 181-214.
Ka w ab ata Z., Ma ts u i K ., Okazaki K.. Nasu M ., Na k a n o N., Su g aiT., 1995. Synthesis o f a species-defined micro cosm with protozoa. J. Protozool. Res. 5, 23-26.
KI0RBOE T., 1998. Population regulation and role o f rneso- zooplankton in shaping food webs. Hydrobiologia 363, 13-27.
Kio rbo eT., 2000. Colonization o f marine snow aggregates by invertebrate zooplankton: Abundance, scaling, and possible role. Limnol. Oceanogr. 45, 479-484.
Kle p p e lG. S., 1993. On the diets o f calanoid copepods. Mar. Ecol. Progr. Ser. 99, 183-195.
Kle p p e lG. S., Hollid ay D. V., Pie p e rR. E., 1991. Trophic interactions between copepods and microplankton: a question about the role o f diatoms. Limnol. Oceanogr. 36, 172-178.
Law lerS. P., 1993. Direct and indirect effects in microcosm communities o f protists. Oecologia 93, 184-190.
Lin d h o lmT., 1978. Autumnal mass development o f the „red water” ciliate Mesodinium rubrum in the land archipela go. Memo. Soc. Fauna Flora Fenn. 54, 1-5.
Lindh olmT., 1985. Mesodinium rubrum — a unique photo synthetic ciliate. Adv. Aquat. Microbiol. 3, 1-48.
Lin d h o lmT., Lin d r o o s P., MOr kA. C., 1988. Ultrastructure o f the photosynthetic ciliate Mesodinium rubrum. Bio- Systems 21, 141-149.
Lu c k in b ill L. S., 1979. Regulation, stability, and diversity in a model experimental microcosm. Ecology 60, 1098-
1102.
Ma r c h e ss a u ltP., Ma zu m d e rA., 1997. Grazer and nutrient impacts on epilimnetic ciliate communities. Limnol. Oceanogr. 42, 893-900.
Math e s J., Ar n d t H., 1994. Biomass and composition o f protozooplankton in relation to lake trophy in north German lakes. Mar. Microb. Food. Webs 8, 357-375.
Mats u y am aY., Miyamo to M., Kotan i Y., 1999. Grazing im pacts o f the heterotrophic dinofiagellate Polykrikos ko- foid ii on a bloom o f Gymnodinium catenatum. Aquat.
Microb. Ecol. 17, 91-98.
McCo r m ic kP. V ., Ca ir n sJ. C., 1991. Effects o f micrometazoa on the protistan assamblage o f a littoral food web. Freshwater Biology 26, 111-119.
Miralto A., Ba r o n e G., Ro m a n o G., Po u l e t S. A., Ia n o r aA., Russo G. L., Bu ttin o I., Ma z z a r e l la G ., La a b ir M.,
Cab r in i M., GlacobbeM. G., 1999. The insidious effect o f diatoms on copepod reproduction. Nature 402, 173-
176.
M o r in P., 1999. Productivity, intraguild predation, and popu lation dynamics in experimental food webs. Ecology 80, 752-760.
Mu lle r-Na varraD. C., Br e ttM. T., Lis to nA. M., Gold m an C. R., 2000. A highly unsaturated fatty acid predicts carbon transfer between primary producers and consu mers. Nature 403, 74-77.
Mu lle r-So lg e r A., Br e tt M. T., Lu e c k e C., Els e r J. J.,
Gold m an C. R., 1997. The effects o f planktivorous fis h (golden shiners) on the ciliate community o f a mesotro- phic lake. J. Plankton Res. 19, 1815-1828.
Na k am u r aY., Su zu ki S., Hirom iJ., 1996. Development and collapse o f a Gymnodinium mikimotoi red tide in the Seto Inland Sea. Aquat. Microb. Ecol. 10, 131-137.
Ny g aa r d K., Tob ie se n A., 1993. Bacterivory in algae: a survival strategy during nutrient limitation. Limnol. Oceanogr. 38, 273-279.
Pace M. L., 1986. An empirical analysis o f zooplankton community size structure across lake trophic gradients. Limnol. Oceanogr. 31, 45-55.
Pa fe n h ó fe rG. A., 1998. Heterotrophic protozoa and small metazoa: feeding rates andprey-consumer interactions. J. Plankton Res. 20, 121-133.
Pa tte r so n D. J., Sim pso n A. G. B., We e r ak o o n N., 1999. Free-living flagellates fro m anoxic habitats and the as sembly o f the eukaryotic cell. Biol. Bull. 196, 381-383.
Pic k e n L. E. R., 1937. The structure o f some protozoan communities. J. Ecol. 25, 268-384.
Po m e r o y L. R., 1974. The ocean’s food web, a changing paradigm. BioScience 24, 499-504.
Po r t e rK. G., 1996. Integrating the microbial loop and the classic food chain into a realistic planktonie food web. [W:] Food webs: integration o f patterns and dynamics,
PolisG. A. Win e m il le rK. O. (Red.) Chapman and Hall, New York, str. 51-59.
Pu tland J. N., 2000. Microzooplankton herbivory and bac terivory in Newfoundland coastal waters during spring, summer and winter. J. Plankton Res. 22, 253-277.
Ra s s o u l za d e g a n, F. 1993 Protozoan patterns in the Azam- Ammerman’s bacteria-phytoplankton mutualism [W:] Trends in Microbial Ecology, Gu e r r e r o, R., Pe rdrOs- AliO (red.), Spanish Society for Microbiology, str. 435- 439.
Sa la M. M., Gu d e H., 1999. Role o f protozoans on the microbial ectoenzymatic activity during the degradation o f macrophytes. Aquat. Microb. Ecol. 20, 75-82.
Sa n d e r s R. W., 1991. Mixotrophic protists in marine and freshwater ecosystem J. Protozool. 38, 76-81.
Sa n d e r sR. W., Wic k h amS. A ., 1993. Planctonicprotozoa and metazoa: predation, fo o d quality and population control. Mar.Microb.Food Webs. 7, 197-223.
Sa n d e r sR. W., Po r t e rK., Be n n e t tS., DeBiASE A. E., 1989. Seasonal patterns o f bacterivory by Flagellates, Ciliates and Cladocerans in freshw ater planktonie community. Limnol. Oceanogr. 34, 673-687.
Sa n d e r sR. W., Be r n in g e rU. G., LimE. L., Ke m pP. F., Caro n D. A., 2000. Heterotrophic and mixotrophic nanoplank ton predation on picoplankton in the Sargasso Sea and on Georges Bank. Mar. Ecol. Prog. Ser. 192, 103-118.
Sc h ó n b o r nW., 1984. The annual energy transfer from the communities o f Ciliata to the population o f Chaetogaster diastrophus Gruithuisen in the River Saale. Limnologica (Berlin) 16, 15-23.
Sha n k s A., Wa lt e r s K., 1996. Feeding by a heterotrophic dinofiagellate (Noctiluca scintillans) in marine snow. Limnol. Oceanogr. 41, 177-181.
Sh e r rB. F., Sh e r rE. B., Be r m a nT ., 1982. Decomposition o f organic detritus: a selective role fo r microfiagellate Proto zoa. Limnol. Oceanogr. 27, 765-769.
Sh e r rE. B., Sh e r rB. F., 1988. Role o f microbs in pelagic food webs: a revised concept. Limnol. Oceanogr. 33,
1225-1227.
Sh e r rE. B., Sh e r rB. F., 1994. Bacterivory and herbivory: Key roles o f phagotrophic protists in pelagic food webs. Microb. Ecol. 28, 223-235.
Sie b u r t hJ. M., Sm e t a c e kV ., Le n zJ., 1978. Pelagic ecosys tem structure: Heterotrophic compartments o f the plank ton and their relationship to plankton size fractions. Limnol. Oceanogr. 23, 1256-1263.
Sil v e rM. W., Go w ingM. M., Br o w n le eD. C., CorlissJ. O., 1984. Ciliated protozoa associated with oceanic sinking detritus. Nature 309, 246-248.
Sil v e rM. W., Sh an k sA. L., Tr e n tJ. T., 1978. Marine snow: microhabitat and source o f small-scale patchiness in pelagic populations. Science 201, 371-373.
Sla d e ć e k V., 1973. System o f water quality from the biologi cal point o f view. Arch. Hydrobiol. Beih. Ergebn. Lim nol. 7, 1-218.
So m m e r U., 1993. The scientific basis o f eutrophication management: reconciling basic physiology and empiri cal biomass models. Mem. 1st. ital. Idrobiol. 52, 89-111.
St ic k n e yH. L., Ho o dR. R ., St o e c k e rD. K., 2000. The impact o f mixotrophy on planktonie marine ecosystems. Eco logical Modelling 125, 203-230.
St o c k n e r J. G., 1988. Phototrophic picoplankton: an over view fro m marine and freshw ater ecosystems. Limnol. Oceanogr. 33, 765-775.
St o e c k e rD. K., 1988. Are marine planktonie ciliates suspen- sion-feeders? J. Protozool. 35, 252-255.
St o e c k e rD. K., 1999. Mixotrophy among dinofagellates. J. Eukaryot. Microbiol. 46, 397-401.
St o e c k e rD. K., Ca p u z z oJ. M., 1990. Predation on protozoa: its importance to zooplankton. J. Plankton Res. 12, 891-908.
St o e c k e rD. K., Sil v e rM. W., 1990. Replacement and aging o f chloroplasts in Strombidium capitatum (Ciliophora, Oligotrichida). Mar. Biol. 107, 491-502.
St o e c k e rD. K., Si l v e rM. W., Mic h a e l sA. E., Da v is L. H., 1988. Obligate mixotrophy in Laboea strobila, a ciliate which retains chloroplasts. Mar. Biol. 99, 415-423.
St o u t J. D., 1980. The role o f protozoa in nutrient cycling and energy fiow. Adv. Microb. Ecol. 4, 1-50.
St r o m S. L., Be n n e r R., Zi e g l e r S., Da g g M. J., 1997. Planktonie grazers are a potentially important source o f marine dissolved organic carbon. Limnol. Oceanogr. 42, 1364-1374.
St u m C. K., Zw a r tK. B., Vo n Gr u g g e nJ. A., Vo g e l sG. D., 1986. Methanogenic bacteria as endosymbionts o f an aerobic protozoa. Proc. IV ISME, 169-175.
Ta y l o r F. J. R., 1982. Symbioses in marine microplankton. Ann. Inst. Oceanogr., Paris 58 (S), 51-90.
Ve r it iP. G., 1988. Chemosensory behaviour in marine plank tonie ciliates. Bull. Mar. Sci. 43, 772-782.
Ve r it i P. G., 1991. Feeding in planktonie protozoans: evi dence fo r non-random acquisition o f prey. J. Protozool. 38, 69-76.
Ve r it iP. G., Sm e t a c e kV., 1996. Organism life cycles, preda tion, and the structure o f marine pelagic ecosystems. Mar. Ecol. Prog. Ser. 130, 277-293.
We is s eT., St o c k n e rJ. G., 1993. Eutrophication: the role o f microbial food webs. Mem. 1st. ital. Idrobiol. 52, 133- 150.
We is s e T., M Ol l e r H., Pi n t o- Co e l h o R. M., Sc h w e iz e r A.,
Sp r in g m a n nA. D., Ba l d r in g e rG., 1990. Response o f the microbial loop to the phytoplankton spring bloom in a large prealpine lake. Limnol. Oceanogr. 35, 781-794. Wią c k o w s k iK., Br e t tM . T., Go l d m a nC. R., 1994. Differential
effects o f zooplankton species on ciliate community structure. Limnol. Oceanogr. 39, 486-492.
Wi l l ia m s, P. J. LeB. (1980). Incorporation o f microheterotro- phic processes into the classical paradigm o f the plank tonie food web. [W:] Lower Organisms and their Role in the Food Web. Re i n h e im e r, G. (red.), Proceedings of the 15th European Marine Biology Symposium. Kom- mission Verlag Walter G. Muhlau, Kiel, 5, 1-28.
Zh u k o v aN . V., Kh a r l a m e n k oV. I., 1999. Sources o f essential fatty acids in the marine microbial loop. Aquat. Microb.
Ecol. 17, 153-157.
Zim m e r m a n n H., 1997. The microbial community on aggre gates in the Elbe Estuary, Germany. Aquat. Microb. Ecol. 13, 37-46.
Zi m m e r m a n n- Tim m H., Ho l s tH., Mu l l e r S., 1998. Seasonal dynamics o f aggregates and their typical biocenosis in the Elbe Estuary. Estuaries 21, 613-621.
