unikalnych metabolitów wtórnych
3. Aktywności biologiczne
3.6. Czy porost może funkcjonować bez metabolitów wtórnych?
Depsydy i depsydony występujące w chwytnikach porostów, a także pozostałe związki organiczne posiadające polarne ugrupowania, takie jak -OH, -CHO, -COOH, w pozycjach orto cząsteczek, wykazują właściwości chelatujące wobec metali. Przy-puszcza się, że obok biodeterioracji skał kwasem szczawiowym, ten efekt odpowiada za uwalnianie jonów metali z minerałów i tym samym miejscowy rozkład skały, któremu towarzyszy wrastanie plech porostów epilitycznych [50]. Dotyczy to jednak nie tylko skał, lecz także nietypowych powierzchni zajmowanych przez porosty, między innymi starych, blaszanych dachów i aut, a także pni drzew. Stwierdzono także, że obecność porostów na powierzchni gruntu istotnie wpływa na kiełkowanie sąsia-dujących nasion roślin. Badania angażujące dwa gatunki traw pokazały, że na próbce gleby zawierającej porosty wyrosło 3 razy mniej sadzonek niż w przypadku kontroli, co również sugeruje udział metabolitów wtórnych i może stanowić czynnik kluczowy dla sukcesu porostów epigeicznych [51].
Wyrażono również przesłankę, że niektóre pochodne fenolowe mają wpływ fito-toksyczny na komórki roślinne. Udało się pokazać, że spośród tych związków atranoryna istotnie wykazuje działanie allelochemiczne i umożliwia strzępkom grzyba sprawowanie kontroli nad podziałami komórek fotobionta, a tym samym utrzymy-wanie równowagi między partnerami [52].
Istnieją nieliczne organizmy z grupy porostów, u których nie stwierdzono obecności żadnych metabolitów wtórnych. Należy do nich porost endolityczny Verrucaria rubrocincta, którego strategią jest wrośnięcie w skałę wapienną za sprawą aktywności wspomnianego kwasu szczawiowego [53]. Taki organizm nie przetrwałby intensywnego promieniowania, ani konkurencji ze strony innych organizmów. Porosty zatem są w stanie funkcjonować bez metabolitów wtórnych, jednak wyłącznie w obliczu rozwi-nięcia alternatywnej, skutecznej strategii chroniącej je przed niekorzystnymi warunkami środowiska. Dowodzi to istotnej roli metabolitów wtórnych jako przystosowań wykształconych przez porosty.
Pionierskie grzyby zlichenizowane, czyli porosty jako samowystarczalne źródło unikalnych metabolitów wtórnych
4. Podsumowanie
Porosty to organizmy szczególnie interesujące pod względem fizjologii, biochemii i biologii molekularnej o zastosowaniu w farmakologii, medycynie i przemyśle, a w ostatnim czasie również w biotechnologii, czy astrobiologii. Są naturalnym źródłem wartościowych związków chemicznych z grupy terpenoidów, steroidów, kwasów pulwinowych, depsydów, depsydonów, antrachinonów, ksantonów i wielu innych pochodnych fenolowych o interesujących aktywnościach biologicznych odpowia-dających za charakter pionierski tych organizmów. Należy spodziewać się, że oprócz odkrytych dotychczas metabolitów i ich aktywności, porosty mogą okazać się także źródłem związków chemicznych o jeszcze niezidentyfikowanych strukturach. Najno-wsze technologie pozwalają na ich skuteczną analizę biochemiczną, a metody biologii molekularnej dostarczają informacji o nieznanych dotychczas ścieżkach metabolicznych i profilach enzymatycznych powstałych na drodze połączenia dwóch niezależnych organizmów w jeden. Zidentyfikowanie tych zależności i określenie zastosowania metabolitów wtórnych porostów dla człowieka może stanowić istotny czynnik rozwoju biotechnologii i dziedzin pokrewnych.
Literatura
1. Fałtynowicz W., Porosty w lasach. Przewodnik terenowy dla leśników i taksatorów, Centrum informacyjne Lasów Państwowych, Warszawa 2012.
2. Nash III T.H. (red.), Lichen Biology, Cambridge University Press, Cambridge 2008.
3. Feurer T., Hawksworth D., Biodiversity of lichens, including a world-wide analysis of checklist data based on Takhtajan’s floristic regions, Biodiversity and Conservation, 16, 2007, s. 85-98.
4. Zedda L., Rambold G., The Diversity of Lichenised Fungi: Ecosystem Functions and Ecosystem Services, Recent Advances in Lichenology, 2015, s. 121-145.
5. Fałtynowicz W., Kossowska M., The lichens of Poland. A fourth checklist, Uniwersytet Wrocławski, Wrocław 2016.
6. Richardson D.H.S., War in the world of lichens: parasitism and symbiosis as exemplified by lichens and lichenicolous fungi, Mycological Research, 103(6), 1999, s. 641-650.
7. Hawksworth D.L., The variety of fungal-algal symbioses, their evolutionary significance, and the nature of lichens, Botanical Journal of the Linnean Society, 96, 1988, s. 3-20.
8. Lawrey J.D., Lichen allelopathy: a review, Allelopathy, 1995, 26-38, American Chemical Society: Washington.
9. Lawrey J.D., The Biology of Lichenized Fungi, New York: Praeger Scientific, 1984, s. 408.
10. Rozporządzenie Ministra Środowiska z dnia 9 października 2014 r. w sprawie ochrony gatunkowej grzybów.
11. Wójciak H., Porosty, mszaki, paprotniki, Flora Polski, MULTICO Oficyna Wydawnicza, Warszawa 2010.
12. Armstrong R.A., Seasonal growth of the crustose lichen Rhizocarpon geographicum (L.) DC. in South Gwynedd, Wales, SYMBIOSIS 41, 2006, s. 97-102.
13. Armstrong R., Lichens, lichenometry and global warming, Microbiologist, 2004, s. 32-35.
14. Varol, M., Lichens as a Promising Source of Unique and Functional Small Molecules for Human Health and Well-Being. Studies in Natural Products Chemistry, (2018), 425-458.
15. Stocker-Wörgötter E., Metabolic diversity of lichen-forming ascomycetous fungi:
culturing, polyketide and shikimate metabolite production, and PKS genes, Nat. Prod.
Rep., 25(1), 2008, s. 188-200.
Klaudia Staśkiewicz, Anna Szakiel
16. Furmanek Ł., Metabolizm wtórny porostów jako potencjalne źródło związków przeciwgrzybicznych, AURA, 2019, s. 8-11.
17. Ranković B., Kosanić M., Lichens as a Potential Source of Bioactive Secondary Metabolites, Lichen Secondary Metabolites, 2019, s. 1-29.
18. Sobotta Ł., Mielcarek J., Sobiak S., Wierzchowski M., Antrachinony – małe cząsteczki, duże nadzieje, Farm Pol, 66(3), 2010, s. 162-167.
19. Sun L. Y., Liu Z.L., Zhang T., Niu S.B., Zhao Z.T., Three antibacterial naphthoquinone analogues from cultured mycobiont of lichen Astrothelium sp., Chinese Chemical Letters, 21(7), 2010, s. 842-845.
20. Basnet B.B., Liu L., Zhao W., Liu R., Ma K., Bao L., Ren J., Wei X., Yu H., Wei J., Liu H., New 1, 2-naphthoquinone-derived pigments from the mycobiont of lichen Trypethelium eluteriae Sprengel, Natural Product Research, 2018, s. 1-7.
21. Srinivasan M., Shanmugam K., Kedike B., Narayanan S., Shanmugam S., &
Gopalasamudram Neelakantan H., Trypethelone and phenalenone derivatives isolated from the mycobiont culture of Trypethelium eluteriae Spreng. and their anti-mycobacterial properties, Natural Product Research, 2019, s. 1-8.
22. Huneck S., Nature of lichen substances, The Lichens, 1973, s. 495-522.
23. Semwal R.B., Semwal D.K., Combrinck S., Viljoen A., Health benefits of chromones:
common ingredients of our daily diet, Phytochemistry Reviews, 2020.
24. Chappell J., The genetics and molecular genetics of terpene and sterol origami, Current Opinion in Plant Biology, 5(2), 2002, s. 151-157.
25. Buhaescu I., Izzedine H., Mevalonate pathway: A review of clinical and therapeutical implications, Clinical Biochemistry, 40(9-10), 2007, s. 575-584.
26. Cho K.S., Lim Y., Lee K., Lee J., Lee J. H., & Lee I.S., Terpenes from Forests and Human Health, Toxicological Research, 33(2), 2017, s. 97-106.
27. Dayan F., Romagni J., Lichens a potential source of pesticides, Pesticide Outlook 12(6), 2001, s. 229-232.
28. Shukla V., Joshi G.P., Rawat M.S.M., Lichens as a potential natural source of bioactive compounds: a review, Phytochemistry Reviews, 9(2), 2010, s. 303-314.
29. Kahriman N., Yazici K., Arslan T., Aslan A., Karaoglu S.A., Yayli N., Chemical composition and antimicrobial activity of the essential oils from Evernia prunastri (L.) ach. and Evernia divaricata (L.) ach, Asian J Chem, 23, 2011, s. 1937-1939.
30. Millot M., Martin-de-Lassalle M., Chollet-Krugler M., Champavier Y., Mambu L., Chulia J.-A., Lacaille-Dubois M.-A., Two New Retigerane-Type Sesterterpenoids from the Lichen Leprocaulon microscopicum, Helvetica Chimica Acta, 99(2), 2016, s. 169-173.
31. Abdullah S.T., Hamid H., Ali M., Ansari S.H., Alam M.S., Two new terpenes from the lichen Parmelia perlata, Indian Journal of Chemistry, Vol. 46B, 2007, s. 173-176.
32. Ahmed E.F., Elkhateeb W.A., Taie H.A.A., Rateb M.E., Fayad W., Biological capacity and chemical composition of secondary metabolites from representatives Japanese Lichens, J App Pharm Sci, 7 (01), 2017, s. 98-103.
33. Bertrand R.L., Abdel-Hameed M., Sorensen J.L., Lichen Biosynthetic Gene Clusters. Part I. Genome Sequencing Reveals a Rich Biosynthetic Potential, Journal of Natural Products, 81(4), 2018, s. 723-731.
34. Szakiel A., Mroczek A., Distribution of triterpene acids and their derivatives in organs of cowberry (Vaccinium vitis-idaea L.) plant, Acta Biochimica Polonica, 54(4), 2007, s. 733-740.
35. Goga M., Elečko J., Marcincinova M., Ručová D., Bačkorová M., Backor M., Lichen Metabolites: An Overview of Some Secondary Metabolites and Their Biological Potential, Co-Evolution of Secondary Metabolites, 2020, s. 175-209.
36. Tzin V., Galili G., Aharoni A., Shikimate Pathway and Aromatic Amino Acid Biosynthesis, eLS, 2012.
Pionierskie grzyby zlichenizowane, czyli porosty jako samowystarczalne źródło unikalnych metabolitów wtórnych
37. Brandt A., de Vera J.-P., Onofri S., Ott S., Viability of the lichen Xanthoria elegans and its symbionts after 18 months of space exposure and simulated Mars conditions on the ISS, International Journal of Astrobiology, 14(03), 2014, s. 411-425.
38. Green T.G.A., Sancho L.G., Pintado A., Ecophysiology of Desiccation/Rehydration Cycles in Mosses and Lichens, Ecological Studies, 2011, s. 89-120.
39. De la Torre Noetzel R., Miller A.Z., de la Rosa J.M., Pacelli C., Onofri S., García Sancho L., Cubero B., Lorek A., Wolter D., de Vera J.P., Cellular Responses of the Lichen Circinaria gyrosa in Mars-Like Conditions, Frontiers in microbiology, 9, 2018, s. 308.
40. Sancho L.G., de la Torre R., Horneck G., Ascaso C., de los Rios A., Pintado A., Wierzchos J., Schuster M., Lichens Survive in Space: Results from the 2005 LICHENS Experiment. Astrobiology, 7(3), 2007, s. 443-454.
41. Ott E., Kawaguchi Y., Kölbl D., Chaturvedi P., Nakagawa K., Yamagishi A., Weckwerth W., Milojevic T., Proteometabolomic response of Deinococcus radiodurans exposed to UV-C and vacuum conditions: Initial studies prior to the Tanpopo space mission, PLOS ONE, 12(12), 2017.
42. Lohézic-Le Dévéhat F., Legouin B., Couteau C., Boustie J., Coiffard L., Lichenic extracts and metabolites as UV filters, Journal of Photochemistry and Photobiology B: Biology, 120, 2013, s. 17-28.
43. Nguyen K.-H., Chollet-Krugler M., Gouault N., Tomasi S., UV-protectant metabolites from lichens and their symbiotic partners, Natural Product Reports, 30(12), 2013, s. 1490.
44. Legouin B., Lohézic-Le Dévéhat F., Ferron S., Rouaud I., Le Pogam P., Cornevin L., Boustie J., Specialized Metabolites of the Lichen Vulpicida pinastri Act as Photoprotective Agents, Molecules, 22(7), 2017, s. 1162.
45. Kosanić M., Ranković B., Antioxidant and Antimicrobial Properties of Some Lichens and Their Constituents, Journal of Medicinal Food, 14(12), 2011, s. 1624-1630.
46. Hauck M., Böning J., Jacob M., Dittrich S., Feussner I., Leuschner C., Lichen substance concentrations in the lichen Hypogymnia physodes are correlated with heavy metal concen-trations in the substratum, Environmental and Experimental Botany, 85, 2013, s. 58-63.
47. Dzubaj A., Bačkor M., Tomko J., Peli E., Tuba Z., Tolerance of the lichen Xanthoria parietina (L.) Th. Fr. to metal stress, Ecotoxicology and Environmental Safety, 70(2), 2008, s. 319-326.
48. Kalinowska R., Bačkor M., Pawlik-Skowrońska B., Parietin in the tolerant lichen Xanthoria parietina (L.) Th. Fr. increases protection of Trebouxia photobionts from cadmium excess, Ecological Indicators, 58, 2015, s. 132-138.
49. Piovár J., Weidinger M., Bačkor M., Bačkorová M., Lichtscheidl I., Short-term influence of Cu, Zn, Ni and Cd excess on metabolism, ultrastructure and distribution of elements in lichen Xanthoria parietina (L.) Th. Fr, Ecotoxicology and Environmental Safety, 145, 2017, s. 408-419.
50. Chen J., Blume H.-P., Beyer L., Weathering of rocks induced by lichen colonization – a review, CATENA, 39(2), 2000, s. 121-146.
51. Deines L., Rosentreter R., Eldridge D. J., Serpe M. D., Germination and seedling establishment of two annual grasses on lichen-dominated biological soil crusts, Plant and Soil, 295(1-2), 2007, s. 23-35.
52. Lokajová V., Bačkorová M., Bačkor M., Allelopathic effects of lichen secondary
metabolites and their naturally occurring mixtures on cultures of aposymbiotically grown lichen photobiont Trebouxia erici (Chlorophyta), South African Journal of Botany, 93, 2014, s. 86-91.
53. Bungartz F., Garvie L.A.J., Nash T.H., Anatomy of the endolithic Sonoran Desert lichen Verrucaria rubrocincta Breuss: implications for biodeterioration and biomineralization, The Lichenologist, 36(1), 2004, s. 55-73.
Klaudia Staśkiewicz, Anna Szakiel
Pionierskie grzyby fotosyntezujące, czyli porosty jako samowystarczalne źródło unikalnych metabolitów wtórnych
Streszczenie
Porosty (Lichens), określane również jako grzyby zlichenizowane, stanowią grupę pionierskich organizmów symbiotycznych wykazujących wielokomponentową strukturę opartą na strzępkach partnera grzybowego (Fungi) oplatających pojedyncze komórki fotoautotroficznych przedstawicieli zielenic (Chlorophyceae) lub sinic (Cyanobacteria). Zidentyfikowano dotychczas ponad 18800 gatunków należących do tej grupy, a szacuje się istnienie nawet 28000. Organizmy powstałe na drodze lichenizacji charakteryzują się prze-kształconą morfologią, fizjologią i metabolizmem. Stwierdzono u nich występowanie ponad 1000 metabolitów wtórnych, spośród których zaledwie 100 zidentyfikowano w grzybach niezlichenizowanych i roślinach wyższych.
Podobnie jak u roślin i grzybów niezlichenizowanych, metabolity wtórne porostów powstają głównie na szlakach poliketydowym, mewalonowym i szikimowym. W pracy zaprezentowano przegląd najważniejszych produktów tych szlaków, w tym terpenoidy, pochodne kwasów fenolowych, antrachinony (np. wykazująca zjawisko fluorescencji parietyna) i kwasy pulwinowe. Wskazano ich aktywności biologiczne, w tym antyoksydacyjne, antybakteryjne, przeciwgrzybicze, przeciwwirusowe, cytotoksyczne oraz zdolność absorbcji promieniowania z zakresu UV-A oraz UV-B. Na przykładzie złotorosta ściennego (Xanthoria parietina) opisano wpływ syntezowanych metabolitów wtórnych i ich aktywności biologicznych na sukces adaptacyjny porostów w warunkach panujących w środowiskach trudnych do skolonizowania dla innych organizmów (np. przy długotrwałym odwodnieniu, intensywnym promieniowaniu, konkurencji, w warunkach stresu chemicznego), co nadaje porostom pionierski charakter. Określono perspektywy poszukiwań nowych metabolitów wtórnych porostów. Związki te mogą znaleźć szerokie zastosowanie w farmakologii, medycynie, bioidentyfikacji, przemyśle, a nawet astrobiologii.
Słowa kluczowe: porosty, metabolity wtórne, terpenoidy, polifenole
Pioneer photosynthesizing fungi: lichens as a self-sufficient source of unique secondary metabolites
Abstract
Lichens (lichenized fungi) are a group of pioneer symbiotic organisms of multi-component structure based on the hyphae of the fungi partner entwinning single green algae cells or cyanobacteria cells. So far over 18 800 species have been identified and even 28 000 are estimated. Organisms shaped as a result of lichenization are characterized with unique morphology, physiology, and metabolism. The occurrence of more than 1000 secondarymetabolites have been found in lichens, less than 100 of which are common for higher plants and non-lichenized fungi.
Similarly to plants and other fungi, lichen secondary metabolites are synthesized on three main pathways:
polykethide, mewalonic and shikimic. In this work, the main secondary metabolites have been characterised: terpenes, phenol acids derivatives, antrachinones (for example parietin that shows fluores-cence) and pulvinic acids. Their biological activities have been presented: antioxidative, antibacterial, antifungal, antiviral, cytotoxic, ability to absorb UV-A and UV-B light. It has been shown on the case of Xanthoria parietina example that the secondary metabolites are crucial for a pioneer character and adaptation success in environments hard to colonise for other organisms (long lasting drought, intense radiation, concurrence, chemical stress). Current and possible uses of lichen secondary metabolites have been defined: in industry, farmacology, medicine, bioidentification and even astrobiology.
Keywords: lichens, secondary metabolites, terpenoids, poliphenols
Karolina Felczak-Konarska1, Michał Lechowski2