ROMUALD CZERPAK
Instytut Biologii
Filia Uniwersytetu W arszawskiego w Białymstoku
FOTOKONTROLA WZROSTU, ROZWOJU I METABOLIZMU U GLONÓW
WSTĘP
Światło pochodzące głównie ze Słońca jest potężnym źródłem energii elektro magnetycznej, która jest spożytkowana zaledwie w kilku procentach przez rośliny lądowe i przeważnie w kilkunastu procentach przez glony dominujące w ekosy stemach wodnych i wytwarzające około 2/3 materii organicznej i tlenu na globie ziemskim. Energia świetlna jest wykorzystywana także przez człowieka w wielu procesach biotechnologicznych i technicznych różnych gałęzi przemysłu i gospo darki. Światło reguluje bądź oddziaływuje na wzrost, rozwój, reprodukcję, procesy fizjologiczno-metaboliczne i behawior przede wszystkim organizmów roślinnych auto- i heterotroficznych, a także zwierzęcych.
W przypadku roślin aktywnie działa światło na procesy morfogenetyczne i metaboliczne w zakresie długości fal od 320 do 800 nm. W tym zakresie energia świetlna potrafi zmieniać energię elektronów wokół atomów i cząsteczek, które są zdolne ją absorbować. Okazało się, że tylko nieliczne substancje organiczne bogate
w wiązania k (pi) elektronowe, na przykład chlorofile, fikobiliny, karotenoidy,
witaminy A są zdolne do pochłaniania energii świetlnej począwszy od ultrafioletu aż po daleką czerwień. Wpływ światła na rośliny jest bardzo zróżnicowany i zależy głównie od ich taksonomii i warunków środowiska. U większości roślin światło poza podstawową funkcją w procesie fotosyntezy odgrywa także decydującą rolę w kontroli i regulacji wzrostu, rozwoju, reprodukcji i metabolizmu (D ring 1988, H a rt 1988, S e n g e r 1984,1987).
ROLA SYSTEMÓW FOTORECEPTOROWYCH U ROŚLIN
U roślin zdolnych do fotosyntezy oraz niefotosyntezujących, poza fotoreceptora- mi pochłaniającymi energię świetlną niezbędną do przebiegu tego procesu w obrębie komórek, istnieje mnóstwo różnorodnych systemów receptorowych, odbierających bodźce fizykochemiczne ze środowiska zewnętrznego i wewnętrznego organizmu. Dzięki receptorom jest ciągła adaptacja fizjologiczno-metaboliczna roślin do wahań czynników fizykochemicznych środowiska w celu utrzymania pewnej równowagi
600 Romuald Czerpak
dynamicznej w przemianie materii na każdym etapie rozwoju ontogenetycznego organizmu (K opce w ic z i współaut. 1992, N ow ak 1988).
Powszechnie występuje u roślin naczyniowych i ramienic, a także u niektórych glonów z grupy sinic, zielenic, brunatnie i krasnorostów układ fotoreceptorowy fitochromowy o uniwersalnych właściwościach kontrolujących ich morfogenezę, reprodukcję i metabolizm za pomocą światła czerwonego i dalekiej czerwieni. Fitochrom, którego strukturę chemiczną i funkcję biologiczną u roślin fotosy nte- zujących dotychczas najlepiej poznano, występuje w dwóch podstawowych od mianach konformacyjnych Pr i Pfr, które posiadają właściwości odwracalnej foto- konwersji. Forma Pr fitochromu selektywnie pochłania światło czerwone o długo ściach fal 650-660 nm i przekształca się w postać aktywną biologicznie Pfr. Ta z kolei forma pod działaniem dalekiej czerwieni przeważnie 725-730 nm u roślin dwuliściennych i niektórych glonów lub przy braku światła (w ciemności) staje się z powrotem odmianą Pr — przeważnie pasywną biologicznie. Wyjątek stanowią tutaj ramienice, u których odwrotnie niż u pozostałych roślin, daleka czerwień aktywuje fotokontrolę poprzez system fitochromowy, zaś światło czer wone działa hamująco (D ring 1988, K o p cew icz i współaut. 1992).
Fitochrom jest chromoproteiną zbudowaną z części białkowej i chromoforo- wej będącej dimerycznym łańcuchem tetrapirolowym. Jego ciężar molowy prze ważnie waha się od 118 do 127 kDa. Ewolucyjnie prawdopodobnie fitochrom powstał z fikobilin, które u licznych gatunków sinic i krasnorostów pełnią rolę barwników fotosyntezujących. Dzięki właściwościom fitochromu rośliny mogą się adaptować do ciągłych zmian natężenia i jakości światła w otaczającym je środowisku. Poprzez system receptorów fitochromowych najczęściej za pomocą światła czerwonego następuje uruchomienie i aktywacja określonych odcinków genomu rośliny, odpowiedzialnych za jej wzrost i rozwój, kształtowanie morfoge- nezy i przebieg procesów fizjologiczno-metabolicznych. Prawdopodobnie pod czas fotokonwersji formy nieaktywnej Pr w postać czynną biologicznie Pfr nastę puje uwalnianie pierwszo- i drugorzędowych przekaźników chemicznych, jak to ma miejsce w przypadku mechanizmu działania zwierzęcych hormonów i fitohor- monów. Coraz więcej danych eksperymentalnych przemawia za istnieniem wtór nych przekaźników w mechanizmach kontrolowanych przez fitochrom i pokrewne fotoreceptory procesów biologicznych. Do bardziej znanych tego rodzaju pośred ników, występujących pospolicie także u roślin, należą przede wszystkim: cykli czny AMP, kompleks kalmodulino-wapniowy, diacyloglicerol, trifosfoinozytol, di- i poliaminy oraz prawdopodobnie acetylocholina u niektórych roślin. Również czerwień za pośrednictwem systemu fitochromowego wzmaga biosyntezę fitohor- monów głównie cytokinin i giberelin, a w niewielkim stopniu auksyn, które współdziałając ze sobą aktywują procesy morfogenezy i fizjologiczno-metabo- liczne u roślin (K o p cew icz 1979,1980, N ow ak 1988).
Poza fitochromem stwierdzono u niektórych gatunków roślin naczyniowych, głównie traw, zaś najliczniej u glonów należących do zielenic, chryzofitów,
bru-natnic i krasnorostów oraz u wielu rodzajów grzybów, zwłaszcza Phycomyces i
Trichoderma, obecność fotoreceptorów absorbujących światło niebieskie w zakre
sie fal 370-480 nm i bliski ultrafiolet (UV-A) o długościach fal od 320 do 370 nm. U glonów i roślin naczyniowych głównym fotoreceptorem pochłaniającym światło niebieskie i przypuszczalnie UV-A jest kryptochrom, który jest flawoproteiną zbudowaną z białka i barwników flawinowych — witaminy B2 i jej pochodnych (B jö rn i współaut. 1976, D ring 1988, K o p cew icz i współaut. 1992).
U grzybów powszechnie występuje o podobnej budowie fotoreceptor zwany mikochromem, także z grupy flawoprotein, który pochłaniając światło fioletowe UV-A aktywuje i kontroluje ich wzrost, rozwój, reprodukcję i metabolizm. Nato miast światło niebieskie, szczególnie o długości fal 450 nm wchłaniane prawdo podobnie przez ten sam fotoreceptor, niweluje stymulujące działanie UV-A. Przy puszcza się, że istnieje co najmniej kilka rodzajów kryptochromów absorbujących światło niebieskie o długościach fal 370, 420, 450 i 480 nm, których struktury chemicznej dotychczas nie udało się ustalić dokładnie. Tak samo niektóre rośliny naczyniowe i glony absorbujące ultrafiolet UV-A posiadają swoje specyficzne fotoreceptory, prawdopodobnie o strukturze chemicznej analogicznej do miko- chromu grzybów (D ring 1988, K o p cew icz i współaut. 1992).
Światło niebieskie działa generalnie u roślin poprzez fotosystem kryptochro- mowy stymulująco na procesy biologiczne i metaboliczne, zaś światło żółte bądź czerwone wchłaniane prawdopodobnie przez tenże sam kryptochrom u niektórych roślin wywołuje efekty odwrotne. Kryptochromy są zlokalizowane przeważnie w warstwie wewnętrznej plazmolemmy w szczytowych częściach plechy i wierz chołkach pędów nadziemnych roślin naczyniowych. Ponadto światło niebieskie stymuluje bądź hamuje kiełkowanie nasion fotoblastycznych wielu roślin, a w niektórych przypadkach działa podobnie do czerwieni albo dalekiej czerwieni (D ring 1988, K o p cew icz i współaut. 1992).
Natomiast fotoreceptory pochłaniające światło zielone, a sporadycznie zielo- no-niebieskie lub zielono-żółte, nazwano fikochromami i znajdują się one głównie w glonach z grupy: sinic, kryptofitów i tobołków, zaś nielicznie występują u zielenic, na przykład, Volvox sp., krasnorostów, na przykład Bangia sp., i roślin naczyniowych. Fikochromy wyodrębnione z glonów pochłaniają przeważnie świa tło o długościach fal w zakresie 500-600 nm. Pod względem budowy chemicznej są również chromoproteinami, w których część białkowa jest związana z barwni kami fikobilinowymi, przeważnie fikocyjanem lub biliwioliną tworząc allofiko- cyjaninę. Przypuszcza się, że w receptorach fikochromowych w niewielkich ilościach może znajdować się fikoerytryna bądź bilirodyna, chociaż większym prawdopodobieństwem jest to, że stanowią one odrębne fotoreceptory o właści wościach i działaniu antagonistycznym w stosunku do fikochromu (B jörn 1979, D rin g 1988, S en g er 1987).
Światło zielone u tych roślin poprzez system fotoreceptorowy fikochromowy działa również stymulująco na ich wzrost, rozwój i metabolizm. Dotychczas 7 — Kosmos
602 Romuald. Czerpak
wyizolowano fikochrom a, który pochłania światło zielono-żółte, o długościach fal 575-580 i 630 nm, fikochrom b absorbujący światło niebiesko-zielone o długo ściach fal 510 i 570 nm i fikochrom c pochłaniający światło tylko zielone w zakresie fal 545-560 nm, a najczęściej 550 nm. Natomiast czerwone światło, zwłaszcza u sinic działa odwrotnie, to jest hamująco na aktywność biologiczną fikochromu, szczególnienajegoodmiany b i c (B jörn 1979,D rin g 1988, S en g er 1987).
Z dotychczasowych badań wynika, że rośliny, a zwłaszcza glony, mogą absorbo wać kilka różnych pasm (długości fal) światła słonecznego przez jeden lub kilka rodzajów fotoreceptorów, które funkcjonalnie mogą ze sobą współdziałać synergisty- cznielub antagonistycznie, albo nie wywierają na siebie żadnego wpływu. Przykładem współdziałania synergistycznego jest wzmocnienie przez światło niebieskie reakcji biosyntezy antocyjanin w siewkach sorga (Sorghum vulgare) stymulowanego przez promieniowanie ultrafioletowe o zakresie UV-A. Innym przykładem jest korzystne współdziałanie fitochromu z kryptochromem, zwłaszcza u niektórych roślin naczy niowych i glonów z gmpy brunatnie, krasnorostów i zielenic w stymulacji biosy- netezy antocyjanin i flawonoidów. Na glony z rodzaju Mougeotia i Spirogyra (ziele nice) oraz Dictyota (brunatnice) jednocześnie działa stymulująco światło niebieskie i czerwone, zaś na Rhodochorton (krasnorosty) i Volvox (zielenice) światło niebieskie i zielone, co wskazywałoby na ewentualne istnienie w nich kilku rodzajów fotorecep torów prawdopodobnie w formie kompleksu. Również stymulacja w niektórych sinicach i krasnorostach wytwarzania fikoerytryny pod wpływem światła zielonego oraz fikocyjaniny pod działaniem czerwonego jest jednocześnie przykładem ich synergizmu i adaptacji chromatycznej (D ring 1988, H art 1988, K o p cew icz i współaut. 1992, S e n g e r 1987).
W związku z dotychczasowym słabym poznaniem szczegółowej struktury chemicznej fiko- i kryptochromów są przypuszczenia, że analogicznie do fitochro mu występują one w dwóch formach molekularnych, na przykład A i B, różniących się strukturą wewnętrzną i być może konformacją, gdzie odmiana A działa akty- wująco bądź stymulująco na procesy biologiczne, zaś forma B wywołuje efekty odwrotne. Konwersja formy Ado B zachodzi pod wpływem światła niebieskiego bądź zielonego, zaś proces odwrotny, to jest B do A, może odbywać się w ciemności lub pod wpływem światła o działaniu antagonistycznym, albo za pomocą czynnika termicznego, na przykład niskich bądź podwyższonych temperatur (H art 1988, K o p c ew ic z i współaut. 1992, S en g er 1984,1987).
WPŁYW CZERWIENI I DALEKIEJ CZERWIENI NA GLONY
U glonów po raz pierwszy stwierdzono obecność fotoreceptora fitochromowe- go w komórkach zielenicy z rodzaju Mougeotia, u której w połowie lat osiemdzie siątych wykazano także występowanie fotoreceptora kryptochromowego (G a b ry ś 1985,H a rt 1988,H au p t 1982). Aktywność biologiczna systemu fitochro- mowego u glonów i roślin naczyniowych jest w zasadzie prawie taka sama z tą
różnicą, że na glony przeważnie światło czerwone a na ramienice odwrotnie — daleka czerwień działają bardziej intensywnie stymulująco na ich reprodukcję płciową, biosyntezę kwasów nukleinowych i białek oraz proces fotosyntezy (B jö rn 1979, D ring 1988, S en g er 1987). Bardzo szczegółowe informacje naukowe odnośnie aktywności morfogenetycznej i metabolicznej fitochromu u roślin naczyniowych zawierają publikacje K opce w icza (1979,1980) i wspól na z innymi autorami jego monografia (K opcew icz i współaut. 1992). Nato miast skrótowe informacje na temat glonów należących do różnych grup takso nomicznych są zawarte w tabeli 1.
światło czerwone poprzez system fitochromowy działa stymulująco na prze puszczalność cytomembran plazmatycznych, zwłaszcza na transport aktywny przez nie metabolitów oraz na wartość ich biopotencjału i plastyczność. W zależ ności od gatunku rośliny czerwień może działać na błony depolaryzująco lub hiperpolaryzująco, a także na zmiany struktury i biochemizmu kanałów jonowych i aktywność białek nośnikowych oraz enzymów uczestniczących w transporcie aktywnym. Stwierdzono istotny wpływ aktywujący światła między innymi na
transport jonów: H \ K \ Cu2+, Mg2+ i P 0 4 zwłaszcza przez plazmolemmę
i tonoplazmę. Działanie to polega głównie na aktywacji pomp jonowych działają cych przy udziale enzymów ATP-az. Dotychczas u wielu gatunków roślin naczy niowych, a także glonów, na przykład z rodzaji Chlorella, Nitella, Mesotaenium,
Mougeotia, wykazano stymulujący wpływ światła czerwonego na pobieranie
i kumulację jonów wapniowych, potasowych, fosforanowych. Pod wpływem światła czerwonego następuje aktywacja kanałów jonowych w plazmolemmie poprzez stymulację tworzenia się, podobnie jak w komórkach zwierzęcych, diacy loglicerolu i trifosfoinozytolu spełniających funkcję przekaźników chemicznych drugiego rzędu. Najbardziej stymulująco działa światło czerwone na ATP-azę wapniową, która odgrywa podstawową rolę w transporcie i akumulacji jonów wapniowych w plazmolemmie, retikulum endoplazmatycznym, mitochondriach i wrzecionie kariokinetycznym komórki (H art 1988, K o p cew icz i współaut.
1992, N ow ak 1988, S en g er 1987).
U roślin światło czerwone poprzez system fitochromowy za pośrednictwem cyklicznego AMP, kalmodulinianu wapnia przy aktywnym współdziałaniu fitohor- monów, zwłaszcza cytokinin i giberelin oraz di- i poliamin, a także innych przekaźników, prawdopodobnie acetylocholiny, spełnia podstawową rolę przy aktywacji metabolicznej zewnętrznych cytomembran. Przede wszystkim działa ono stymulująco na cały szereg procesów metabolicznych, szczególnie związa nych z anabolizmem, jak: fotosynteza, biosynteza kwasów nukleinowych, białek, barwników fotosyntezujących głównie chlorofili, antocyjanin, fikocyjaniny i wie lu innych substancji organicznych, a także na rozwój chloroplastów. Co najmniej aktywność kilkunastu enzymów jest regulowana przez światło czerwone za po średnictwem c AMP poprzez kompleks kalmodulinowapniowy. Przykładem takich enzymów są: fosfokinazy NADu, dolicholu, kwasu asparaginowego, fruktozy,
604 Romuald Czerpak
glukozy, glicerolu, inozytolu, cyklazy i fosfodiesterazy adenylowej, reduktazy azotanowej, fosfolipaz A, ATPaz, metylaz i wielu kinaz białkowych uczestniczą cych w metabolizmie protein (H art 1988,Senger 1984,1987).
Z doświadczeń przeprowadzonych na izolowanych jądrach komórek roślinnych wiadomo, że światło czerwone aktywując formę Pr fitochromu reguluje ekspresję niektórych genów poprzez fosforylację i acetylację białek histonowych jądra i zasa dowych białek chloroplastów blokujących DNA. Fitochrom za pomocą czerwieni aktywuje niektóre enzymy z klasy oksydoreduktaz, na przykład katalazę, peroksydazę, oksydazę askorbinianową, część enzymów w cyklu Calvina, oksydazę cytochromową oraz zwiększa szybkość przepływu elektronów przez półogniwa łańcucha oddecho wego, co w efekcie podnosi wydajność biosyntezy ATP w procesie fosforylacji oksydacyjnej. Również proces fotooddychania jest aktywowany przez światło czer wone, które powoduje dominację cyklu glikolanowego nad glioksalowym (H art
1988, H a u p t 1982, K o p cew icz i współaut. 1992).
Światło czerwone oddziaływuje także na układ przestrzenny mikrofilamentów i mikrotubul tworzących cytoszkielet komórkowy, który wywiera istotny wpływ na cały szereg procesów fizjologiczno-metabolicznych i morfogenetycznych komórki i jej organelli. Na przykład w glonie Mougeotia czerwień stymuluje aktywność foto- syntetyczną chloroplastu między innymi poprzez jego mch i odpowiednie przestrzen ne ustawienie się w zależności od natężenia działającego światła,jego zakresu długości fal i kąta padania. Pod wpływem światła czerwonego zwiększa się głównie biosynteza cytokinin i giberelin, zaś w niewielkim stopniu auksyn oraz ich uwalnianie z form związanych i większa jest podatność komórek na ich działanie biologiczne w proce sach morfogenetycznych glonów. Czerwień stymuluje wzrost pojedyńczych komórek i wielokomórkowych plech, ich podziały, tworzenie się w nich ryzoidów, różnego rodzaju wyrostków, na przykład włosków, wici oraz wytwarzanie gamet i zarodników, a także ich uwalnianie do wodnego środowiska. Natomiast daleka czerwień z wyjąt kiem ramienic generalnie działa antagonistycznie, to znaczy wywołuje efekty biolo giczne odwrotne w stosunku do czerwieni za pośrednictwem tego samego fitochromu (G ab ry ś 1985, H a rt 1988,Senger 1987).
AKTYWNOŚĆ BIOLOGICZNA ŚWIATŁA NIEBIESKIEGO I ULTRAFIOLETOWEGO U GLONÓW
Światło niebieskie i ultafioletowe (UV-A) przede wszystkim oddziaływuje na wzrost, rozwój, reprodukcję i metabolizm glonów i grzybów, czyli roślin ewolu cyjnie najstarszych, zaś w mniejszym stopniu na rośliny naczyniowe, u których procesy te są pod fotokontrolą przeważnie czerwieni i dalekiej czerwieni za pośrednictwem systemu fitochromowego (H art 1988, S en g er 1987).
Ultrafiolet o długościach fal poniżej 300 nm działa destrukcyjnie na struktury komórkowe i molekularne powodując inhibicję wzrostu, rozwoju i metabolizmu, zwłaszcza kwasów nukleinowych, białek i porfiryn oraz fotosyntezy u wszystkich
roślin, zaś w przypadku wielu roślin lądowych nawet śmierć. Natomiast bliski ultrafiolet (UV-A) o długościach fal od 300 do 370 nm na niektóre grzyby i glony, zwłaszcza żyjące w głębszych warstwach wody, działa stymulująco na ich wzrost, rozwój i metabolizm poprzez system fotoreceptorowy, prawdopodobnie analogiczny do kryptochromów światła niebieskiego. U tych roślin pod wpływem UV-A stwier dzono także intensywną stymulację zawartości barwników flawonoidowych, anto- cyjaninowych, niektórych karotenoidowych oraz melaninopodobnych. Promieniowa nie UV jest silnie pochłaniane przez kwasy nukleinowe, białka i związki aromatyczne, zwłaszcza fenolowe (H art 1988, K o p cew icz i współaut. 1992,Senger 1987).
Światło niebieskie poprzez system receptorowy kryptochromowy, analogicz nie jak światło czerwone, generalnie stymuluje procesy metaboliczne głównie o charakterze anabolicznym, a najbardziej efektywnie i najczęściej jednokierun kowo działa na glony i grzyby (D ring 1988,Senger 1987). Konkretne przykłady takiego działania na glony zawiera tabela 1.
Pod wpływem światła niebieskiego zachodzi stymulacja biosyntezy kwasów nukleinowych, białek, chlorofili, karotenoidów, flawonoidów i fikoerytryny. Światło niebieskie aktywuje procesy fotosyntezy i oddychania komórkowego. Najbardziej wrażliwe na działanie światła niebieskiego są karotenoidy, które przeważnie posiadają aż trzy maksima absorbcji w zakresie fal 400-500 nm. Pod wpływem światła niebie skiego w błonach cytoplazmatycznych, zwłaszcza plazmolemmie i błonach okalają cych chloroplasty i mitochondria, dochodzi do aktywacji ich biopotencjałów, struktury chemicznej kanałów jonowych i transportu aktywnego przez nie metabolitów. Na przykładzie zielenic z rodzaju Chlorella i Acetabularia oraz krasnorostów z rodzaju
Acrochaetium i Cyanidium stwierdzono, że światło niebieskie stymuluje syntezę bądź
aktywność wielu enzymów, jak reduktazy azotanowej, dehydrogenaz: glukozo-6-fo- sforanowej, glukozo-6-fosfoglukonowej, jabłczanowej i fosfoglicerynoaldehydowej, karboksylazy fosfoenolopirogronianowej, karboksylazy/oksygenazy difosfora- norybulozowej (B rach et i współaut. 1970, Cl aus s 1968, Dr i ng 1988, Ha r t 1988, Ha u p t 1982, Lo b b a n i współaut. 1981, Ruyt he r s 1988, S c h m i d i współaut. 1987, Seng er 1980,1984, 1987, S t e i n m ü l l e r i Z e t s c h e 1984, v an d er Velde i współaut. 1975,1978).
U licznych gatunków glonów należących do zielenic, brunatnie, krasnorostów i chryzofitów światło niebieskie stymuluje podziały komórek, ich dyferencjację, rozwój chloroplastów i całej plechy, a także procesy reprodukcji, zwłaszcza tworzenie się gamet i spor oraz kiełkowanie zarodników. W przypadku niektórych roślin, zwłaszcza glonów rosnących na różnych głębokościach ekosystemów wodnych i w różnych strefach klimatyczno-geograficznych, procesy morfogenety- czne i metaboliczne są kontrolowane równolegle przez fotoreceptory fitochromo- we za pomocą światła czerwonego i kryptochromowe przez światło niebieskie o znacznie większym natężeniu w stosunku do czerwonego. Ponadto przez część glonów jest pochłaniane światło niebieskie o właściwościach aktywujących po przez flawoproteinę, zaś żółte o działaniu hamującym absorbuje plastocyjanina
T a b e la l( c z ę ś ć p ie r w s z a ) W p ły w długości fa l św ie tl n y ch na wz ro st , ro zwó j, re p ro d u k cj ę i m et ab ol iz m g lo n ó w T yp y i ro d za je gl on ów E fe k ty w n e k ol or y św ia tł a P ro ce sy b io c h e m ic z n o -f iz jo lo g ic z n e , m orf oge ne tyc zne i re p ro d u - W ed łu g p o zy cj i li teratury k cy jn e k o nt rol o w an e p rz ez świa tł o _____________________________________________________________ C h lo ro p h yta — zi ele n ic e S ty m u la cj a wzro st u, p o d zi ał ów i dyferencjacji komó rek , ic h o sm o - B ra ch et i w sp ó ła u t. 1970, C a rr o ll C h lo re ll a nie bies ki re g u la cji i tw o rz en ia się w p le ch a ch r yz o id ów . A k ty w a cja b io sy n - i w sp ó ła u t. 1970, D ri n g 198 8, D u -S cenedesmu s ni ebieski te zy chlorofili i karotenoidów, fo rm o w a n ia się ch lo ro p la st ó w or az ra n t i w sp ó ła u t. 1 9 6 8, E p el i C h lo ro g o n iu m nie bies ki st y m u la cj a li cz n y ch en zy m ów k a ta li zu ją cy ch p ro ce sy fot o syn te zy w sp ó ła u t. 1966, F or st er i w sp ó ł-Ch lam ydo mo na s ni ebieski i o d d y ch a n ia k o m ó r k o w e g o . S ty m u la cj a w zr os tu wiel ok om ór k o-au t. 19 84, G a b ry ś 19 85, G ile s A cetabul aria ni ebieski w ej plechy, in d u k cj a tw o rz en ia się g a m et i sp or or az u w a ln ia n ia ic h 1970, H u m b ec k i ws pół aut . 198 8, Sp ir o g yr a ni ebieski do śro d ow is k a. A k ty w a cj a b io sy n te zy k w as ów nu kl ein ow yc h i K ir k i w sp ó ła u t. 1 9 8 5 , L ip p s P ro to th eca ni ebieski b ia łe k , fi to h o rm o n ó w w zm a ga ją cy ch m et ab ol iz m or az tr an sp or tu 197 3, L o p ez i w sp ó ła u t. 1 9 8 8 , V ol vo x ni ebieski a k ty w n eg o p rz ez p la zm a ty cz n e cyto m em bra ny. 1 9 8 9 , N ag at a 1 9 7 3, Ro sc he r i M ou ge ot ia ni ebieski W p rz y p a d k u w ie lu ga tu n k ów zi ele n ic św ia tł o żó łt e bą dź cz er w o n e w sp óła ut . 1986, R u y th er s 1 9 8 8, Bry op sis niebieski na w y że j wym ien ione p ro ce sy w st o su n k u do ni eb ies kie go d zi ał a S ch m id i w sp ó ła ut . 1987, S e n g e r M o no st ro m a ni ebieski ham ują co . 19 8 4, 19 8 7, S en g er i w sp ó ła u t. C hlam yd omo na s ni eb ieski/żółty N a te g a tu n k i zi el en ic św ia tł o zi el o n e bą d ź cz er w o n e d zi ał a st y m u - 19 81 , 19 86, S h ev li n i w sp ó ła u t. C h lo re ll a ni eb ieski/żółty lu ją co na wzr os t, roz wój, re p ro d u k cj ę i m et ab o liz m , za ś d al ek a 1 9 7 7 , Sh ih ar a 1 9 5 8 , T a y lo r i Pr o to si p ho n ni eb ieski/żółty cz er w ie ń wy w o łu je ef ek ty od wrotne. w sp ół a u t. 19 67, T er b or gh 1 96 5, V ol vo x zi el o n y T h o m a s i w sp ó ła u t. 19 75, T h om - S p ir o g yr a czerw ony/daleka cz er w ie ń p so n i w sp ó ła u t. 198 5, V es k i M o u g eo ti a czerwony/daleka cz er w ie ń w sp óła ut . 1977 , V ir gi n 1978, W al - U lv a czerw ony/daleka cz er w ie ń le n i w sp ó ła u t. 1 9 7 1 . T re b o u x ia czerw ony/daleka c z e r w ie ń M es o ta en iu m czerwony/daleka c z e r w ie ń D u n a li e ll a czerwony/daleka c z e r w ie ń ________________________________
T a b e la 1 (c z ę ś ć d r u g a ) T yp y i ro d za je gl on ów E fe k ty w n e k ol or y św ia tł a P ro ce sy b io c h e m ic z n o -f iz jo lo g ic z n e , mor fogenetyczne i re p ro d u - W ed łu g po zycji li te ra tu ry k cy jn e k o n tr o lo w a n e p rz ez św ia tł o ____________________________________________________________ C y a n o p h y ta — si n ic e . . . G en er a ln ie u si n ic św ia tł o zi el o n e d zi ał a st y m u lu ją co na p ro ce sy B jö rn 197 9, B ra u n e 1 9 79 , Dri ng F re m ye ll a . . . b io c h e m ic z n o -f iz jo lo g ic z n e , morf ogenetyczne i re pr odukcyjne, za ś 19 88 , F u ji ta i ws pó łau t. 196 T o ly p o th ri x . , . cz er w o n e bą dź d al ek a cz er w ie ń p o w o d u ją ef ek ty odwrotne. U H au ry i współaut. 1977 , L aza rof zi c lo ny /c ze rw o nv . .. ✓ P h o rm id iu m . . , n ie li czn y ch g at un kó w , na p rz yk ła d z ro d za ju A n a ba en a , cz er w ie ń i współaut. 196 1, O h k i i w sp óła z ie lo n y /c z e r w o n v N o st o c . , . stym ulu je, a d al ek a cz er w ie ń h am u je w y że j wym ie nio ne p ro ce sy . 1979, 1980, R ed d y i w sp ó ła *7 1P o n v fr T P r w o n v Anacystis zielon y/cz erw on y 19 81 , R o b in so n i ws półaut. 1 9 cze rwo ny/ da lek a cz er w ie ń . ir .^ 0 A n a b a e n a __________________________________________________________________________________ V o g el m a n n i ws pó łau t. 1 9 7 8 . Chrys oph yta — ch ry zo fi ty U ch ry zo fi tó w g łó w n ie św ia tł o n ie b ie sk ie sty m ul uje , a zi el o n e w D ri n g 198 8, G os ta n i ws pó łau O chromonas niebieski/zielony ni eli cz n y ch p rz y p a d k a ch os ła b ia ic h p ro ce sy wz ros tu , ro zw oj u i 198 6, H u m p h re y 1983 , K ata oka V a u ch er ia nie bies ki met a b ol izm u . 198 7, S en g er 1984 , V es k i w sp C h a e to c e ro s________________ nieb iesk i (?) au t. 1 9 7 7 .______________________ Cr yp top hyta — k ry p to fi ty K ry p to fi ty st a n o w ią gr u p ę sy ste m at yc zn ą glonów, u k tó ry ch św ia tł o D ri n g 198 8, S en g er 1 9 84 , 1 9 C ryp tom ona s zi el on y zi el o n e je st si łą p o b u d za ją cą p ro ce sy b io c h e m ic z n o -f iz jo lo g ic z n e , V es k i ws pó łau t. 1 9 7 7 . mo rf ogenetyczne i rep ro d uk cy jn e. _____________________________________________________________ P y rr o p h y ta — to b o łk i P o d o b n e ja k u k ry p to fi tó w św ia tł o zi el o n e je st g łó w n ą si łą a k ty w u - B in d er i ws pó łau t. 19 86 , Dring P ro ro ce n tr u m zi el o n y ją cą p ro ce sy życ io we i mo rf ogenetyczne to bołków, na pr zy kł a d, 198 8, F a u st i w sp óła u t. 1 9 8 2, S en S cyr ypp si ell a zi el on y w zr os tu i p od zi a łu komór ek, ki eł k o w a n ia sp or , b io sy n te zę ch lo ro - ge r 198 0, 1 9 8 4 ,1 9 8 7 . fi li , b a rw n ik a p er yd y n in y. ______________________________________ Eugle nop hy ta — eu g le n in y E u g le n in y ch a ra k te ry zu ją się ty m , że do stym ul ac ji ic h wz ro st u , D ri n g 1988 , E b er ly i w sp óła E u g le n a bi ał y (r óż n e ko lo ry ) ro zw o ju i m eta b o li zm u je st p o tr ze b n e św ia tł o b ia łe , czy li ca ły 198 6, F or w ar d i współaut. 1 9 za k re s dł ugości je go fa l, a g łó w n ie n ie b ie sk ie i cz e rw on e, za ś w K au fm an i w sp óła u t. 1 9 8 2 , S m n ie js zy m st op n iu z ie lo n e .____________________________________ ge r 1 9 8 0 .______________________
T a b e la 1 (c z ę ś ć t r z e c ia ) T yp y i ro d za je gl on ów E fe k ty w n e k ol or y ś w ia tł a P ro ce sy b io c h e m ic z n o -f iz jo lo g ic z n e , m orf og ene tyc zne i re p ro d u - W ed łu g poz ycj i lit eratury k cy jn e k on tr ol o w an e p rz ez świa tł o _____________________________________________________________ Rhodophyta — k ra sn o ro st y Pr a w do po d ob n ie u w ię k sz o ści ga tu n k ów k ra sn o ro st ó w św ia tł o n ie - C ha rn ofs ky i w sp ó ła u t. 1 9 8 2 , A cr o ch a et iu m ni eb ie sk i b ie sk ie i bl is k i u ltr a fi o le t (U V -A ) d zi ał aj ą st y m u lu ją co na ic h D ri n g 1967, 198 8, D ri n g i w sp ó ł-C ya n id iu m ni eb ie sk i w zr o st , rozwój, re p ro d u k cj ę i m et a b o liz m . U n ie k tó ry ch ga tu n k ów au t. 1 9 7 5 ,1 9 8 3 , L o p ez i w sp ó ła u t. D elesseria ni eb ie sk i ? za m ia st św ia tł a n ie b ie sk ie go k ol or y zi el o n y bą dź cz er w o n y ak ty - 19 89 , L ü n in g 1980, 1981, R e n ts -Rhodo cho rton ni eb ie sk i w uj ą w y że j w ym ie ni on e proce sy. P rz ew a żn ie u ty ch ga tu n k ów ch le r 196 7, R ic h a rd so n 197 0, Sta-B a n g ia zi el o n y k ra sn or o st ó w d al ek a cz er w ie ń d zi ał a h am u ją co na ic h morfoge ne zę b en au 19 72, V el d e i w sp ó ła u t. P or phy ra cze rwo ny/ dal ek a cz er w ie ń i p ro ce sy ż y c io w e . 1 9 7 5 , 1 9 7 8 , V es k i w sp ó ła u t. C o ra ll in a czerwon y/d alek a c z e r w ie ń 1 9 7 7 ._________________________ C h ar o ph yt a — ra m ie n ic e W p rz y p ad k u ra m ie n ic d al ek a cz er w ie ń d zi ał a st y m u lu ją co na D ri n g 198 8, R et h y 1968, S o k o l i C h ar a cze rwo ny/ dal ek a cz er w ie ń p ro ce sy fiz jo lo g ic zn o -m et a b o lic zn e i m o r fo g e n e ty c z n e , za ś cz er - ws pó łau t. 19 86, T a k a to ri i w sp ó ł-N it e ll a _____________________ czerwon y/d alek a cz er w ie ń w on e św ia tł o p o w o d u je ef ek ty o d w r o tn e . au t. 1 9 7 1 ._______________ P hae ophyta — b ru n a tn ic e U b ru n a tn ie , p o d o b n ie ja k u z ie le ni c, g en er a ln ie z n ie li cz ny m i D ri n g 1988, D u n ca n i w sp ó ła u t. D es m o tr ic h u m ni eb ie sk i w yj ą tk a m i św ia tł o n ie b ie sk ie a k ty w u je p ro ce sy fi z jo lo g ic z n o -m e - 1980, K u m k ę 1973, L ob b an i D ic ty o ta n ie b ie sk i i c ze rw o n y tab oliczn e, morfogenetyczne i reprodukcyjne, za ś d al ek a cz er w ie ń wsp ółau t. 19 81, L o ck h a rt 1 9 8 2 , A sc o p h yl lu m n ieb ie sk i w w ie lu p rz y p a d k a ch d zi ał a ham ując o. Z n an e są g a tu n k i b ru n a tn ie , L ü n in g 1 9 8 0 ,1 9 8 1 ,1 9 8 6 , Lü nin g L a m in a ria ni eb ie sk i na p rz yk ła d z ro d za ju D ic ty o ta , u k tó ry ch sty m u lu ją co na ic h i w sp ó ła u t. 197 3, 1 9 7 5 , 1 9 7 8 , Ma c ro cy sti s n ie b ie sk i p ro ce sy ży ci ow e d zi ał a jednocześ nie św ia tł o ni eb ie sk ie i cz er w on e, M ü ll er i w sp óła u t. 197 6, T er ry i P el ve ti a n ie b ie sk i? za ś h am u ją co d al ek a cze rw ień . ws pó łau t. 1 9 8 0 . P eta lo ni a n ie b ie sk i Sc yt osi pho n n ie b ie sk i D ic ty o ta c z e r w o n y N e re o c y st is cze rwo ny/ dal ek a c z e r w ie ń _____________________________________________________________________________________________
utleniona za pośrednictwem flawiny. Obie te chromoproteiny szczególnie u glo nów najprawdopodobniej są elementami budującymi niektóre kryptochromy (Dring 1988, H a r t 1988, Se n ge r 1980,1984,1987).
DZIAŁANIE AKTYWUJĄCE ŚWIATŁA ZIELONEGO NA NIEKTÓRE GLONY Światło zielone działa aktywująco na procesy morfogenezy i metabolizmu u licznych gatunków sinic, kryptofitów i tobołków, a sporadycznie u krasnorostów i zielenic poprzez system receptorowy fikochromowy. U tych glonów zieleń, podobnie jak światło czerwone bądź niebieskie, działa stymulująco na wzrost, podziały i różnicowanie się komórek oraz metabolizm kwasów nukleinowych, białek, węglowodanów i lipidów. Pod działaniem zieleni następuje aktywacja błon cytoplazmatycznych u wymienionych glonów, zwłaszcza ich aktywnego transpo rtu, biosyntezy barwników fotosyntezujących (chlorofili i karotenoidów) i fikobi- lin, a najbardziej fikoerytryny u sinic, kryptofitów i krasnorostów oraz fotosyntezy i oddychania, a także stymulacja tworzenia się gamet i ich zapłodnienia oraz kiełkowania spor (Binder i A n d e r s o n 1986, B j ör n 1979, B r a u n e 1979, D i a k o f f i S c h ei b e 1975, F a u s t i Ta l pa sy i 1982, H a u p t 1982, R ed d y i T a l p a s y i 1981, S c h e i b e 1972, Vesk i J ef f r e y 1977). W przypadku sinic odwrotnie niż światło zielone działa czerwień, która hamuje wyżej wymienione procesy, podobniejak ciemność (Björn i B j ör n G. S. 1980,D rin g 1988, Oh ad i współaut. 1980, S e n g e r 1987). Mechanizm aktywującego działania światła zielonego na niektóre gatunki glonów jest prawdopodobnie taki sam, jak światła czerwonego bądź niebieskiego, a konkretne przykłady zawiera tabela 1.
Spośród glonów oryginalną grupę taksonomiczną stanowią eugleniny, zwłaszcza z rodzaju Euglena, u których aktywująco na morfogenezę, reprodukcję i meta bolizm działa cały zakres długości fal światła białego. Okazało się jednak, że poszcze gólne procesy są stymulowane przez odpowiednie czasami skrajnie różniące się długości fal (kolory) światła. Na przykład biosynteza chlorofilu oraz intensywność procesów redoksowych, zwłaszcza łańcucha oddechowego, jest najsilniej stymulo wana przez światło niebieskie i czerwone. Świadczy to o uniwersalnych możliwo ściach euglenin, z których ewolucyjnie wywodzą się wszystkie pozostałe grupy taksonomiczne glonów, do wykorzystywania całości światła białego w procesach wzrostu, rozwoju, rozmnażania i metabolizmu (Dring 1988, Eb er ly i współaut.
1986, H a r t 1988, K a u f m a n i Lyman 1982, S e n g e r 1987).
Natomiast wszystkie pozostałe grupy systematyczne glonów oraz rośliny naczyniowe w trakcie rozwoju ewolucyjnego oraz odmiennych warunków środo wiska ich życia wyspecjalizowały się do pochłaniania przeważnie tylko ściśle określonych długości fal światła spośród całej gamy kolorów, które działają stymulująco bądź hamująco na ich morfogenezę, reprodukcję i procesy fizjologi- czno-metaboliczne (Dring 1988, H ar t 1988, H o o pe n i współaut. 1983, Ko- p c e w i c z i współaut. 1992, Ohad i współaut. 1980, S e n g e r 1987).
610 Romuald Czerpak
PODSUMOWANIE
Glony pro- i eukariotyczne w porównaniu do grzybów i roślin naczyniowych charakteryzują się znacznie większą różnorodnością fotoreceptorów, zarówno biorących czynny udział w pochłanianiu światła w procesie fotosyntezy, jak i pozostałych na przykład fitochrom, kryptochrom, fikochrom i innych bliżej nie poznanych, które odgrywają podstawową rolę w fotokontroli procesów wzrostu, rozwoju, reprodukcji i metabolizmu. Ta duża różnorodność form chemicznych fotoreceptorów u glonów żyjących w różnych typach ekosystemów wodnych, znajdujących się w bardzo odmiennych strefach geograficzno-klimatycznych Zie mi jest spowodowana głównie specyficznymi i nieraz bardzo krańcowymi i trudnymi warunkami fizykochemicznymi środowiska ich życia. Jednocześnie to zróżnicowanie form fotoreceptorów u glonów zdolnych do wybiórczego pochła niania odpowiednich pasm światła świadczy o ogromnych możliwościach adapta cyjnych, modułacyjnych, regulacyjnych i kontrolujących za pomocą światła do różnego typu środowisk przyrodniczych (Dring 1988, Ha rt 1988, L ü n i n g
1986, S e n g e r 1984,1987).
Światło w rozwoju ewolucyjnym roślin odegrało pierwszoplanową rolę, a aktywność biologiczna ich fotoreceptorów stanowi bardzo dobry przykład efe ktywnego działania czynników świetlnych na procesy ewolucji na poziomie mo lekularnym komórki. W rozwoju najbardziej pierwotnych form życia istotną rolę odegrało najpierw wysokoenergetyczne światło krótkofalowe (bliski ultrafiolet i niebieskie) przenikające najgłębiej do środowiska wodnego. Fotoreceptory po chłaniające tego rodzaju światło, jak: kryptochrom, mikochrom i inne przetrwały do dzisiaj i funkcjonują współcześnie, głównie u roślin wodnych, zwłaszcza glonów i wielu gatunków grzybów, które należą do najstarszych ewolucyjnie organizmów plechowych. Po utworzeniu się atmosfery ziemskiej część roślin przestawiła się na życie lądowe, gdzie główną siłą napędową w ich wzroście, rozwoju i metabolizmie jest przeważnie światło czerwone, zaś antagonistą tego działania — daleka czerwień, które działają poprzez fotosystem fitochromowy (Dring 1988, H a u p t 1982, L ü n i n g 1981,1986, S e n g e r 1980,1984,1987).
PHOTOCONTROL OF GROWTH DEVELOPMENT AND METABOLISM IN ALGAE S u m m ary
T he p ro- and eucaryotic algae are characterized b y a considerable greater h eterogen eity o f their p h otorecep tors than fu n gi and h igh er plants. This concerns both the p hotoreceptors that are a ctiv e in th e prim ary step s o f p h otosyn th esis and th ose like phytoch rom e, cry p to ch ro m e, p h y co ch ro m e etc. in v o lv e d in photocontrol o f g row th , d ev elo p m en t, r e p r o d u c tio n a n d m e ta b o lis m o f a lg a e . T h is la r g e v a r ie ty o f c h e m ic a l fo rm s o f ph otorecep tors in the algae liv in g in different typ es o f aquatic eco sy stem s, and in variou s clim atic an d g e o g ra p h ica l z o n e s, is cau sed m a in ly b y sp ecific, often v e r y d ifficu lt,
p h y sico ch em ica l en viron m en t con d ition s. S im ultaneously, the fact that th ese d ifferent form s o f p hotoreceptors are able to absorb selectively the ligh t o f appropiate w a v e le n g h t testifies to the en orm ou s adaptability o f algae to variou s typ es o f natural en viron m en t, o w in g to their capacity to u tilize the electrom agnetic en ergy o f ligh t for m o d u la tio n , regu lation and control o f their life processes.
LITERATURA B i n d e r B.J., A n d e r s o n D.M., 1986. Nature 322, 659-661. Bj ö r n L.O., 1979. Rev. Biophys. 12, 1-23.
B j ö r n G.S., B jö r n L.O., 1976. Physiol.Plant. 36, 297-304. B j ö r n L.O., B jö r n G.S., 1980. Photochem. Photobiol. 32, 849-852.
B r ä c h e t J., B o n o t t o S., 1970. Biology o f Acetabularia. Acad. Press, London 171-199. B r a u n e W., 1979. Arch. Microbiol. 122, 289-295. C a r r o l l J.W., T h o m a s J., D u n a w a y C., K e l l y J.C., 1970. Photochem. Photobiol. 12, 91 -9 8 . C h a r n o f s k y K., T o w i l l L.R., S o m m e r f e l d M.R., 1982. J. Phycol. 18, 417-422. C l a u s s H., 1968. Protoplasma 65, 49-80. D i a k o f f S., S c h e i b e J., 1975. Physiol. Plant. 34, 125-128. D r i n g M.J., 1 967.Nature 215,1411-1412.
D r i n g M.J., 1988. Ann. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 3 9 ,1 5 7 -1 7 4 . D r i n g M.J., L u n i n g K., 1975. Zeitsch. Pflanzenphysiol. 75, 107-117. D r i n g M.J., We s t J.A., 1983. Planta 159,143-150.
D u n c a n M.J., F o r e m a n R.E., 1980. J. Phycol. 16, 138-142.
D u r a n t J.P., S p r a t l i n g L., O ’ K e l l e y J.C., 1968. J. Phycol. 4, 356-362.
E b e r l y S.L., S p r e m u l l i G.H., S p r e m u l l i L.L., 1986. Arch. Biochem. Biophys. 245, 338-347. E p e i B., Kr a u s s R.W., 1966. Biochim. Biophys. Acta 1 2 0 ,73-83.
F a u s t M.A., S a g e r J.C., M e e s o n B.W., 1982. J. Phycol. 18, 349-356. F o r w a r d R., D a v e n p o r t D., 1968. Science 161,1028-1029.
F o s t e r K.W., S a r a n a k J., P a t e l N., Z a r i l l a G., O k a b e M., 1984. Nature 311, 756-759. F u j i t a Y., Ha t t o r i A., 1960. Plant Cell Physiol. 1, 293-303.
G a b r y ś H., 1985. Planta 166, 134-140. G i l e s K.L., 1970. Can. J. Bot. 48, 1343-1346.
G o s t a n J., L e c h u g a - D e v e z e C., 1986. J. Phycol. 22, 63-71. G u m i ń s k i S., 1989. Wiad. Bot. 33, 143-151.
Ha r t W.W., 1988. Light and Plant Growth, s.248, Unwin Hyman, London . H a u p t W., 1982. Ann. Rev. Plant Physiol. 33, 205-233.
H a u r y J.F., B o g o r a d L., 1977. Plant Physiol. 60, 835-839.
H o o p e n A., B o s S., B r e e m a n A.M., 1983. Mar. Ecol. Progr. 13,285-294. H u m b e c k K., H o f f m a n B., S e n g e r H., 1988. Planta 173, 205-212. H u m p h r e y G.H., 1983. J. Exp. Mar. Biol. Ecol. Progr. 66, 49-67. K a t a o k a H., 1987. Plant Cell Physiol. 28, 61-71.
K a u f m a n L.S., L y m a n H., 1982. Plant Sei. Lett. 26, 293-299. Ki r k M.M., Ki r k D.L., 1985. Cell 41, 419-428.
K o p c e w i c z J., 1979. Post. Biochem. 25, 211-228. K o p c e w i c z J., 1980. Wiad. Bot. 24, 67-84.
K o p c e w i c z J., T r e t y n A., C y m e r s k i M., 1992. Fitochrom i morfogeneza roślin, s.250, PWN, Warszawa.
K u m k ę J., 1973. Zeitsch. Pflanzenphysiol. 7 0 ,1 9 1 -2 1 0 .
L a z a r o f f N., V i s h n i a c W., 1961. J. Gen. Microbiol. 25, 365-374 L i p p s M.J., 1973. J. Phycol. 9, 237-242.
612 Romuald Czerpak L o c k h a r t J.C., 1982. Phycologia21, 264-272.
L ó p e z - F i g u e o r a F., N i e l l F.X., 1988. Rev. Esp. Fisiol. 44, 287-293. L o p e z - F i g u e o r a F., N i e l l F.X., 1989. Photochem. Photobiol, 50, 263-268. L o p e z - F i g u e o r a F., N i e l l F.X., 1989. Physiol. Plant. 7 6 ,3 9 1 -3 9 6 .
L o p e z - F i g u e o r a F., P e r e z R., N i e l l F.X., 1989. J. Photochem. Photobiol. 4 ,1 8 5 -1 9 1 . L ü n i n g K., 1980. J. Phycol, 1 6 ,1 -1 5 .
L ü n i n g K., 1981. Ber. Dtsch. Bot. Ges. 94 ,4 0 1 -4 1 7 . L ü n i n g K., 1981. Brit. Phycol. J. 16, 379-393. L ü n i n g K., 1986. Brit. Phycol. J. 21, 269-273. L ü n i n g K., D r i n g M.J., 1973. Brif. Phycol. J. 8, 333-338. L ü n i n g K., D r i n g M.J., 1975. Mar. Biol. 29,1 9 5 -2 0 0 . L ü n i n g K., N e u s h u l M., 1978. Mar. Biol. 35, 297-309. M ü l l e r S., C l a u s s H., 1976. Zeitsch. Pflanzenphysiol. 78,4 6 1 -4 6 5 . N a g ata Y., 1973. Plant Cell Physiol. 14, 543-554.
N o w a k J.Z., 1988. Acta Physiol. Pol. 3 9 ,1 -5 2 .
O h a d I., S c h n e i d e r H J., G e n d e l S., B o g o r a d L., 1980. Plant Physiol. 65, 6-12. O h k i K., Fu j i t a Y., 1979. Plant Cell Physiol. 20, 1341-1347.
O h k i K., Fu j i t a Y., 1980. Plant Cell Physiol. 22, 347-353.
R e d d y P.M., T a l p a s y i E.R.S., i981. Biochem. Physiol. Pflanzen. 176, 105-107. R e n t s c h l e r H.G., 1967. Planta 76, 65-74. R e t h y R., 1968. Zeitsch. Pflanzenphysiol. 59, 100-102. R i c h a r d s o n N., 1970. J. Phycol. 6, 215-219. R o b i n s o n B.L., M i l l e r J.H., 1970. Physiol. Plant. 23, 461-472 R o s c h e r E . , Z e t s c h e K., 1 9 8 6 .Planta 167,582-586. R u y t h e r s G., 1988. Planta 174,422-425. S c h e i b e J„ 1972. Science 176,1037-1039. S c h m i d R., I d z i a k E.M., T o n n e r m a n n M., 1987. Planta 171 ,9 6 -1 0 3 .
S e n g e r H. (red.), 1980. The Blue Light Syndrome. Springer- Verlag, Berlin, s .3 8 -4 9 ,495-511. S e n g er H. (red.), 1984. The Blue Light Effects in Biological Systems, s.588, Springer-Verlag, Berlin. S e n g e r H. (red.), 1987. Blue Light Responses: Phenomena and Occurrence in Plants and Micro
organisms, 1. 1, s. 385, CRS Press, Boca Raton Florida.
S e n g e r H., B r i g g s W.R., 1981. Photochem. Photobiol. Rev. 6 ,1 -8 . S e n g e r H., S c h o s e r G., 1966. Zeitsch. Pflanzenphysiol. 54, 308-320. S h e v l i n D.E., We s t J.A., 1977. J. Phycol. 13, 62-63.
S h i h a r a 1 .1958. Bot. Mag. (Tokyo) 71, 378-385. S o k o l R.C., S t r o s s R.G., 1986. J. Phycol. 22 ,4 0 3 -4 0 6 . S t a b e n a u H., 1972. Zeitsch. Pflanzenphysiol. 67, 105-112. S t e i n m ü l l e r K., Z e t s c h e K., 1984. Plant Physiol. 76, 935-939. T a k a t o r i S., I m a h o r i K., 1971. Phycologia 10,221-228. T a y l o r A.O., B o n n e r B.A., 1967. Plant Physiol. 42, 762-766. T e r b o r g h J., 1965. Nature 207, 1360-1363.
T erry L.A., M o s s B.L., 1980. Brit. Phycol. J. 15, 291-301.
T h o m a s J.P., O ’ K e l l e y J.C., H a r d ma n J.K., A l d r i d g e E.F., 1975. Photochem. Photobiol. 22, 135-138.
T h o m p s o n R.J., D a v i e s J.P., M o s i g G., 1985. Plant Physiol. 7 9 ,9 0 3 -9 0 7 .
van der V e l d e H.H., G u i k i n g P., van der Wu l p D., 1975. Zeitsch. Pflanzenphysiol, 76, 95-112. van der V e l d e H.H., H e m r i k a - W a g n e r A.M., 1978. Plant Sei. Lett, 11,145-149.
V e s k M., J e f f r e y S.W., 1977. J. Phycol. 13, 280-285. V i r g i n H.I., 1978. Physiol. Plant. 44, 241-245.
V o g e l m a n n T.C., S c h e i b e J., 1978. Planta 143,233-239. W a l l e n D.G., G r e e n H.G., 1971. Mar. Biol. 10 ,3 4 -4 3 .
